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Ecosistemas y recursos agropecuarios

On-line version ISSN 2007-901XPrint version ISSN 2007-9028

Ecosistemas y recur. agropecuarios vol.6 n.17 Villahermosa May./Aug. 2019

http://dx.doi.org/10.19136/era.a6n17.2069 

Artículo científico

Bioestimulante derivado de caña de azucar mitiga los efectos del estrés por NaCl en Ocimum basilicum L.

Biostimulant derived from sugar cane alleviates effects of NaCl-stress in basil (Ocimum basilicum L.)

Daulemys Batista-Sánchez1 
http://orcid.org/0000-0003-0804-3171

Bernardo Murillo-Amador1  * 
http://orcid.org/0000-0002-9489-4054

Alejandra Nieto-Garibay1 
http://orcid.org/0000-0003-4524-4693

Lilia Alcaráz-Meléndez1 
http://orcid.org/0000-0002-7063-1524

Enrique Troyo-Diéguez1 
http://orcid.org/0000-0002-3133-9758

Luis Hernández-Montiel1 
http://orcid.org/0000-0002-8236-1074

Carlos Michel Ojeda-Silvera1 
http://orcid.org/0000-0002-5815-0672

José Manuel Mazón-Suástegui1 
http://orcid.org/0000-0003-4074-1180

Yuneisy Milagro Agüero-Fernández1 
http://orcid.org/0000-0002-8723-404X

1Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste S. C. Av. Instituto Politécnico Nacional No. 195. Colonia Playa Palo de Santa Rita Sur. CP. 23096. La Paz, Baja California Sur, México.

Resumen

Los bioestimulantes del crecimiento activan funciones fisiológicas en las plantas, contienen sustancias propias del metabolismo vegetal, que mejoran el uso de nutrientes y son una opción para mitigar el efecto del estrés por NaCl. El objetivo fue evaluar el efecto de un bioestimulante derivado de la caña de azúcar (FitoMas-E®), como atenuante del estrés por NaCl en variedades de albahaca, cultivadas en hidroponia. Se utilizó un diseño completamente al azar con arreglo factorial, donde el factor A fueron las variedades (Napoletano, Nufar y Emily), el factor B las dosis de FitoMas-E ® (0 y 0.5 mL L−1) y factor C las concentraciones de NaCl (0, 50, 100 y 150 mM), con cuatro repeticiones. Se evaluó la biomasa fresca y seca de la parte aérea y raíz, longitud de tallo y raíz, diámetro del tallo y área foliar. Las variables disminuyeron en las tres variedades, al incrementar la concentración de NaCl, provocando la muerte de las plantas de Emily al ser sometidas a 150 mM de NaCl y 0 mL L−1 de FitoMas-E®. Las plantas tratadas con el bioestimulante incrementaron la biomasa fresca y seca de la parte aérea y raíz, longitud del tallo y raíz, diámetro del tallo y área foliar, aun cuando se sometieron a estrés por NaCl. El análisis de los factores mostró que Napoletano incremento de forma significativa (p ≤ 0.05) la biomasa fresca y seca de la parte aérea y radícula, longitud del tallo, raíz y área foliar, con dosis de FitoMas-E ® de 0.5 mL L−1.

Palabras clave: Área foliar; biomasa; especies aromáticas; productos bioactivos

Abstract

Growth biostimulants activate physiological functions in plants, contain substances of plant metabolism, which improve the use of nutrients and are an option to mitigate stress by NaCly. The objective was to evaluate the effect of a bio-stimulant derived from sugar cane (FitoMas-E®), as an attenuator of NaCl-stress in basil varieties, grown under hydroponics. A completely randomized design with factorial arrangement was used, where factor A was the varieties (Napoletano,Nufar and Emily), factor B the doses of FitoMas-E ® (0 and 0.5 mL L−1) and factor C the NaCl concentrations (0, 50, 100 and 150 mM), with four repetitions. Fresh and dry biomass of aerial part and root, length of stem and root, diameter of stem and leaf area were evaluated. The results showed that all variables decreased in the three varieties by applying NaCl, leading to the death of Emily when subjected to a NaCl concentration of 150 mM and 0 mL L−1 of FitoMas-E®. The plants treated with the biostimulant increased fresh and dry biomass of the aerial part and root, length of stem and root, diameter of the stem and foliar area even when were subjected to NaCl-stress. The analysis of the factors showed that Napoletano increased significantly (p ≤ 0.05) fresh and dry biomass of the aerial part and radicle, length of the stem, root and foliar area, when receiving doses of FitoMas-E ® from 0.5 mL L−1.

