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Introducción
La riqueza de especies de mamíferos ha sido una medida del éxito de conservación de las Áreas Naturales Protegidas en México (ANP, Ceballos 2007). Los estudios de diversidad de mamíferos como un grupo de interés, ha cobrado importancia en los últimos años, siendo uno de los grupos de vertebrados con prioridades de conservación en ANP (Ceballos et al. 1998, Peterson et al. 2000). Las ANP están sujetas a la Ley General del Equilibrio Ecológico y Protección al Ambiente, las cuales se definen cómo zonas del territorio mexicano con ambientes naturales representativos de una región, con bajo impacto por actividades antropogénicas (LGEEPA 2007). El objetivo de una ANP es conservar ecosistemas, su biodiversidad, especies en riesgo como las listadas en la NOM-059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT 2010) y especies endémicas (García-Marmolejo et al. 2008). En este sentido, evaluar la riqueza de mamíferos puede considerarse como un indicador del estado de salud del ecosistema resguardado por el ANP (Vázquez y Valenzuela-Galván 2009). En Veracruz, las ANP están presentes desde 1923, con el decreto de la Reserva Forestal El Gavilán, en el municipio de Minatitlán (Vázquez-Torres et al. 2010). Posteriormente, en la década de los treinta, se de cretó el Parque Nacional Cofre de Perote y Parque Nacional Pico de Orizaba (PNPO, DOF 1937). Este último, ubicado entre los límites de los estados de Puebla y Veracruz, con una altura máxima de 5 636 msnm, es la montaña más elevada del territorio mexicano y por ende brinda protección a ecosistemas de alta montaña de México (CONANP 2015).
Acerca de la fauna que habita el PNPO se ha estimado una riqueza de vertebrados que asciende a 159 especies (47 mamíferos, 48 anfibios y reptiles y 64 aves), de los cuales, 30 son endémicos y 44 especies están protegidas por la legislación mexicana (CONANP 2015). De las especies de mamíferos registradas para el ANP, 10 están en la NOM- 059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT 2010), entre los que destacan: ardilla de Peter (Sciurus oculatus), musaraña dientuda (Sorex macrodon), musaraña oscura (Sorex oculatus), musaraña de Saussure (Sorex veraecrucis), ardilla voladora del sur (Glaucomys volans), musaraña orejullas de Goldman (Cryptotis alticola), murciélago trompudo (Choeronycteris mexicana), murciélago con cola (Enchisthenes har- tii), murciélago hocicudo mayor (Leptonycteris nivalis) y ratón de Nelson (Megadotomys nelsoni) (Fa y Morales 1991, Ceballos y Oliva 2005, Gámez et al. 2012). Otras especies como lince (Lynxrufus), coyote (Canis latrans) y sus presas potenciales, han sido objeto de estudio sobre sus patrones actividad en el PNOP, indicando las prioridades de conservación de este grupo (Serna-Lagunes et al. 2019). Sin embargo, los incendios forestales, la tala clandestina, el cambio de uso de suelo para la ganadería, agri cultura, asentamientos humanos y el incremento en la afluencia turística (Cerano-Paredes et al. 2016, Mejía-Ronzón et al. 2016), impacta de manera negativa a la estructura y dinámica del ensamblaje de mamíferos, el cual debe ser evaluado oportunamente para diseñar estrategias efectivas de conservación (Peterson et al. 2000).
Los mamíferos han sido considerados como grupo indicador de diversas condiciones de los ecosistemas, como de la alteración del hábitat, debido a que ciertas especies son indicadoras de la salud y calidad del ecosistema (Rumiz 2010). Existen dos maneras de evaluar los cambios en la estructura de la comunidad de mamíferos: la riqueza de especies y la diversidad de gremios tróficos (Magurran 1988, Simberloff y Dayan 1991, Morin 2011). Si se estudian ambas características, se describe la estructura de la comunidad y se infiere sobre la forma de cómo los mamíferos hacen uso de los recursos (Pérez-Irineo y Santos-Moreno 2013). Por lo anterior, este estudio tuvo como objetivo analizar la riqueza de mamíferos de talla mediana en la época de secas y de lluvias en el PNPO, además de evaluar su estado de conservación e identificar los gremios tróficos de los mamíferos registrados.
