Área de estudio

En la región de estudio se tienen dos épocas predominantes, secas y lluvias, las cuales tienen un efecto determinante en la abundancia, riqueza y diversidad de organismos, los meses de seca (abril-junio) los afectan de forma drástica, haciendo que sus parámetros ecológicos no sean significa-tivos para su estudio, mientras que los meses de lluvia (agosto-octubre) los favorecen (^{Murillo-Cuevas et al. 2019}), de tal forma que para este trabajo, y con base en muestreos realizados en meses de seca, se consideraron únicamente los muestreos de los meses de agosto, septiembre y octubre del 2018.

El trabajo se realizó en el área productiva de limón persa del Instituto Tecnológico de Úrsulo Galván, ubicado en las coordenadas 19^○ 24’ 43.13" LN y 96^○ 21’ 32.45" LO, en el Municipio de Úrsulo Galván, Veracruz, México, en la región centro costera del estado de Veracruz (Figura 1). Dentro de esta área se ubicaron tres parcelas de estudio de 0.5 ha, las cuales fueron: Parcela 1 = limón persa (Citrus latifolia) con cinco años de monocultivo, ubicada a una distancia de 250 m del policultivo con elevación de 25 m, Parcela 2 = limón persa (C. latifolia) con cinco años de monocultivo, ubicada a 100 m del policultivo con elevación de 15 m y Parcela 3 = limón persa con tres años como policultivo, con cacao (Theobroma cacao), plátano (Musa sp.) y limón, así como algunos árboles de toronja (Citrus paradisi) y con elevación de 12 m (Figura 1).

Figura 1 Ubicación geográfica del área de estudio y parcelas de muestreo en el municipio de Úrsulo Galván, Veracruz, México. 

Diseño experimental

Dentro de cada parcela de limón Persa se establecieron dos polígonos de 100 m² con dos puntos de muestreo al azar para la extracción de organismos de suelo y para el muestreo de insectos voladores en las arvenses cercanas a cada árbol se seleccionaron al azar, tres arboles de limón Persa. Se realizó un muestreo por mes durante tres meses (agosto, septiembre y octubre), con cuatro repeticiones para fauna de suelo y seis para insectos asociados a las arvenses.

Muestreo de fauna edáfica

El muestreo de la fauna edáfica sólo se realizó en el suelo y no en la hojarasca, ya que la presencia de hojarasca no era homogénea entre y dentro de las parcelas. Se utilizó un cuadrante de 25 x 25 cm para tomar una muestra de suelo a profundidad de 0 a 15 cm, donde se extrajo el suelo y se colocó en bolsas de plástico etiquetadas con los datos de la muestra.

Muestreo de insectos asociados a las arvenses

Para el muestreo de insectos asociados a las arvenses se utilizó la técnica de golpeo por 3 minutos con una red entomológica de radio de 40 cm y envergadura de 90 cm. Los organismos recolectados con la red entomológica se colocaron en bolsas de Plástico etiquetadas con los datos del muestreo. Se estimó la abundancia de las arvenses en porcentaje con un cuadrante de 1 x 1 m, que se lanzó cuatro ocasiones por parcela y de acuerdo al área ocupada por la especie de arvense fue el valor establecido en porcentaje.

Procesamiento de muestras

Las muestras se procesaron en el Laboratorio de Entomología del Instituto Tecnológico de Úrsulo Galván. La extracción de los organismos del suelo se realizó de forma manual y directa utilizando charolas de plástico, pinzas entomológicas, pinceles, lupas y lentes de aumento. La extracción de los insectos asociados a las arvenses, se realizó con la ayuda de alcohol al 70% aplicado a presión con una piseta y con la ayuda de pinzas y ajugas entomológicas. Todos los organismos se separaron y limpiaron en cajas de Petri con alcohol al 70% para almacenarlos en frascos de cristal con alcohol. La separación, conteo e identificación de los insectos se realizó bajo un estereoscopio con las claves de ^{Triplehorn y Johnson (2005)}, se identificaron a nivel de órdenes, subclases, clases y familias taxonómicas.

Análisis de datos

Se registró la abundancia con el número de organismos por morfoespecie y la riqueza con el número de morfoespecies, se calculó la diversidad de organismos con el índice de Shannon-Wiener y la equidad con el índice de Pielou (J’), con el programa EstimateS versión 8.2.0. También se realizó una comparación por gremios de organismos y un análisis no paramétrico con la prueba de Kruskal-Wallis para comprobar diferencias significativas entre las parcelas de acuerdo a la abundancia, riqueza, diversidad y equidad de los organismos, estos análisis estadísticos se realizaron con el programa SPSS Statistics 20. Las x- ± E.E. de los parámetros ecológicos en cada una de las parcelas se graficaron y para determinar el grado de similitud entre dos ambientes tomando en cuenta las especies que comparten se realizó un análisis de similaridad de Jaccard.