Key words: Aromatic herbs; bioactive products; biomass; leaf area

Introducción

El impacto de la salinidad involucra disminución en el rendimiento de los cultivos, menor eficiencia en el uso del agua, inutilidad del suelo agrícola, contaminación del medio ambiente y reducción en el suministro de alimentos (Rezende et al. 2018).Este estrés retarda el crecimiento por el efecto negativo que ejerce sobre varios procesos fisiológicos en las plantas, como la fotosíntesis, conductividad estomática, ajuste osmótico, absorción de iones, síntesis de ácidos nucleicos, actividad enzimática y balance hormonal, además afecta el proceso de transporte de agua e iones, lo que promueve la toxicidad iónica, desbalance nutricional y limita el crecimiento de la planta (Evelin et al. 2012, Zhu y Gong 2014, Sarwat et al. 2016). Las concentraciones altas de sal soluble en los suelos de las regiones áridas y semiáridas afectan el crecimiento y el rendimiento de las plantas, mediante la inhibición de los procesos de síntesis que se producen, por la acumulación de iones salinos (Na+) en las células que afectan el metabolismo (Kamel et al. 2015, Ghulam et al. 2015).

En Baja California Sur, México, se han incrementado las áreas con tendencia a la salinidad, debido a las condiciones climáticas de esta zona semiárida, donde el cultivo de albahaca tiene gran importancia para el mercado de exportación y representa una fuente de ingresos para los agricultores orgánicos (Navejas-Jiménez 2006). Debido a las características de los aceites esenciales de esta especie, su valor comercial es alto (Heidari 2012). Se utilizan en la industria cosmética para la elaboración de perfumes, en la industria farmacéutica por sus propiedades antialopécica, diuréticas y relajantes, en la industria alimenticia para aromatizar vinagres, y se emplea como condimento fresco y/o seco (Heidari y Golpayegani 2012, Tarchoune et al. 2013, Batista-Sánchez et al. 2017).

En la agricultura actual se utilizan cada vez más los bioestimulantes, debido a que atenúan la huella negativa del uso indiscriminado de agroquímicos (García-Gutiérrez y Rodríguez-Meza 2012). Estas sustancias promueven el crecimiento y desarrollo de las plantas, además de mejorar el metabolismo, confieren resistencia y/o tolerancia ante condiciones adversas de estrés abiótico (Godfray et al. 2010). Los bioestimulantes se utilizan como activadores de los mecanismos fisiológicos de las plantas, su aplicación permite un aprovechamiento mayor de los nutrientes y por ende incremento del crecimiento, desarrollo, rendimiento y activación de mecanismos de defensa de las plantas en condiciones estresantes (Pulido et al. 2013, Ojeda-Silvera et al. 2015, Batista-Sánchez et al. 2015, 2017). Los bioestimulantes vegetales, contienen sustancias bioactivas, cuyo uso funcional, cuando se aplican a las plantas o la rizosfera, induce desarrollo apropiado del cultivo, vigor, rendimiento y la calidad mediante la estimulación de los procesos fisiológicos que benefician el crecimiento y desarrollo de las plantas (Álvarez et al. 2015). El bioestimulante FitoMas-E ® se recomienda por su potencial anti estrés (Montano et al. 2007). El producto es una mezcla de materia orgánica, aminoácidos, polisacáridos, lípidos y bases nitrogenadas, biológicamente activos. Estas sustancias naturales son propias del metabolismo vegetal y al estar disponibles, las plantas reducen el consumo de energía adicional para sintetizarlas, con una respuesta más rápida ante condiciones de estrés (Montano et al. 2007, Pulido et al. 2013). Los compuestos de FitoMas-E® tienen el potencial de vigorizar el cultivo, desde la germinación hasta la fructificación, con la disminución de daños por salinidad, sequía, exceso de humedad, fitotoxicidad, plagas y trasplantes, no es tóxico para las plantas ni los animales (Castillo et al. 2011, Pulido et al. 2013). Considerando que el uso del FitoMas-E ® puede ser una alternativa viable para incrementar la producción agrícola en condiciones de estrés por NaCl, el objetivo fue evaluar la respuesta interactiva de tres variedades de albahaca cultivadas en hidroponía y sometidas a estrés por salinidad(NaCl) a la aplicación de FitoMas-E ®.