Materiales y métodos
Área de Estudio
El estudio se realizó en el Parque Nacional Pico de Orizaba (18o 56’ 30” y 19o 09’ 30” LN, 97o 12’ 30” y 97o 22’ 30” LO), el cual comprende un área total de 19 756 ha, con una fracción del polígono en el Estado de Puebla (Tlachichuca, Chalchicomula de Sesma, Atzitzintla) y Veracruz (Chalcahualco y La Perla) (Figura 1). El intervalo altitudinal va de 2 700 a 5 760 msnm, en el borde de la Meseta Central (Vargas 1984). Existen tres tipos de vegetación dentro del PNPO: bosque de pino (Pinus patula, P pseudostrobus y P montezumae) que se encuentra de 2 000 a 3 000 m, donde el estrato arbóreo alcanza hasta 25 m de altura; vegetación subalpina de 3 000 a 4 000 m y páramo de altura de 4 000 a 4 200 m (SARH 1993, Martínez-Vázquez et al. 2010, CONANP 2015).
Diseño del muestreo y duración del monitoreo
El estudio se realizó de enero a diciembre de 2017. Se utilizó el método de captura indirecta con la técnica de fototrampeo para el registro de mamíferos de acuerdo con la propuesta de instalación de las fototrampas de Chávez et al. (2013). Se colocaron 14 cámaras-trampas dentro del PNPO, cuyos modelos utilizados fueron Cuddeback 1231 infrarrojo Black Flash E3® y Ltl Acorn®. Las cámaras-trampa se colocaron de manera permanente sin atrayentes, ya que estos se usan para evaluar la abundancia de carnívoros, aunque sesga el índice de actividad (Harrison 1997) y afectan la incidencia y comportamiento de otros mamíferos, por lo que se recomienda no utilizarlos para estudios de diversidad (Pacheco et al. 2003). Las cámaras se sujetaron a fustes de árboles a una altura no mayor de 50 cm del suelo y se ubicaron a orillas de cuerpos de agua, sobre senderos donde previamente se identificaron rastros de mamíferos, comederos y bordes de los cerros. Cada trampa permaneció activa las 24 h del día, con un intervalo mínimo de retraso entre fotografías de 0.3 y 1 min, y en el caso de Cuddeback se tomó un vídeo de 15 seg; las cámaras se colocaron a una distancia promedio entre 500 m y 2 km entre cámaras, para evitar sesgo (conteos dobles) de las especies registradas (Díaz-Pulido y Payán 2012). Seis cámaras-trampa se ubicaron en la vertiente Oeste y el resto en la vertiente Este, con la intención de rodear el cráter del Volcán. También, se georreferenció cada estación de muestreo (Figura 1).
Análisis de datos
En el análisis se utilizaron registros (even tos) independientes de cada especie, considerándose como tal a individuos: 1) en fotografías consecutivas de ejemplares de la misma especie plenamente identificables, 2) en fotografías con una separación de 3 h en las que no fue posible identificar a cada ejemplar de la misma especie y 3) a cada individuo en fotografías de múltiples individuos (Ávila-Nájera et al. 2016). La identificación taxonómica de los mamíferos fotocapturados se realizó con literatura especializada (Aranda 2012). La nomenclatura de las especies se revisó en Wilson y Reeder (2005, y 2011) y se actualizaron con base en Ramírez-Pulido et al. (2014). Los mamíferos registrados se clasificaron de acuerdo con su tipo de alimentación en los ensambles: carnívoros, herbívoros, insectívoros y omnívoros (Ceballos y Navarro 1991, Pérez-Irineo y Santos-Moreno 2013). Por último, el estatus de conservación se constató en la NOM-059-SEMARNAT- 2010 (SEMARNAT 2010).
