Introducción

El impacto de la salinidad involucra disminución en el rendimiento de los cultivos, menor eficiencia en el uso del agua, inutilidad del suelo agrícola, contaminación del medio ambiente y reducción en el suministro de alimentos (^{Rezende et al. 2018}).Este estrés retarda el crecimiento por el efecto negativo que ejerce sobre varios procesos fisiológicos en las plantas, como la fotosíntesis, conductividad estomática, ajuste osmótico, absorción de iones, síntesis de ácidos nucleicos, actividad enzimática y balance hormonal, además afecta el proceso de transporte de agua e iones, lo que promueve la toxicidad iónica, desbalance nutricional y limita el crecimiento de la planta (^{Evelin et al. 2012}, ^{Zhu y Gong 2014}, ^{Sarwat et al. 2016}). Las concentraciones altas de sal soluble en los suelos de las regiones áridas y semiáridas afectan el crecimiento y el rendimiento de las plantas, mediante la inhibición de los procesos de síntesis que se producen, por la acumulación de iones salinos (Na+) en las células que afectan el metabolismo (^{Kamel et al. 2015}, ^{Ghulam et al. 2015}).

En Baja California Sur, México, se han incrementado las áreas con tendencia a la salinidad, debido a las condiciones climáticas de esta zona semiárida, donde el cultivo de albahaca tiene gran importancia para el mercado de exportación y representa una fuente de ingresos para los agricultores orgánicos (^{Navejas-Jiménez 2006}). Debido a las características de los aceites esenciales de esta especie, su valor comercial es alto (^{Heidari 2012}). Se utilizan en la industria cosmética para la elaboración de perfumes, en la industria farmacéutica por sus propiedades antialopécica, diuréticas y relajantes, en la industria alimenticia para aromatizar vinagres, y se emplea como condimento fresco y/o seco (^{Heidari y Golpayegani 2012}, ^{Tarchoune et al. 2013}, ^{Batista-Sánchez et al. 2017}).

En la agricultura actual se utilizan cada vez más los bioestimulantes, debido a que atenúan la huella negativa del uso indiscriminado de agroquímicos (^{García-Gutiérrez y Rodríguez-Meza 2012}). Estas sustancias promueven el crecimiento y desarrollo de las plantas, además de mejorar el metabolismo, confieren resistencia y/o tolerancia ante condiciones adversas de estrés abiótico (^{Godfray et al. 2010}). Los bioestimulantes se utilizan como activadores de los mecanismos fisiológicos de las plantas, su aplicación permite un aprovechamiento mayor de los nutrientes y por ende incremento del crecimiento, desarrollo, rendimiento y activación de mecanismos de defensa de las plantas en condiciones estresantes (^{Pulido et al. 2013}, ^{Ojeda-Silvera et al. 2015}, Batista-Sánchez et al. 2015, 2017). Los bioestimulantes vegetales, contienen sustancias bioactivas, cuyo uso funcional, cuando se aplican a las plantas o la rizosfera, induce desarrollo apropiado del cultivo, vigor, rendimiento y la calidad mediante la estimulación de los procesos fisiológicos que benefician el crecimiento y desarrollo de las plantas (^{Álvarez et al. 2015}). El bioestimulante FitoMas-E ^® se recomienda por su potencial anti estrés (^{Montano et al. 2007}). El producto es una mezcla de materia orgánica, aminoácidos, polisacáridos, lípidos y bases nitrogenadas, biológicamente activos. Estas sustancias naturales son propias del metabolismo vegetal y al estar disponibles, las plantas reducen el consumo de energía adicional para sintetizarlas, con una respuesta más rápida ante condiciones de estrés (Montano et al. 2007, Pulido et al. 2013). Los compuestos de FitoMas-E^® tienen el potencial de vigorizar el cultivo, desde la germinación hasta la fructificación, con la disminución de daños por salinidad, sequía, exceso de humedad, fitotoxicidad, plagas y trasplantes, no es tóxico para las plantas ni los animales (^{Castillo et al. 2011}, Pulido et al. 2013). Considerando que el uso del FitoMas-E ^® puede ser una alternativa viable para incrementar la producción agrícola en condiciones de estrés por NaCl, el objetivo fue evaluar la respuesta interactiva de tres variedades de albahaca cultivadas en hidroponía y sometidas a estrés por salinidad(NaCl) a la aplicación de FitoMas-E ^®.