Materiales y métodos

Sitio de estudio

El experimento se realizó en una estructura construida con tubos de acero galvanizado, cubierta con malla de 1610 PME CR, con hilos de 16 ×10 cm−2, orificios de 0.4 × 0.8 mm, color cristal 40% de sombra, ubicada en el Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIBNOR ®), México, localizado al norte de la Ciudad de La Paz, Baja California Sur, México, a los 24◦08’10.03” LN y 110◦25’35.31” LO, a 7 metros de altura sobre el nivel del mar (Ojeda-Silvera et al. 2015).

Las temperaturas promedio máxima y mínima dentro de la malla sombra durante el periodo de experimentación fue de 26.84 ± 5.21, 44.17 ± 4.92, 13.40 ± 5.83 °C, respectivamente, con 52.8 ± 14.95% de humedad relativa. Los datos de las variables climatológicas registrados durante el estudio se obtuvieron de una estación climatológica portátil (Vantage Pro2 ® Davis Instruments) que se colocó dentro de la estructura de malla sombra.

Material genético

Las plántulas se obtuvieron a partir de semillas certificadas de las variedades de albahaca: Napoletano, Nufar y Emily, provenientes de la Empresa Seed Vis ® Company.

Diseño experimental y tratamientos

Se utilizó un diseño completamente al azar con arreglo factorial (3A × 2B × 4C), considerando a las variedades de albahaca (Napoletano, Nufar y Emily) como factor A, las dosis de FitoMas-E ® (0 y 0.5 mL L−1) como factor B y las concentraciones de NaCl (0, 50, 100 y 150 mM) como factor C, para un total de 24 tratamientos con cuatro repeticiones cada uno. Las semillas se sembraron en charolas de poliestireno de 200 cavidades con Sogemix PM ® como sustrato comercial inerte. Para mantener la humedad y lograr una emergencia homogénea, se aplicaron riegos diarios hasta saturación del sustrato. Cuando las plántulas alcanzaron una altura promedio de 10cm se trasplantaron en canastillas para hidroponía de 150 mL, utilizando como soporte vermiculita y una fracción de fibra absorbente de algodón para garantizar el contacto de las raíces con el agua, durante los primeros días post-transplante, en un sistema de hidroponía de raíz flotante. Como contenedores para hidroponía se utilizaron cajas de poliuretano expandido de 69 × 38.5 × 25 cm y 38 L de capacidad, aforadas con agua proveniente de la planta potabilizadora del CIBNOR, a la cual se le midió la conductividad eléctrica (CE = 0.22 dS m−1). Las canastillas se fijaron en los contenedores hidropónicos mediante orificios de una pulgada (seis canas-tillas por contenedor). La nutrición de las plantas se efectuó con la solución nutritiva de Samperio (1997) adaptada para albahaca, ajustada a razón de 1 L por cada 100 L de agua a la que se le midió el pH para garantizar que se encontrara en el rango óptimo (6.5 ± 0.4). La aplicación de los tratamientos con el bioestimulante FitoMas-E ® inició después de un periodo de aclimatación de siete días, después del trasplante (DDT), asperjando la parte aérea de las plantas con dosis de 0.5 mL L−1 y agua destilada (control). Cuando se encontraban plenamente establecidas (15 días), se inició de manera gradual la aplicación de los tratamientos con NaCl, para evitar un choque osmótico (Murillo-Amador et al. 2007), iniciando con una concentración de 25 mM de NaCl en todos los tratamientos salinos, hasta llegar a la máxima concentración de cada tratamiento (50, 100 y 150 mM).

Variables morfométricas

Al concluir el periodo de evaluación experimental (65 días), las plantas se trasladaron al laboratorio para separar raíz, tallo y hoja, para luego determinar la longitud de tallo y raíz (cm) con una regla graduada. La biomasa fresca de raíz, tallo y hojas (g) pesando en una balanza analítica (Mettler Toledo ®, modelo AG204). La biomasa seca de la parte aérea y raíces, se obtuvo colocando en bolsas de papel las partes aéreas y raíces para luego secar en una estufa (Shel-Lab ®, modelo FX-5, serie-1000203) a temperatura de 70 °C hasta obtener peso constante (aproximadamente 72 h). Posteriormente se pesó en balanza analítica (Mettler Toledo ®, AG204) expresando el peso en gramos de materia vegetal seca. El área foliar (cm2) se determinó con un integrador de área foliar (Li-Cor R, modelo-LI-3000A, serie PAM 1701).