El esfuerzo de colecta se expresó como el número de trampas colocadas multiplicado por el total de días que estuvieron activas (trampas*día, Pérez-Irineo y Santos-Moreno 2013). La completitud del inventario de especies se calculó con el estimador de cobertura de la muestra (Čn) que indica la proporción de la comunidad total representada por las especies recolectadas y permite comparar la diversidad entre los ensamblajes muestreados a la misma completitud del muestreo; cuando Čn ≈ 100% el muestreo está completo dado el esfuerzo y la técnica de recolección utilizada (Chao y Jost 2012). Lo anterior, debido a que la comparación de la riqueza de especies es apropiada para ensambles con un nivel similar de completitud del inventario (Magurran 2008). Se estimó la riqueza de especies para cada época de muestreo utilizando inter y extrapolaciones basadas en el estimador Čn en el paquete iNEXT (Chao et al. 2016). Se consideró el 95% como nivel confiable de Čn para comparar la riqueza entre épocas de muestreo utilizando los intervalos de confianza al 95% en los que las diferencias significativas se indican mediante la ausencia de superposición entre estos (Cumming et al. 2007, Gotelli y Colwell 2011, Chao y Jost 2012).
De acuerdo con Magurran (1988) se estimaron los indicadores básicos de la diversidad alfa como la riqueza específica y abundancia (N) por época de muestreo, riqueza total (diversidad gama) y diversidad beta (p) de especies compartidas. Para describir la estructura de la comunidad de mamíferos en el PNPO, la riqueza específica (qD) en la época de secas y lluvias se calculó cómo el recíproco de un promedio de las abundancias relativas (Hill 1973) con el software TrueDiversity (Goepel 2012). La diversidad compartida (diversidad p) se estimó a partir de curvas de rango-abundancia mediante una salida gráfica que permite comparar la abundancia absoluta de mamíferos registrados entre las épocas (lluvias y secas) de muestreo (Chávez et al. 2013). Se calculó el índice de Shannon-Winner (H’) para la temporada de secas y para la temporada de lluvias; estos valoresse compararon con una prueba de t a un a = 0.05 con el software Biodiversity Calculator (Danoff-Burg y Chen 2005), para detectar cambios en la estructura de la comunidad de mamíferos entre épocas.
Resultados
Con un esfuerzo de muestreo de 4 928 días- trampas, se obtuvieron 191 registros independientes, y una diversidad gama de qD = 10 taxones para el muestreo global, los cuales incluyen seis especies del orden Carnívora, dos del orden Rodentia; Lagomorpha y Cingulata con una especie cada uno. Dos de las 10 especies están en la categoría de Protegida (Pr) y una en Peligro (P) (Tabla 1). Con el perfil de diversidad obtenido con el paquete iNext, los resultados indican que para la época de secas se registraron 8 especies y 67 individuos con un Čn = 98.5%, mientras que en la época de lluvias fueron 9 especies y 124 individuos con Čn = 98.4%. Por lo que en amboscasos, la cobertura de la muestra superó el 95% del completitud (Figura 2). Entre épocas de muestreo no se observaron diferencias significativas en la riqueza de especies, debido a que los intervalos de confianza se sobreponen (Figura 3).
Tabla 1: Listado sistemático, taxonómico y registros independientes (RI) en la época de secas y lluvias de la riqueza de mamíferos del Parque Nacional Pico de Orizaba.
| Orden | Familia | Nombre científico | Nombre común | NOM 059 | RI en la época de secas | RI en la época de lluvias |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Carnivora | Felidae | Lynx rufus | Lince | 22 | 23 | |
| Felidae | Leopardus wiedii | Tigrillo | P | 0 | 1 | |
| Canidae | Canis latrans | Coyote | 5 | 22 | ||
| Mephitidae | Mephitis macroura | Zorrillo rayado | 8 | 2 | ||
| Mephitidae | Conepatus semistriatus | Zorrillo de espalda blanca sureño | PR | 2 | 1 | |
| Mephitidae | Conepatus leuconotus | Zorrillo de espalda blanca norteño | 1 | 0 | ||
| Cingulata | Dasypodidae | Dasypus novemcinctus | Armadillo | 0 | 3 | |
| Rodentia | Sciuridae | Sciurus aureogaster | Ardilla roja | 10 | 14 | |
| Sciuridae | Sciurus oculatus | Ardilla de Peter | PR | 14 | 26 | |
| Lagomorpha | Leporidae | Sylvilagus floridanus | Conejo castellano | 5 | 32 |
Figura 2: Cobertura de la muestra basada en interpolaciones y extrapolaciones. Tanto en la época de lluvias y secas se obtuvo una completitud superior al 95% (líneas sombreadas en naranja y azul, respectivamente).