Materiales y métodos

Resultados

La biomasa fresca de la parte aérea (BFPA) mostró diferencias significativas entre variedades (F_2,72 = 298.27, p ≤ 0.001), NaCl (F_3,72 = 69.06, p ≤ 0.001), FitoMas-E ^® (F_{1,72 =} 393, p ≤ 0.001), interacciones variedades × NaCl (F_6,72 = 9.41, p ≤ 0.001), variedades × FitoMas-E ^® (F_2,72 = 5.63, p≤ 0.005) y variedades × NaCl × FitoMas-E ^® (F_6,72= 12.64, p ≤ 0.0001). Se determinó que las concentraciones de NaCl disminuyeron la BFPA, siendo Emily la variedad más afectada, con la concentración de NaCl de 150 mM (Tabla 1). La BFPA fue mayor cuando la concentración de NaCl fue de 0 mM (control) para las tres variedades, siendo Napoletano la que alcanzó mayores valores. Se observó que al aumentar la concentración de NaCl de moderado (50 mM) a severo (150 mM), la BFPA disminuyó, siendo más notable con 100 y 150 mM. La interacción variedades × FitoMas-E ^®, mostró que la BFPA alcanzó los valores mayores en las plantas tratadas con 0.5 mL L⁻¹ de FitoMas-E ^®, destacando Napoletano con los mayores valores (Tabla 2), seguida de Nufar y Emily. La interacción variedades × NaCl × FitoMas-E ^®, mostró que la BFPA se incrementó en las plantas tratadas con el bioestimulante con respecto a las que no fueron tratadas, alcanzando los valores mayores la combinación de 0 mM de NaCl y 0.5 mL L⁻¹ de FitoMas-E ^® (Tabla 3), y el incremento de la concentración de NaCl disminuyó de forma significativa la BFPA, siendo la variedad Emily la más afectada con la combinación de 150 mM de NaCl y 0 mL L⁻¹ FitoMas-E ^®. Los valores mayores los obtuvo Napoletano al aplicar el bioestimulante con las concentraciones de NaCl moderadas y severas.

La biomasa fresca de raíz (BFR) mostró diferencias significativas entre variedades (F_2,72 =55.586, p ≤ 0.0001), NaCl (F_3,72 = 355.409, p ≤ 0.0001), FitoMas-E ^®, (F_1,72 = 193.706, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F_6,72 = 4.42, p≤ 0.001), variedades × FitoMas-E ^® (F_2,72 = 5.89, p≤ 0.004) y variedades × NaCl × FitoMas-E ^® (F_6,72 = 10.21, p ≤ 0.001). El análisis de la interacción variedades × NaCl, mostró que la BFR fue mayor en Napoletano en 0 mM y conforme la concentración de NaCl incrementó, se observó una disminución significativa para las tres variedades, siendo Emily en 150 mM la más afectada con una reducción de 85.6% con respecto al control (Tabla 1). El análisis de la interacción variedades × FitoMas-E ^®, mostró que la BFR alcanzó los valores mayores en Napoletano en 0.5 mL L⁻¹ de FitoMas-E ^®, observándose un incremento superior al 30% con respecto al control (Tabla 2). En la interacción variedades × NaCl × FitoMas-E ^® la BFR mostró valores superiores en Napoletano y Nufar con 0 mM y 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ^®, mostrando incrementos en la BFR cuando se trataron con el bioestimulante aún en condiciones de estrés por NaCl (Tabla 3).