Análisis estadístico

Se realizaron análisis de varianza y comparaciones múltiples de medias (Tukey, HSD p≤ 0.05), con el programa Statistica v.10.0 para Windows (Statsoft 2011).

Resultados

La biomasa fresca de la parte aérea (BFPA) mostró diferencias significativas entre variedades (F2,72 = 298.27, p ≤ 0.001), NaCl (F3,72 = 69.06, p ≤ 0.001), FitoMas-E ® (F1,72 = 393, p ≤ 0.001), interacciones variedades × NaCl (F6,72 = 9.41, p ≤ 0.001), variedades × FitoMas-E ® (F2,72 = 5.63, p≤ 0.005) y variedades × NaCl × FitoMas-E ® (F6,72= 12.64, p ≤ 0.0001). Se determinó que las concentraciones de NaCl disminuyeron la BFPA, siendo Emily la variedad más afectada, con la concentración de NaCl de 150 mM (Tabla 1). La BFPA fue mayor cuando la concentración de NaCl fue de 0 mM (control) para las tres variedades, siendo Napoletano la que alcanzó mayores valores. Se observó que al aumentar la concentración de NaCl de moderado (50 mM) a severo (150 mM), la BFPA disminuyó, siendo más notable con 100 y 150 mM. La interacción variedades × FitoMas-E ®, mostró que la BFPA alcanzó los valores mayores en las plantas tratadas con 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ®, destacando Napoletano con los mayores valores (Tabla 2), seguida de Nufar y Emily. La interacción variedades × NaCl × FitoMas-E ®, mostró que la BFPA se incrementó en las plantas tratadas con el bioestimulante con respecto a las que no fueron tratadas, alcanzando los valores mayores la combinación de 0 mM de NaCl y 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ® (Tabla 3), y el incremento de la concentración de NaCl disminuyó de forma significativa la BFPA, siendo la variedad Emily la más afectada con la combinación de 150 mM de NaCl y 0 mL L−1 FitoMas-E ®. Los valores mayores los obtuvo Napoletano al aplicar el bioestimulante con las concentraciones de NaCl moderadas y severas.

Tabla 1 Valores promedio de variables morfométricas de plantas de tres variedades de albahaca sometidas a estrés por NaCl considerando la interacción variedades×NaCl. 

Variedades NaCl (mM) BFPA (g) BFR (g) BSPA (g) BSR (g) LT (cm) LR (cm) DT (mm) AF (cm2)
Napoletano 0 206.12a 197.63ª 17.46ª 24.14ª 42.97ª 88.79ª 16.50b 3042.401ª
50 154.95c 131.95c 13.76b 15.79b 42.00ab 66.96b 13.18cd 1838.353cd
100 103.78f 97.24def 9.59c 10.26cde 34.99cd 46.05d 8.95fg 1151.659e
150 78.36gh 78.64fg 7.73c 7.79def 30.77de 19.34g 7.59g 923.392ef
Nufar 0 171.43b 161.82b 17.70a 15.51b 38.02bc 69.19b 20.07a 2599.753b
50 124.11e 105.47de 12.75b 12.87bc 34.56cd 60.80c 15.28bc 1520.786d
100 91.04fg 84.41efg 9.12c 8.33def 26.72ef 27.29f 11.14def 989.630ef
150 62.33i 53.77h 4.44de 5.04fg 20.31g 18.64g 9.04fg 744.798fg
Emily 0 129.40de 164.74b 12.91b 15.58b 37.91bc 49.18d 16.52b 2108.066c
50 94.10f 112.41cd 8.90c 10.89cd 31.11de 33.57e 11.59de 1540.387d
100 71.80hi 64.46gh 7.22cd 6.94ef 25.94f 26.69f 9.79efg 973.105ef
150 30.29j 23.78i 3.55e 2.28g 9.58h 7.54h 4.26h 467.993g
Nivel de significancia - 0.001 0.001 0.007 0.001 0.001 0.001 0.0006 0.00003

BFPA: biomasa fresca de parte aérea, BFR: biomasa fresca de raíz, BSPA: biomasa seca parte aérea, BSR: biomasa seca raíz, LT: longitud de tallo, LR: longitud de raíz, DT: diámetro del tallo, AF: área foliar. Valores promedios con literales diferentes en una misma columna difieren estadísticamente (Tukey HSD, P≤0.05).