Figura 3: Curva de acumulación de especies que determina la completitud del muestreo en ambas épocas del año. Las curvas sombreadas (naranja y azul) representan los intervalos de confianza remuestreados con 100 réplicas bootstrap.
De los 10 mamíferos registrados, el gremio trófico mayor representado fueron los insectívoros (4 especies); mientras que los omnívoros, herbívoros y carnívoros tuvieron dos especies cada uno (Figura 4). Los mamíferos presentaron distintas abundancias entre épocas (Figura 5). La especie Leopardus weidii fue el mamífero que se presentó sólo en la época de lluvias; mientras que C. latrans y L. rufus estuvieron presentes en ambas épocas de muestreo, pero en la época de secas L. rufus fue la especie con mayor abundancia (22 registros) y en la época de lluvias S. floridanus la mejor representada con 32 registros (Figura 5). El índice de Shannon (H’) fue mayor en la época de secas (H’ = 1.8 ± 0.07) en contraste con la época de lluvias (H’ = 1.77 ± 0.05), pero al comparar estos indicadores no se encontraron diferencias significativas (t-valor = 0.088, g. l. = 190.85, P = 0.92, n. s.).
Discusión
El Volcán Pico de Orizaba se encuentra al Este de la Faja Volcánica Transmexicana donde se reportan 15 especies de carnívoros, cinco de Lagomor fos, cuatro de Didelfimorfos y una del orden Cingulata (Gámez et al. 2012). En el presente estudio se registraron seis especies del orden Carnívora (L. rufus, L. weidii, C. latrans, M. macroura, C. semistriatus y C. leuconotus), un lagomorfo (S. floridanus), dos del orden Rodentia (S. aureogaster y S. oculatus) y una del orden Cingulata (D. novemcinctus), que también se han registrado al Este de la Faja Volcánica Transmexicana; el registro de estas especies en el PNPO representa el 40% de las especies reportadas por Gámez et al. (2012). A pesar de que en el PNPO se han realizado estudios sobre la diversidad de mamíferos desde hace más de tres décadas (Fa y Morales 1991) y se tiene conocimiento parcial de la diversidad de mamíferos que alberga esta ANP; este estudio representa el diagnóstico de una fracción de la diversidad de mamíferos que aún habita esta importante ANP, que en la actualidad se encuentra gravemente fragmentada y con impacto humano (Vázquez-Torres et al. 2010). Para complementar el inventario de riqueza mastofaunística que alberga el PNPO se requieren de estudios sobre diversidad de roedores y mamíferos voladores con la finalidad de tener un inventario más robusto, lo cual apoyaría a otras estrategias de conservación (González-Christen 2010). En el estado de Veracruz se reporta una riqueza de 195 de mamíferos entre los que destaca el orden Carnivora (22 especies), Rodentia (55 especies), Lagomorpha (5 especies) y una especie del orden Cingulata. A nivel estatal, las especies registradas en este estudio como los Carnívoros representan el 27%, Rodentia el 3.6%, Lagomorpha el 20% y Cingulata el 100% con respecto a los mamíferos reportados por González- Christen y Delfín-Alfonso (2016) para el estado de Veracruz.
La completitud del inventario global de mamíferos medianos en este estudio fue superior al 95% en ambas épocas del año, lo que indica que el muestreo fue representativo en términos de la cobertura de la muestra. El grado de cobertura de la muestra de mamíferos medianos registrados en la época de secas y lluvias no fue estadísticamente diferente, es decir, la proporción que representan los individuos de cada especie con respecto al número total de individuos fueron similares entre las épocas del año (López-Mejía et al. 2017). Los resultados del presente estudio indican que la comunidad de mamíferos medianos en el PNPO no sufre cambios en términos de riqueza y abundancia entre épocas, lo que es indicador de una comunidad de mamíferos estable (Hernández-Hernández et al. 2018). Lo que es consistente con los resultados obtenidos con el indicador de Shannon (H’), el cual no fue significativamente diferente con respecto a la riqueza y abundancia de mamíferos medianos registrados entre épocas. Esto puede deberse probablemente a que las especies registradas se encuentran en un hábitat favorable que les provee refugio, fuentes de agua, áreas de alimentación, zonas de reproducción y ruta de escape ante depredadores, por lo que el PNPO tiene un ecosistema que cubre las necesitas biológicas básicas de estas especies, a pesar de los disturbios humanos que ocurren en la zona, los cuales pueden alterar su comportamiento (Ávila-Nájera et al. 2018).
