INTRODUCCIÓN

El maíz (Zea mays L.) es uno de los granos alimenticios más antiguos y de suma importancia en la producción mundial de alimentos; su relevancia se debe a que se utiliza para la alimentación humana y de animales. El estado de Coahuila se localiza al centro norte de México, el clima es principalmente seco a muy seco y semicálido; la precipitación media anual varía de 350 a 450 mm, temperatura media anual entre 18 y 22 °C, con presencia de heladas tempranas (^{INEGI 2015}), condiciones ambientales que se consideran críticas para el desarrollo y productividad del maíz. En el estado de Coahuila, la superficie sembrada en 2017 fue de 30.7 mil ha de maíz para grano, de estas, en el sureste del estado se sembraron 27.0 mil ha (88.1%), de las cuales el 97.9% fue bajo condiciones de temporal o secano (^{SIAP 2017}). Las siembras en el sureste del estado de Coahuila se realizan principalmente con variedades nativas (^{Rincón et al. 2010}), adaptadas a los diferentes nichos ecológicos que representan la diversidad del maíz (^{Arteaga et al. 2016}).

El cambio climático es uno de los desafíos que enfrentan los fitomejoradores para identificar poblaciones adaptadas con alelos favorables, y estrategias apropiadas de selección para su incorporación y aprovechamiento para mitigar los efectos a las modificaciones ambientales (^{Hellin et al. 2014}). La salinidad es uno de los factores abióticos limitantes de la producción, principalmente en regiones de clima árido y semiárido, estrés que se manifiesta en bajos rendimientos de los cultivos, escases de semilla para siembra y en ocasiones, perdida de variedades. Se proyecta que la salinización impactará el 50% de los cultivos alrededor del mundo en el 2050, lo que tendrá marcados efectos en la producción (^{Luo et al. 2017}, ^{Butcher et al. 2018}).

El maíz es uno de los cultivos más sensibles a la salinidad, ya que es afectado de diferentes maneras, como efectos osmóticos, toxicidad de iones específicos y trastornos nutricionales; con efectos en su morfología, metabolismo y crecimiento (^{Hoque et al. 2015}). La evaluación del potencial genético de las poblaciones y su adaptación a diversos factores ambientales, permite identificar alelos favorables para incorporarlos en esquemas de selección para el desarrollo de germoplasma. El uso de genotipos tolerantes a la salinidad, puede ser una alternativa para contrarrestar los efectos ocasionados por el cambio climático, por lo que se deben implementar acciones que permitan discriminar entre genotipos sobresalientes (^{Giaveno et al. 2007}). Al respecto, se proponen que los caracteres de vigor como el peso y la tasa de crecimiento de plántulas bajo condiciones de estrés pueden usarse como criterios de selección en el maíz en los programas de mejoramiento. Además de las determinaciones de peso seco de los componentes de la plántula y semilla que se consideran como expresión de vigor (^{Marcos-Filho 2015}).

La selección fenotípica en ambientes bajo estrés, es importante para lograr beneficios en la obtención de materiales genéticos con tolerancia, para contribuir de forma efectiva en el mejoramiento genético y el desarrollo de nuevos materiales genéticos con adaptación y potencial de rendimiento en áreas limitantes (^{Cooper et al. 2014}). Estudios realizados bajo condiciones de estrés hídrico indican que a pesar de lo exitoso que es la selección fenotípica, existen desafíos para mejorar la respuesta a la selección, lo que implica estudios precisos con la interacción genotipo x ambiente en condiciones de estrés y las correlaciones entre los rasgos de tolerancia (^{Cooper et al. 2014}, ^{Lobell et al. 2014}). Por lo que la estimación precisa de las correlaciones entre estos, puede ayudar a definir las estrategias de selección en programas de mejoramiento (^{Dias et al. 2018}). Por lo que la asociación entre genotipos y la expresión de caracteres de interés en ambientes contrastantes puede ser útil para realizar selección indirecta en etapas tempranas del proceso de mejoramiento genético (^{Falconer y Mackay 1996}).

En el sureste del estado de Coahuila, se han identificados poblaciones de maíz adaptadas a áreas intermedias, con buen comportamiento en valles altos, adaptación especifica en localidades contrastantes, buen potencial de rendimiento y estabilidad a través de ambientes (^{Espinosa et al. 2019}). El objetivo de la presente investigación fue determinar la respuesta de líneas S1 de dos poblaciones de maíz a condiciones contrastantes de estrés por salinidad en laboratorio e invernadero y su relación con rendimiento de grano en campo. Lo anterior, con base en el supuesto de que la evaluación temprana bajo condiciones de estrés puede identificar caracteres con potencial para ser incluidos como criterio complementario de la selección genética.