Tabla 2 Valores promedio de variables morfométricas de plantas de tres variedades de albahaca sometidas a estrés por NaCl considerando la interacción variedades× FitoMas-E®

Variedades FitoMas-E® (mL L-1) BFPA (g) BFR (g) BSR (g) LT (cm) AF (cm2)
Napoletano 0 113.44c 102.81c 10.46bc 35.78b 1331.473c
0.5 158.17ª 149.93ª 18.52ª 39.59ª 2146.429ª
Nufar 0 96.88d 79.33d 8.71cd 27.05d 1203.529c
0.5 127.58b 123.41b 12.16b 32.75c 1723.955b
Emily 0 64.84e 78.64d 6.91d 21.99e 977.820d
0.5 97.98d 104.06c 10.94b 30.28c 1566.955b
Nivel de significancia - 0.005 0.004 0.00001 0.004 0.01

BFPA: biomasa fresca de parte aérea, BFR: biomasa fresca de raíz, BSR: biomasa seca de raíz, LT: longitud de tallo, LR: longitud de raíz, AF área foliar. Valores promedios con literales diferentes en una misma columna difieren estadísticamente (Tukey HSD, P≤0.05).

Tabla 3 Valores promedio de variables morfométricas de plantas de tres variedades de albahaca sometidas a estrés por NaCl considerando la interacción variedades×NaCl×FitoMas-E. 

Variedades NaCl (mM) FitoMas-E® (mL L-1) BFPA (g) BFR (g) BSPA (g) BSR (g) LT (cm) LR (cm) DT (mm) AF (cm2)
Napoletano 0 0 175.23b 185.71ab 15.60ab 17.02bcde 41.43ab 83.47b 13.95def 2294.25cd
0.5 237.01ª 209.55a 19.32ª 31.26ª 44.50ª 94.11ª 19.06ab 3790.551ª
50 0 120.56def 95.17fghij 11.55bcde 11.50fgh 40.07ab 62.67de 10.92fghij 1387.87fgh
0.5 189.35b 168.74bc 15.97ab 20.07b 43.92ª 71.24cd 15.45bcde 2288.83cd
100 0 88.58gh 76.47ijkl 8.69defgh 8.10ghij 32.14cfef 40.31gh 7.942jk 901.51hijk
0.5 118.10ef 118.02efg 10.49cdef 12.42efg 37.85abc 51.80f 9.96ghijk 1401.80fgh
150 0 69.39hi 53.87l 6.68fghi 5.23ijk 29.47defgh 16.87k 6.97k 742.25jk
0.5 87.33gh 103.41efghi 8.78defgh 10.34fghi 32.07cdef 21.80jk 8.21jk 1104.52hij
Nufar 0 0 149.12c 114.04efgh 15.84ab 11.92efgh 35.57bcd 65.42cd 17.56bcd 2239.58cde
0.5 193.75b 209.59ª 19.57ª 19.09bc 40.47ab 72.97c 22.57ª 2959.92b
50 0 108.64fg 76.77ijkl 9.67cdefg 11.42fgh 31.28cdefg 50.92f 13.35efg 1222.84ghij
0.5 139.58cde 134.18cde 15.83ab 14.32cdef 37.84abc 70.68cd 17.22bcd 1818.73def
100 0 74.13hi 77.91hijkl 9.01cdefgh 7.13hij 25.09fghi 18.78k 9.44hijk 836.78ijk
0.5 107.95fg 90.92ghijk 9.23cdefgh 9.53fghij 28.34efgh 35.80ghi 12.83efgh 1142.48hij
150 0 55.61i 48.60l 3.92ij 4.37jk 16.27j 16.32k 7.67jk 514.91kl
0.5 69.04hi 58.95jkl 4.97hi 5.71ij 24.34ghi 20.96jk 10.42fghijk 974.68hijk
Emily 0 0 115.19f 162.52bcd 12.39bcd 13.13defg 35.96bcd 44.52fg 15.28cde 1757.44defg
0.5 143.73cd 166.97bc 13.43bc 18.03bcd 39.86ab 53.83ef 17.77bc 2458.69bc
50 0 86.93gh 94.85fghij 8.27defgh 9.15fghij 29.57defg 28.32ij 11.21fghij 1357.16fghi
0.5 101.28fg 129.97def 9.54cdefg 12.62efg 32.65cde 38.82gh 11.97efghi 1723.61efg
100 0 57.26i 57.17kl 5.61ghi 5.34ij 22.42hij 20.41jk 8.57ijk 796.67jk
0.5 86.33gh 71.75ijkl 8.84defgh 8.55ghij 29.46defgh 32.97hi 11.01fghij 1149.54hij
150 0 0.00j 0.00m 0.00j 0.00k 0.00k 0.00l 0.00l 0.00l
0.5 60.58i 47.57l 7.11efghi 4.56jk 19.17ij 15.09k 8.52ijk 935.98hijk
Nivel de significancia - - 0.001 0.001 0.0002 0.044 0.00007 0.003 0.0002 0.0004