La biomasa seca de parte aérea (BSPA) mostró diferencias significativas entre variedades (F_2,72 = 48.37, p ≤ 0.000), NaCl (F_3,72 = 181.25, p≤ 0.0001), FitoMas-E ^® (F_1,72 = 76.73, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F_6,72 = 3.22, p≤ 0.007) y variedades × NaCl × FitoMas-E ^® (F_6,72= 5.67, p ≤ 0.0002). El análisis de la interacción variedades × NaCl, mostró que la BSPA incrementó en Nufar y Napoletano en el control (0 mM de NaCl).El análisis de variedades × NaCl × FitoMas-E ^® mostró que la BSPA aumentó en las variedades cuando se aplicó FitoMas-E ^® (Tabla 3); sin embargo, cuando se aplicó el NaCl, la BSPA disminuyó en Emily con 150 mM de NaCl y 0 mL L⁻¹ de FitoMas-E ^®.

La biomasa seca de raíz (BSR) mostródiferencias significativas entre variedades (F_2,72 =68.13, p ≤ 0.0001), NaCl (F_3,72 = 207.68, p ≤ 0.0001), FitoMas-E ^® (F_1,72 = 165.51, p ≤ 0.0001),las interacciones variedades × NaCl (F_6,72 = 5.38, p≤ 0.0001), variedades × FitoMas-E ^® (F_2,72 = 12.93,p ≤ 0.00001) y variedades × NaCl × FitoMas-E ^® (F_6,72 = 2.29, p ≤ 0.044). El análisis de la interacción variedades × NaCl, mostró a Napoletano con valor mayor en BSR en 0 mM; pero al incrementar la concentración de NaCl, disminuyó de forma significativa la BSR hasta llegar a su menor valor en Emily con 150 mM de NaCl, que representó una disminución del 85.3% con respecto al control (Tabla 1). El análisis de variedades × FitoMas-E ^® mostró que la BSR incrementó con 0 mM y 0.5 mL L⁻¹ FitoMas-E ^® en las tres variedades, alcanzando los mayores valores Napoletano con 0.5 mL L⁻¹, mientras que la interacción variedades × NaCl × FitoMas-E^® mostró que las plantas de Napoletano con 0 mM de NaCl y 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ^® incrementaron la BSR aún en condiciones de estrés por NaCl (Tabla 3).

La longitud del tallo (LT) mostró diferencias significativas entre variedades (F_2,72 = 156.63, p ≤ 0.0001), NaCl (F_3,72 = 250.32, p ≤ 0.0001), FitoMas- E ^® (F_1,72 = 121.47, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F_6,72 = 14.59, p ≤ 0.001), variedades × FitoMas-E ^® (F_2,72 = 5.84, p ≤ 0.004) y variedades × NaCl × FitoMas-E ^® (F6,72 = 5.64, p ≤ 0.00007). Al analizar las interacciones se encontró que para variedades × NaCl, Napoletano con 0 y 50 mM tuvo la mayor LT y con el aumento del NaCl la LT disminuyó en las tres variedades, siendo Emily con 150 mM la más afectada (Tabla 1). La interacción variedades × FitoMas-E ^® indica que los mayores valores de LT se obtuvieron cuando las plantas de las tres variedades se trataron con 0.5 mL L⁻¹ de FitoMas-E ^®, con un incremento superior al 10% con respecto al control (Tabla 2). La interacción variedades × NaCl × FitoMas-E ^® mostró que la LT fue mayor en Napoletano con 0 mM y 0.5 mL L⁻¹ de FitoMas-E ^® (Tabla 3), siendo más afectada Emily con 150 mM y 0 mL L⁻¹ FitoMas-E ^®.