Fauna edáfica asociada a limón Persa como monocultivo y policultivo

Se identificaron 19 morfoespecies de fauna edáfica, los cuales correspondieron al Phylum Arthropoda (insectos, ácaros, arañas, ciempiés, milpiés y cochinillas) y Annelida (lombriz de tierra). Los taxones más abundantes fueron Formicidae (hormigas), Isoptera (termitas), Diplopoda (milpiés), Oligochaeta (lombrices de tierra), Oniscidea (cochinillas de tierra) y Carabidae (escarabajos). Se colectaron 2 697 organismos, de los cuales 1 591 fueron polífagos, representados principalmente por hormigas, 569 fitófagos, principalmente termitas, 328 detritívoros, constituidos principalmente por milpiés, cochinillas y lombrices de tierra y 209 depredadores, principalmente arañas, escarabajos y ciempiés. La mayor abundancia se registró en los monocultivos, debido a la presencia de las hormigas, mientras que, en el policultivo los grupos de detritívoros y depredadores fueron más abundantes. La mayor riqueza, diversidad y equidad de fauna edáfica se registró en el policultivo (Tabla 1).

En el análisis de Kruskal-Wallis sólo la riqueza (H = 6.88, p = 0.0293), diversidad (H = 11.79, p = 0.0028) y equidad (H = 11.47, p = 0.0032) de fauna edáfica tuvieron diferencias significativas (Figura 2). En cuanto a la riqueza de morfoespecies, el policultivo fue en promedio significativamente mayor (11.0 ± 0.85) al monocultivo ubicado a distancia de 250 m (7.5 ± 0.72), y la parcela en monocultivo a distancia de 100 m del policultivo no registro diferencias significativas (Figura 2b). El policultivo tuvo en promedio la mayor diversidad (2.11 ± 0.1) y equidad (0.88 ± 0.02) de fauna edáfica y fue significativamente diferente a los monocultivos, los cuales no registraron diferencia significativa entre sí (Figura 2c y 2d).

Figura 2 Parámetros ecológicos de la fauna edáfica en las parcelas de limón Persa, (a) Abundancia promedio de organismos (organismos), (b) Riqueza promedio de morfoespecies (morfoespecies), (c) Diversidad promedio de organismos (índice de Shannon-Wiener H’) y (d) Equidad de organismos (índice de Pielou J’). 

De acuerdo al análisis de similaridad de Jaccard, el monocultivo más cercano al policultivo fue el que compartió el mayor número de morfoespecies de fauna edáfica, a diferencia del monocultivo más alejado. Por otro lado, los monocultivos fueron más similares entre sí que con el policultivo (Tabla 2).

Insectos asociados a las arvenses en limón Persa como monocultivo y policultivo

Los insectos se colectaron en tres especies de arvenses, Cynodon nlemfuensis con 75% de abundancia, Bidens pilosa con 15% y Digitaria insularis con 10%, llamadas comúnmente Zacate estrella, Mozote y Zacate mango, respectivamente. De acuerdo al análisis de similaridad de Jaccard, el policultivo compartió mayor número de morfoespecies de insectos con el monocultivo más cercano (100 m) y menor número con el monocultivo más alejado (250m (Tabla 2). Se identificaron 57 morfoespecies de insectos asociados a las arvenses dentro de las parcelas de limón Persa, los cuales correspondieron a los órdenes Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera, Neuroptera, Odonata, Orthoptera y Diptera (Tabla 3). Los taxones más abundantes fueron fitófagos, principalmente en los monocultivos, a diferencia del policultivo en el cual abundaron los taxones entomófagos. Se colectaron 652 insectos, de los cuales 170 fueron en el policultivo, 205 en el monocultivo a una distancia de 100 m del policultivo y 277 en el monocultivo a una distancia de 250 m del policultivo. La mayor riqueza de morfoespecies se registró en el monocultivo más cercano al policultivo. La diversidad y equidad de insectos fue mayor en el policultivo, seguido de la parcela en monocultivo más cercana al policultivo y por último el monocultivo más alejado del policultivo (Tabla 3).

De los parámetros ecológicos utilizados sólo la diversidad (H = 10.01, p = 0.0067) y equidad (H = 14.68, p = 0.0006) de insectos asociados a las arvenses registraron diferencias significativas (Figura 3). El policultivo tuvo en promedio mayor diversidad de insectos asociados a las arvenses (2.31 ± 0.17) y fue significativamente diferente al monocultivo más alejado (1.6 ± 0.12), pero no al monocultivo más cercano (Figura 3c). La equidad de insectos asociados a las arvenses fue mayor en el policultivo (0.97 0.04) y en el monocultivo más cercano al policultivo (0.93 ± 0.02), las cuales fueron significativamente diferentes al monocultivo más alejado del policultivo (0.77 ± 0.03) (Figura 3d).