BFPA: biomasa fresca de parte aérea, BFR: biomasa fresca de raíz, BSPA: biomasa seca parte aérea, BSR: biomasa seca raíz, LT: longitud de tallo, LR: longitud de raíz, DT: diámetro del tallo, AF: área foliar. Valores promedios con literales diferentes en una misma columna difieren estadísticamente (Tukey HSD, P≤0.05).

La biomasa fresca de raíz (BFR) mostró diferencias significativas entre variedades (F2,72 =55.586, p ≤ 0.0001), NaCl (F3,72 = 355.409, p ≤ 0.0001), FitoMas-E ®, (F1,72 = 193.706, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F6,72 = 4.42, p≤ 0.001), variedades × FitoMas-E ® (F2,72 = 5.89, p≤ 0.004) y variedades × NaCl × FitoMas-E ® (F6,72 = 10.21, p ≤ 0.001). El análisis de la interacción variedades × NaCl, mostró que la BFR fue mayor en Napoletano en 0 mM y conforme la concentración de NaCl incrementó, se observó una disminución significativa para las tres variedades, siendo Emily en 150 mM la más afectada con una reducción de 85.6% con respecto al control (Tabla 1). El análisis de la interacción variedades × FitoMas-E ®, mostró que la BFR alcanzó los valores mayores en Napoletano en 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ®, observándose un incremento superior al 30% con respecto al control (Tabla 2). En la interacción variedades × NaCl × FitoMas-E ® la BFR mostró valores superiores en Napoletano y Nufar con 0 mM y 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ®, mostrando incrementos en la BFR cuando se trataron con el bioestimulante aún en condiciones de estrés por NaCl (Tabla 3).

La biomasa seca de parte aérea (BSPA) mostró diferencias significativas entre variedades (F2,72 = 48.37, p ≤ 0.000), NaCl (F3,72 = 181.25, p≤ 0.0001), FitoMas-E ® (F1,72 = 76.73, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F6,72 = 3.22, p≤ 0.007) y variedades × NaCl × FitoMas-E ® (F6,72= 5.67, p ≤ 0.0002). El análisis de la interacción variedades × NaCl, mostró que la BSPA incrementó en Nufar y Napoletano en el control (0 mM de NaCl).El análisis de variedades × NaCl × FitoMas-E ® mostró que la BSPA aumentó en las variedades cuando se aplicó FitoMas-E ® (Tabla 3); sin embargo, cuando se aplicó el NaCl, la BSPA disminuyó en Emily con 150 mM de NaCl y 0 mL L−1 de FitoMas-E ®.