Al comparar la riqueza de mamíferos mediados registrados se encontró variación con la riqueza reportada en otras ANP y zonas con condiciones ecosistémicas templadas. Al respecto, en la Reserva Natural Sierra de Nachitla del estado de Morelos se reportan 19 especies de mamíferos medianos y grandes (Monroy-Vilchis et al. 2011). Por otra parte, en hábitats templados del sur de la Cuenca de México se han registrado 21 especies de mamíferos medianos (Monroy-Vilchis et al. 1999). En tanto que en el Parque Nacional Nevado de Toluca, México se registran 12 especies de mamíferos (Sánchez-Jasso et al. 2013); mientras que en el Corredor Biológico Chichinautzin en Morelos se reportan 18 especies de mamíferos silvestres (Martínez et al. 2012). A pesar de que los estudios referidos superan la riqueza de mamíferos registrados para el PNPO, sobresale la ausencia de especies generalistas de hábitat como la zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) y los tlacuaches (Didelphimorphia) que, como lo indica Rosenblatt et al. (1999), se puede interpretar como una medida indirecta de que el ecosistema que protege el PNPO aún conserva áreas con bajos impactos que alteren el hábitat de los mamíferos residentes (Ruiz-Soberanes y Gómez-Álvarez 2010, Rumiz 2010). La ausencia de grandes carnívoros se puede deber a que especies del gremio Carnívora requieren de grandes extensiones de hábitat y diversidad de presas disponibles para sobrevivir, por lo que la gestión del PNPO debe incrementar esfuerzos para aumentar la conectividad de hábitats que permita el recambio de estas especies y sus presas y con ello favorecer su permanencia (Serna-Lagunes et al. 2019).
Considerando que el grupo de los carnívoros fue el gremio más representado, con el 60% de mamíferos depredadores y 40% de presas, se infiere que el ecosistema no se encuentra en equilibrio trófico, ya que la proporción de los gremios en la red trófica no está balanceada (Silva 2005, Martínez- Vázquez et al. 2010). Los carnívoros con mayor abundancia (Figura 5) fueron C. latrans y L. rufus, los cuales posiblemente se alimenten de conejos, ardillas y posiblemente zorrillos y armadillos (Monroy et al. 2003, Cruz-Espinoza et al. 2008). Por lo que, para conservar las poblaciones de estos mamíferos, se deben implementar prácticas de mejoramiento del hábitat; por ejemplo, para conejos se pueden preservar y aumentar la superficie de zonas con presencia de pastizales, y para ardillas, conservar e incrementar las zonas donde se determine la menor incidencia de incendios forestales; esto con el fin de incremen tar las poblaciones de las presas como alimento para depredadores. Con relación a la presencia de especies del orden Carnívora, Pérez-Irineo y Santos-Moreno (2013) sugieren que su presencia se asocia con la diversidad y disponibilidad de alimento, y por lo tanto este es un orden complejo que presenta una alta diversidad de gremios tróficos. Aunado a esto, se ha documentado que la presencia y abundancia de depredadores afecta la dieta de carroñeros y herbívoros (Wilmers et al. 2003, McShea 2005), y que, sin los primeros, se puede llegar a una sobrepoblación de algunas especies, principalmente especies plagas y la disminución de otras, generando un desequilibrio en la estructura y función del ecosistema (Gittleman y Gompper 2005).
Conclusiones
Se registraron 10 especies de ocho géneros que pertenecen a seis familias. El orden Carnívora fue el mejor representado con el 60% de las es pecies de mamíferos, por lo que se infiere que la red trófica no se encuentra balanceada. Tres especies de mamíferos se encuentran en riesgo: L. wiedii, C. semistriatus y S. oculatus, por tanto que los esfuerzos de conservación del PNPO deben orientarse al mejoramiento del hábitat de estas especies bajo el concepto de especies sombrilla. Se recomienda continuar con el monitoreo en el PNPO para tener un panorama claro de la riqueza y diversidad de mamíferos en esta área protegida.