MATERIALES Y MÉTODOS

RESULTADOS

Se presentan los resultados del análisis de varianza en la Tabla 1, para las variables utilizadas en la evaluación de laboratorio, invernadero, el porcentaje de germinación (GERM), el peso seco del sistema radical (PSR) y peso seco de vástago (PSV) de los ensayos realizados bajo condiciones con y sin estrés por salinidad, y el rendimiento de grano (REND) en la evaluación de campo.

En los ensayos de laboratorio e invernadero se encontraron diferencias (p ≤ 0.01) entre los Ambientes, en los caracteres estudiados, debido a las diferencias en las condiciones de estrés por salinidad. Las poblaciones estudiadas tuvieron diferencias en la GERM y el peso seco (PSR y PSV) en invernadero; pero en laboratorio y campo, no se encontraron diferencias entre ellas. En el caso del rendimiento de grano, los genotipos incluyeron las familias de las dos poblaciones y las variedades repetidas, lo que no permitió diferenciar las poblaciones estudiadas de las variedades. Sin embargo, con excepción del rendimiento de grano, en todos los casos se encontró variación significativa de las familias dentro de las poblaciones evaluadas; sin evidencia de interacción genotipo x ambiente (Tabla 1).

La comparación relativa de las medias de los ambientes de evaluación de laboratorio e invernadero se presenta en la Tabla 2. En laboratorio, se encontró una disminución en la respuesta del 72.1% en el porcentaje de germinación (GERM), y de 40.1 y 44.1% para el peso seco de raíz (PSR) y peso seco de vástago (PSV), respectivamente, lo que se puede atribuir al efecto del estrés por salinidad. En invernadero, se encontró una respuesta diferenciada entre el PSR y PSV; por un lado, el PSR, el ambiente de estrés tuvo una respuesta superior al testigo en un 7.6%; en tanto que el PSV, siguió el patrón de respuesta a las condiciones de estrés, con disminución del 33.0%.

La diferencia entre los ambientes de evaluación y la variación de familias dentro de poblaciones, sugiere realizar el análisis comparativo de la respuesta del peso seco en cada uno de los ambientes con el rendimiento de grano. Las medias del rendimiento de grano de las poblaciones y las mejores 25 familias identificadas de las variables utilizadas en los ensayos de laboratorio e invernadero se presentan en la Tabla 3. El análisis de los dos grupos de familias por ambientes permitió evidenciar diferencias entre las dos poblaciones en el rendimiento de grano, y las variables de peso seco en invernadero, excepto en el peso seco de raíz bajo condiciones de estrés. De las 12 familias seleccionadas por su potencial de rendimiento, más del 70.0% de los valores asociados al PSR y PSV mostraron una respuesta positiva, aunque sólo se encontraron diferencias en invernadero para el PSR y PSV en el ensayo sin estrés. De este grupo, la frecuencia mayor de las familias (66.0%) en el rendimiento de grano, corresponden a la población RNUN, lo que corrobora diferencias en los valores relativos entre las dos poblaciones estudiadas. Lo anterior, puede considerarse como una respuesta positiva del peso seco, particularmente en invernadero bajo condiciones normales con el rendimiento de grano. El análisis general de los resultados sugiere explorar las relaciones de los caracteres en estudio × los ambientes de evaluación, incluyendo el rendimiento de grano en la localidad de evaluación.

En el análisis de correlación de Pearson se observa que en laboratorio, no hubo relación entre el PSR y PSV entre los ensayos con y sin estrés por salinidad, excepto en la relación entre el PSR_NL y el PSV_EL con correlación de r = 0.271**; pero el PSR_NL se correlacionó con el PSR_NI (r = 0.240*); el PSR_EI y PSV_EI tuvo correlación positiva con el PSV_NL con valores de r = 0.282** y r = 0.185, respectivamente (Tabla 4). El PSR se correlacionó de forma positiva con el PSV de la evaluación bajo invernadero con valores de r = 0.588** y r = 0.780** bajo estrés y no estrés, respectivamente; resalta la relación positiva (p ≤ 0.01) del PSR y PSV entre las condiciones de estrés y no estrés bajo invernadero. En análisis del PSR y PSV con el rendimiento de grano, sólo en el PSR y PSV bajo condiciones normales (PSR_NI y PSV_NI) se correlacionaron de forma positiva con valores de r = 0.250* y r = 0.237*, respectivamente.