Figura 3 Parámetros ecológicos de insectos asociados a las arvenses en cada una de las parcelas de limón Persa, (a) Abundancia promedio de organismos (organismos), (b) Riqueza promedio de morfoespecies (morfoespecies), (c) Diversidad promedio de organismos (índice de Shannon-Wiener H’) y (d) Equidad de organismos (índice de Pielou J’). 

Fauna edáfica en limón Persa como monocultivo y policultivo

Los monocultivos afectaron de forma significativa la diversidad y equidad de la fauna edáfica, mientras que el policultivo la favoreció, condición que puede deberse a la cobertura vegetal, heterogeneidad vertical y riqueza de especies vegetales (^{Franco et al. 2016}, ^{Murillo-Cuevas et al. 2019}), las cuales aumentan en el policultivo y disminuyen en el monocultivo (^{Herrera et al. 2005}, ^{Rivera y Armbrecht 2005}, ^{Wimp et al. 2010}). Incluso, la densidad del cultivo es mayor en una parcela en monocultivo que en policultivo, lo cual confirma los efectos de la intensificación del cultivo, es decir, genera agroecosistemas simplificados, menos diversos e inestables (^{Armbrecht y Perfecto 2003}, ^{Mas y Dietsch 2003}, ^{Gallego 2005}).

Algunos organismos como las hormigas y las termitas son ejemplos de taxones con características semejantes de tolerancia a condiciones de perturbación, lo que permite que estos organismos sean abundantes y diversos en diferentes gradientes de intensidad de manejo y uso de suelo (^{Herrera et al. 2005}, ^{Morales-Vásquez et al. 2014}, ^{Cabrera et al. 2019a}), lo cual se corrobora en los resultados al ser las hormigas y termitas los grupos más abundantes en los dos tipos de parcelas, policultivo y monocultivo, independientemente de la tecnificación o perturbación. Sin embargo, organismos como lombrices y cochinillas de tierra, ácaros del suelo, milpiés y escarabeidos (detritívoros) son considerados indicadores de un buen estado de salud del suelo, ya que son los principales degradadores de la materia orgánica y abundan en sistemas menos perturbados (^{Sánchez y Hernández 2011}, ^{Murillo-Cuevas et al. 2019}), los cuales abundaron en el suelo del policultivo, el cual es el menos perturbado y con mayor aporte de materia orgánica debido a la diversidad de plan-tas. Los resultados indican que la Parcela de limón Persa como policultivo no tuvo consecuencias para la parcela de limón en monocultivo más cercana, en relación con la diversidad y equidad de fauna edáfica. Lo cual es contrario a lo reportado sobre que los cambios físicos, ecológicos y bioquímicos del agroecosistema tienen numerosas consecuencias en eco-sistemas adyacentes e incluso distantes (^{Herrera et al. 2005}).

Insectos asociados a las arvenses en limón Persa como monocultivo y policultivo

Las arvenses asociadas a la parcela de limón Persa en policultivo fueron hábitats importantes de varios grupos de insectos, como se ha reportado para otros cultivos (^{Cabrera-Mireles et al. 2011}, ^{Blanco y Leyva 2013}, ^{Blanco 2016}). La mayor diversidad y equidad de insectos asociados a las arvenses en el policultivo es un indicador de un agroecosistema estable y menos perturbado, como lo indica ^{Cabrera-Mireles et al. (2011)} en el cultivo de mango manila. La parcela de limón Persa como policultivo favoreció la presencia de insectos entomófagos, muchos de ellos enemigos naturales de plagas del cultivo de limón, por ejemplo, los himenópteros parasitoides de psílidos, pulgones, escamas, minadores de hoja y piojos harinoso, ya que en los policultivos se utilizan menos productos químicos, lo que ayuda a mantener la presencia de mayor número de enemigos naturales, lo que reduce las poblaciones de insectos plagas (^{Jiménez-Martínez et al. 2008}, ^{García et al. 2010}). Estos resultados muestran la influencia de los cambios que se dan en un agroecosistema, en este caso en la parcela de limón Persa en policultivo, sobre un ecosistema adyacente de limón Persa en monocultivo a distancia de 100 m, ya que se observó que esta parcela fue similar al policultivo de acuerdo a las morfoespecies que comparten, a diferencia del monocultivo más alejado al policultivo. Así mismo, el monocultivo más cerca al policultivo fue significativamente mayor en diversidad y equidad de insectos en comparación al monocultivo más alejado del policultivo. Esto se explica por un efecto del sitio, ya que los ecosistemas vecinos pueden influenciar los agroecosistemas, principalmente a través de insectos de hábitos voladores, los cuales pueden colonizar otros habitas que les permitan una sobrevivencia y reproducción adecuada (^{Hall 2009}).