La biomasa seca de raíz (BSR) mostródiferencias significativas entre variedades (F2,72 =68.13, p ≤ 0.0001), NaCl (F3,72 = 207.68, p ≤ 0.0001), FitoMas-E ® (F1,72 = 165.51, p ≤ 0.0001),las interacciones variedades × NaCl (F6,72 = 5.38, p≤ 0.0001), variedades × FitoMas-E ® (F2,72 = 12.93,p ≤ 0.00001) y variedades × NaCl × FitoMas-E ® (F6,72 = 2.29, p ≤ 0.044). El análisis de la interacción variedades × NaCl, mostró a Napoletano con valor mayor en BSR en 0 mM; pero al incrementar la concentración de NaCl, disminuyó de forma significativa la BSR hasta llegar a su menor valor en Emily con 150 mM de NaCl, que representó una disminución del 85.3% con respecto al control (Tabla 1). El análisis de variedades × FitoMas-E ® mostró que la BSR incrementó con 0 mM y 0.5 mL L−1 FitoMas-E ® en las tres variedades, alcanzando los mayores valores Napoletano con 0.5 mL L−1, mientras que la interacción variedades × NaCl × FitoMas-E® mostró que las plantas de Napoletano con 0 mM de NaCl y 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ® incrementaron la BSR aún en condiciones de estrés por NaCl (Tabla 3).

La longitud del tallo (LT) mostró diferencias significativas entre variedades (F2,72 = 156.63, p ≤ 0.0001), NaCl (F3,72 = 250.32, p ≤ 0.0001), FitoMas- E ® (F1,72 = 121.47, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F6,72 = 14.59, p ≤ 0.001), variedades × FitoMas-E ® (F2,72 = 5.84, p ≤ 0.004) y variedades × NaCl × FitoMas-E ® (F6,72 = 5.64, p ≤ 0.00007). Al analizar las interacciones se encontró que para variedades × NaCl, Napoletano con 0 y 50 mM tuvo la mayor LT y con el aumento del NaCl la LT disminuyó en las tres variedades, siendo Emily con 150 mM la más afectada (Tabla 1). La interacción variedades × FitoMas-E ® indica que los mayores valores de LT se obtuvieron cuando las plantas de las tres variedades se trataron con 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ®, con un incremento superior al 10% con respecto al control (Tabla 2). La interacción variedades × NaCl × FitoMas-E ® mostró que la LT fue mayor en Napoletano con 0 mM y 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ® (Tabla 3), siendo más afectada Emily con 150 mM y 0 mL L−1 FitoMas-E ®.

La longitud de raíz (LR) mostró diferencias significativas entre variedades (F2,72 = 430.12, p ≤ 0.0001), NaCl (F3,72 = 104.851, p ≤ 0.0001), FitoMas-E ® (F1,72 = 229.16, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F6,72 = 40.17, p ≤ 0.001) y variedades × NaCl × FitoMas-E ® (F6,72 = 3.62,p ≤ 0.0034).La interacción variedades × NaCl mostró que Napoletano incrementó la LR con 0 mM de NaCl (Tabla 1). Aunque la LR disminuyó en las tres variedades con el incremento de la concentración de NaCl, siendo Emily mostró la que tuvo la menor LR con 150 mM de NaCl. El análisis de variedades × FitoMas-E® mostró que LR alcanzó los mayores valores en Napoletano con 0 mM y 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ®.

El diámetro de tallo (DT) mostró diferencias significativas entre variedades (F2,72 = 50.57, p ≤ 0.0001), NaCl (F3,72 = 274.99, p ≤ 0.0001), FitoMas-E ® (F1,72 = 159.28, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F6,72 = 4.50, p ≤ 0.0006) y variedades × NaCl × FitoMas-E ® (F6,72 = 7.64, p ≤ 0.0002). El DT mayor lo alcanzó Nufar con 0 mM de NaCl; aun cuando la DT disminuyó en las tres variedades a medida que aumento la concentración de NaCl (Tabla 1). En el análisis de interacción variedades × NaCl × FitoMas-E ® mostró que el DT aumento para las plantas tratadas con FitoMas-E ® aun en condiciones de estrés por NaCl (Tabla 3).

El área foliar (AF) mostró diferencias significativas entre variedades (F2,72 = 43.56, p ≤ 0.0001),NaCl (F3,72 = 400.96, p ≤ 0.0001), FitoMas-E ® (F1,72 = 244.40, p ≤ 0.0001), las interacciones variedades × NaCl (F6,72 = 6.10, p ≤ 0.00003), variedades × FitoMas-E ® (F2,72 = 4.70, p ≤ 0.012) y variedades × NaCl × FitoMas-E ® (F6,72 = 4.74, p ≤ 0.0004). Al analizar las interacciones se observó que Napoletano mostró la mayor AF en el control; las tres variedades disminuyeron el AF al incrementar las concentraciones de NaCl (Tabla 1). Sin embargo, las tres variedades incrementaron el AF cuando se trataron con 0.5 mL L−1 del bioestimulante (Tabla 2), siendo Napoletano con 0 mM NaCl y 0.5 mL L−1 FitoMas-E ® con mayor AF, incluso cuando se sometieron a estrés por NaCl (Tabla 3).