La longitud de raíz (LR) mostró diferencias significativas entre variedades (F2,72 = 430.12, p ≤ 0.0001), NaCl (F3,72 = 104.851, p ≤ 0.0001), FitoMas-E ^® (F_1,72 = 229.16, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F_6,72 = 40.17, p ≤ 0.001) y variedades × NaCl × FitoMas-E ^® (F_6,72 = 3.62,p ≤ 0.0034).La interacción variedades × NaCl mostró que Napoletano incrementó la LR con 0 mM de NaCl (Tabla 1). Aunque la LR disminuyó en las tres variedades con el incremento de la concentración de NaCl, siendo Emily mostró la que tuvo la menor LR con 150 mM de NaCl. El análisis de variedades × FitoMas-E^® mostró que LR alcanzó los mayores valores en Napoletano con 0 mM y 0.5 mL L⁻¹ de FitoMas-E ^®.

El diámetro de tallo (DT) mostró diferencias significativas entre variedades (F_2,72 = 50.57, p ≤ 0.0001), NaCl (F3,72 = 274.99, p ≤ 0.0001), FitoMas-E ^® (F_1,72 = 159.28, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F_6,72 = 4.50, p ≤ 0.0006) y variedades × NaCl × FitoMas-E ^® (F_6,72 = 7.64, p ≤ 0.0002). El DT mayor lo alcanzó Nufar con 0 mM de NaCl; aun cuando la DT disminuyó en las tres variedades a medida que aumento la concentración de NaCl (Tabla 1). En el análisis de interacción variedades × NaCl × FitoMas-E ^® mostró que el DT aumento para las plantas tratadas con FitoMas-E ^® aun en condiciones de estrés por NaCl (Tabla 3).

El área foliar (AF) mostró diferencias significativas entre variedades (F2,72 = 43.56, p ≤ 0.0001),NaCl (F3,72 = 400.96, p ≤ 0.0001), FitoMas-E ^® (F1,72 = 244.40, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F6,72 = 6.10, p ≤ 0.00003), variedades × FitoMas-E ^® (F2,72 = 4.70, p ≤ 0.012) y variedades × NaCl × FitoMas-E ^® (F6,72 = 4.74, p ≤ 0.0004). Al analizar las interacciones se observó que Napoletano mostró la mayor AF en el control; las tres variedades disminuyeron el AF al incrementar las concentraciones de NaCl (Tabla 1). Sin embargo, las tres variedades incrementaron el AF cuando se trataron con 0.5 mL L⁻¹ del bioestimulante (Tabla 2), siendo Napoletano con 0 mM NaCl y 0.5 mL L⁻¹ FitoMas-E ^® con mayor AF, incluso cuando se sometieron a estrés por NaCl (Tabla 3).

Discusión

La disminución de las variables respuesta en las plantas de albahaca sometidas a estrés de NaCl se puede deber al efecto osmótico de la solución salina en el medio de cultivo, así como el desequilibrio en la absorción y asimilación de nutrientes (^{Batista-Sánchez et al. 2015}, ²⁰¹⁷). Las concentraciones altas de NaCl en el medio de cultivo alteran la capacidad de las raíces para extraer agua. Además, dentro de la planta las concentraciones altas de NaCl son tóxicas (^{Lamz y González 2015}), debido a que inhiben los procesos fisiológicos y bioquímicos (^{Rah-neshan et al. 2018}). Resultados similares fueron reportados por ^{Asghari y Ahmadvand (2018)} al estudiar el efecto de 50, 100, 150, 200 y 250 mM de NaCl en Aloe vera, observando que el estrés por NaCl provocó disminución en las características morfométricas de la planta e indicadores bioquímicos.