La variación genética de las familias de las dos poblaciones y la relación entre los caracteres en estudio con los ambientes de evaluación, puede analizarse de manera gráfica para entender las interrelaciones entre las familias de las poblaciones y las combinaciones de caracteres con los ambientes y el rendimiento de grano. Al respecto, el análisis de componentes principales con el modelo GGEbiplot de dispersión gráfica determina la interacción de factores, en este caso, las familias en estudio, y se utiliza como probadores los caracteres GERM, el PSR y PSV en los ambientes evaluados, y el rendimiento de grano (REN_ME). En la Figura 1, los vectores que representan la combinación de caracteres con ambientes se originan a partir del origen, y la magnitud de estos, es un indicador de la variación asociada al carácter en particular. Con propósitos de interpretación, el ángulo que forman los vectores se aproxima al coeficiente de correlación, e indica el nivel de asociación entre ellos. Un ángulo menor a 30^o indica relación estrecha, en tanto que una relación independiente estará dada por un ángulo aproximado de 90^o; y un ángulo de 180^o indica una asociación negativa. Del mismo modo, cada familia proyecta un vector a partir del origen y, por lo tanto, la relación con los caracteres depende de la ubicación en el cuadrante. En este sentido, las interrelaciones entre los genotipos y los caracteres × ambientes pueden ser utilizadas como un proceso de selección indirecta de genotipos de acuerdo con los caracteres de interés. En el análisis, se consideraron los dos primeros componentes principales (CP1 y CP2), que son lo que más explican la variación acumulada en los caracteres fenotípicos, explicando en este caso los dos primeros componentes el 37.6% de la variación total acumulada.

Figura 1 Dispersión gráfica de la interacción de familias de dos poblaciones de maíz con los caracteres de peso seco y rendimiento de grano. Familias 1 a 61 de población R7ENE y 62 a 100, población RNUN; Caracteres REN_ME, Rendimiento de grano en la localidad El Mezquite, N. L. PSR = Peso seco de raíz; PSV = Peso seco de vástago; GERM = Germinación; EL y EI, Condiciones de estrés en Laboratorio e Invernadero, respectivamente; NL y NI, Ensayo sin estrés en Laboratorio e Invernadero, respectivamente. 

De acuerdo con la proyección y ángulos de los vectores, el rendimiento de grano se correlaciona de forma positiva con el peso seco de raíz y vástago bajo condiciones normales en invernadero (PSR_NI y PSV_NI), con valores de r = 0.250* y r = 0.237*, respectivamente. La diferencia entre la proyección de los vectores en la Figura 1 y los resultados de la correlación, se debe a que en la Tabla 4, se utilizó el 100.0% de la variación acumulada, en tanto que en la Figura 1, sólo se aprovecha el 37.6% de la variación. La asociación del PSR y PSV en el ensayo de laboratorio bajo condiciones normales (PSR_NL y PSV_NL) con PSR y PSV bajo condiciones de estrés en invernadero, también se representa en la Figura 1. La ventaja que aporta la Figura 1 es que, al igual que la relación entre los caracteres, se aprovecha de manera gráfica, las interrelaciones de estos caracteres con los genotipos en estudio, con propósitos de selección.

DISCUSIÓN

En los ensayos de laboratorio e invernadero con los dos ambientes contrastantes, determinados por las condiciones de estrés por salinidad, se encontraron diferencias estadísticas (p ≤ 0.01) entre las poblaciones evaluadas, excepto en el PSR y PSV bajo condiciones de laboratorio. En todos los casos, se encontró variación genética entre familias dentro de poblaciones, y entre poblaciones, excepto en las variables de laboratorio, y, por lo tanto, se puede realizar selección. El peso seco del sistema radical (PSR) y el peso seco del vástago (PSV) con y sin estrés por salinidad se consideraron como prueba de vigor temprana para determinar diferencias en el potencial fisiológico de las semillas como lo señala ^{Marcos-Filho (2015)}.

En poblaciones de maíz, la variación genética es documentada por los diferentes grupos raciales y las áreas específicas de adaptación, consecuencia de diferentes latitudes y altitudes, lo que ha sido confirmado con una muestra y distribución de 46 razas de maíz (^{Arteaga et al. 2016}). Pero la variación genética dentro de poblaciones es proporcionalmente mayor a la variación genética entre poblaciones. Al respecto, ^{Rocandio-Rodríguez et al. (2014)} reportan una variación dentro de poblaciones del 76.3% con respecto al 23.7% de la variación entre poblaciones de maíces de valles altos. Sobre lo mismo ^{Crossa et al. (1990)} señalan que la diversidad genética, de los caracteres de interés, como los analizados en este estudio, pueden ser de utilidad para incorporar alelos favorables a las poblaciones adaptadas, por medio de esquemas de selección recurrente, para desarrollar nuevos materiales genéticos.

Las familias identificadas con rendimiento superior (Tabla 3), en general tienen valores positivos de peso seco de raíz (PSR) y peso seco de vástago (PSV), particularmente en condiciones normales en invernadero; de las cuales, se puede diferenciar la variación dentro y entre familias S1 de las dos poblaciones incluidas en el estudio, lo que puede ser una fuente de alelos de importancia para incorpóralos al proceso de selección, complementando con el rendimiento de grano (^{Mercer y Perales 2010}).