La salinidad reduce el intercambio de gases, lo que provoca disminución de la fotosíntesis, la conductividad estomática, el ajuste osmótico, la síntesis de ácidos nucleicos, actividad enzimática y balance hormonal, además afecta el proceso de transporte del agua e iones, por lo que las variables de crecimiento como la altura de la planta y la biomasa disminuyen (^{Evelin et al. 2012}, ^{Yue et al. 2012}, ^{Harter et al. 2014}); lo que explica la respuesta de las plantas de albacaha cuando se sometieron a estrés por NaCl. Cuando a las plantas de las tres variedades se les aplicó el bioestimulante se observó un aumento en la BFPA aun cuando estas se encontraban sometidas al estrés por NaCl, lo que se relaciona con la actividad antiestrés que presenta el FitoMas-E ^®, ya que contiene ácido glutámico, que actúa como agente osmótico del citoplasma de las células protectoras (^{Viñals-Verde et al. 2011}). Otra hipótesis es la presencia en la composición química de aminoácidos del FitoMas-E ^®, entre los que destacan como mayoritarios, alanina, glicina, triptófano, valina, leucina y lisina, algunos de ellos con efecto probado en la actividad metabólica de las plantas, además contiene macroelementos (N, P, K), que favorecen el desarrollo rápido de tejidos y órganos en las plantas (^{Viñals-Verde et al. 2011}).

El incremento de BFR de las plantas de albahaca tratadas con FitoMas-E ^® aun cuando estaban sometidas a estrés por NaCl, se relaciona con la precencia de sustancias complejas como péptidos, bases nitrogenadas y oligosacáridos, las cuales son estructuras básicas que funcionan como unidades para construir desde el RNA celular, sustancias complejas como vitaminas, enzimas y otras estructuras químicas esenciales en la adaptación y tolerancia al estrés, permitiendo que las plantas sometidas a niveles de estrés por NaCl, logren atenuar los efectos negativos de este en el crecimiento y desarrollo (^{Castillo et al. 2011}, ^{Batista-Sánchez et al. 2015}). El contenido del aminoácido L-triptófano en el FitoMas-E ^®, provocó un incremento significativo en la LT, lo que se puede deber a que es un precursor de la síntesis de las auxinas, que son fitohormonas que realizan funciones primordiales en el crecimiento y división celular; además contiene ácido glutámico que actúa como metabolito fundamental en la formación de tejidos vegetales (^{Castillo et al. 2011}). Estudios previos realizados por ^{Batista-Sánchez et al. (2015}, ²⁰¹⁷⁾ mostraron que la LR se incrementó en variedades de albahaca al aplicar diferentes dosis de FitoMas-E ^®, los que coincide con los resultados obtenidos, lo cual se relaciona con el contenido de fósforo del FitoMas-E ^®, que desempeña una actividad importante en la formación del sistema radical. Respecto al incremento del DT en plantas de albahaca con el bioestimulante, es similar a los resultados que obtuvieron ^{Ricardo y Aguilar (2015)} en el DT de plantas de tomate, lo que se atribuye a los nutrientes de las zonas de reserva, que son movilizados a los tejidos de mayor actividad metabólica, necesaria para la formación y multiplicación de células y tejidos vegetales nuevos. También el AF de las plantas de albahaca aumentó al aplicar FitoMas-E ^®, aun bajo estrés por NaCl. Este incremento se relaciona con la síntesis de sustancias osmoprotectoras como prolina y glutatión, además el bioestimulante activa las enzimascomo las peroxidasas, polifenoloxidasas y quitinasas, que se relacionan con los mecanismos de defensa de las plantas (^{Peteira et al. 2008}). Por otra parte, al aplicar el bioestimulante a las plantas se le provee de manera directa y/o indirecta sustancias propias de metabolismo celular de las plantas que se utilizarán sin tener que realizar un gasto de energía para sintetizarlas (^{Viñals-Verde et al. 2011}).

Conclusiones

Se presentó una respuesta diferencial entre las variedades de albahaca en las variables morfométricas en condiciones de estrés por NaCl y la aplicación del bioestimulante, siendo Napoletano la que mostró los mayores valores en la mayoría de las variables evaluadas. La concentración de 150 mM de NaCl ocasionó la muerte de las plantas de Emily, evidenciando que en esta concentración solo sobrevivieron las plantas de esta variedad al aplicar 0.5 mL L⁻¹ de FitoMas-E ^®, demostrándose el efecto antiestrés del bioestimulante. La dosis de 0.5 mL L⁻¹ de FitoMas-E ^®, fue la mejor respecto al control.