En programas de mejoramiento genético, se considera de gran utilidad la identificación de caracteres que de manera directa o indirecta puedan ser utilizados como criterios de selección complementaria a los métodos convencionales. Los atributos de calidad de la semilla a nivel de plántula generalmente no están asociados con buen comportamiento agronómico, como lo señalan ^{Antuna et al. (2003)}, quienes no encontraron relación entre caracteres de calidad fisiológica de semilla y caracteres agronómicos, incluyendo el rendimiento de grano. Sobre el peso seco de semilla en maíz, ^{TeKrony y Egli (1991)} concluyen que no existe relación del vigor de la semilla con el rendimiento de grano, debido a que en cultivos con madurez reproductiva generalmente el rendimiento no se relaciona con el crecimiento vegetativo. Sobre evaluaciones bajo condiciones de estrés por salinidad, se reporta que el peso y la tasa de crecimiento de plántulas pueden usarse como criterio de selección en el cultivo de maíz para tolerancia a la salinidad (^{Giaveno et al. 2007}).

Del análisis de los coeficientes de correlación (Tabla 4) se desprende que el peso seco de raíz y vástago bajo condiciones de estrés en invernadero el PSR_EI y PSV_EI se correlacionaron de forma positiva con el PSV_NL con valores de r = 0.282** y r = 0.185, respectivamente. También, el PSR y PSV bajo condiciones sin estrés en invernadero (PSR_NI y PSV_NI) se correlacionaron de forma positiva con el rendimiento de grano con valores de r = 0.250* y r = 0.237*, respectivamente. Los resultados anteriores coinciden con la propuesta de ^{Giaveno et al. (2007)}, quienes indican que el peso de plántula puede utilizarse como criterio de selección. Sin embargo, solo el PSR_EI y PSV_EI correlacionaron de forma positiva con el PSV_NL con valores de r = 0.282** y r = 0.185, respectivamente. Lo anterior, indica la ausencia de relación entre la calidad fisiológica de la semilla obtenida en laboratorio y la expresión del desarrollo fenológico bajo condiciones de invernadero.

La relación de los caracteres en estudio (Tabla 3), con el 37.6% de la variación explicada con el modelo GGEbiplot (Figura 1), analiza la correspondencia de la combinación de caracteres × ambientes de evaluación con los valores medios de las líneas S₁ incluidas en el estudio. En el análisis de dispersión se puede dilucidar la variación entre las líneas de las dos poblaciones, las cuales están ordenadas de acuerdo con las interacciones con los caracteres, que representan la expresión en los diferentes ambientes. Los resultados del análisis de correlación pueden verificarse en la Figura 1 al relacionar los valores de las familias superiores en el rendimiento con el PSR y PSV, las cuales se encuentran localizadas en el cuadrante de los vectores que forman estos caracteres, lo cual permite realizar la selección correlacionada multivariable de las líneas incluidas en el estudio. La Figura 1 ayuda a identificar líneas, que, aunque no son las de mayor rendimiento, están estrechamente relacionadas con los caracteres del PSR y PSV bajo invernadero como las líneas 83, 75 y 99 de la población RNUN, y las líneas 7 y 27 de lo población R7ENE. Adicionalmente, se puede identificar las líneas que tuvieron una buena respuesta bajo condiciones de estrés en invernadero como la 31, 47, 88 y 25, con propósitos de selección temprana para el mejoramiento genético.

La asociación de las líneas dispersas en los cuadrantes con los vectores de los caracteres puede utilizarse para realizar la selección con base en la correspondencia entre los caracteres de interés. En el análisis gráfico se corrobora la relación entre el PSR y PSV en laboratorio con el rendimiento de grano, al igual que el porcentaje de germinación (GERM) como ha sido señalado por autores como ^{TeKrony y Egli (1991)} y ^{Antuna et al. (2003)}. Con base en los resultados, se considera que el PSR y PSV determinado bajo condiciones normales y de estrés en invernadero como atributos con potencial para la selección temprana de genotipos de maíz, para fortalecer las estrategias de mejoramiento, como lo señalan ^{Lamz y González (2013)}.

CONCLUSIONES

Se encontró variación genética entre las líneas S₁ de las dos poblaciones de maíz para los caracteres estudiados. No se detectó relación entre los caracteres de la calidad fisiológica con el desarrollo bajo condiciones de invernadero, incluyendo el rendimiento de grano. Se considera al peso seco del sistema radicular (PSR) y de vástago (PSV) bajo condiciones normales y de estrés en invernadero como atributos con potencial para realizar selección temprana de genotipos de maíz, que fortalezcan las estrategias de mejoramiento genético.