Discusión

La disminución de las variables respuesta en las plantas de albahaca sometidas a estrés de NaCl se puede deber al efecto osmótico de la solución salina en el medio de cultivo, así como el desequilibrio en la absorción y asimilación de nutrientes (Batista-Sánchez et al. 2015, 2017). Las concentraciones altas de NaCl en el medio de cultivo alteran la capacidad de las raíces para extraer agua. Además, dentro de la planta las concentraciones altas de NaCl son tóxicas (Lamz y González 2015), debido a que inhiben los procesos fisiológicos y bioquímicos (Rah-neshan et al. 2018). Resultados similares fueron reportados por Asghari y Ahmadvand (2018) al estudiar el efecto de 50, 100, 150, 200 y 250 mM de NaCl en Aloe vera, observando que el estrés por NaCl provocó disminución en las características morfométricas de la planta e indicadores bioquímicos.

La salinidad reduce el intercambio de gases, lo que provoca disminución de la fotosíntesis, la conductividad estomática, el ajuste osmótico, la síntesis de ácidos nucleicos, actividad enzimática y balance hormonal, además afecta el proceso de transporte del agua e iones, por lo que las variables de crecimiento como la altura de la planta y la biomasa disminuyen (Evelin et al. 2012, Yue et al. 2012, Harter et al. 2014); lo que explica la respuesta de las plantas de albacaha cuando se sometieron a estrés por NaCl. Cuando a las plantas de las tres variedades se les aplicó el bioestimulante se observó un aumento en la BFPA aun cuando estas se encontraban sometidas al estrés por NaCl, lo que se relaciona con la actividad antiestrés que presenta el FitoMas-E ®, ya que contiene ácido glutámico, que actúa como agente osmótico del citoplasma de las células protectoras (Viñals-Verde et al. 2011). Otra hipótesis es la presencia en la composición química de aminoácidos del FitoMas-E ®, entre los que destacan como mayoritarios, alanina, glicina, triptófano, valina, leucina y lisina, algunos de ellos con efecto probado en la actividad metabólica de las plantas, además contiene macroelementos (N, P, K), que favorecen el desarrollo rápido de tejidos y órganos en las plantas (Viñals-Verde et al. 2011).

El incremento de BFR de las plantas de albahaca tratadas con FitoMas-E ® aun cuando estaban sometidas a estrés por NaCl, se relaciona con la precencia de sustancias complejas como péptidos, bases nitrogenadas y oligosacáridos, las cuales son estructuras básicas que funcionan como unidades para construir desde el RNA celular, sustancias complejas como vitaminas, enzimas y otras estructuras químicas esenciales en la adaptación y tolerancia al estrés, permitiendo que las plantas sometidas a niveles de estrés por NaCl, logren atenuar los efectos negativos de este en el crecimiento y desarrollo (Castillo et al. 2011, Batista-Sánchez et al. 2015). El contenido del aminoácido L-triptófano en el FitoMas-E ®, provocó un incremento significativo en la LT, lo que se puede deber a que es un precursor de la síntesis de las auxinas, que son fitohormonas que realizan funciones primordiales en el crecimiento y división celular; además contiene ácido glutámico que actúa como metabolito fundamental en la formación de tejidos vegetales (Castillo et al. 2011). Estudios previos realizados por Batista-Sánchez et al. (2015, 2017) mostraron que la LR se incrementó en variedades de albahaca al aplicar diferentes dosis de FitoMas-E ®, los que coincide con los resultados obtenidos, lo cual se relaciona con el contenido de fósforo del FitoMas-E ®, que desempeña una actividad importante en la formación del sistema radical. Respecto al incremento del DT en plantas de albahaca con el bioestimulante, es similar a los resultados que obtuvieron Ricardo y Aguilar (2015) en el DT de plantas de tomate, lo que se atribuye a los nutrientes de las zonas de reserva, que son movilizados a los tejidos de mayor actividad metabólica, necesaria para la formación y multiplicación de células y tejidos vegetales nuevos. También el AF de las plantas de albahaca aumentó al aplicar FitoMas-E ®, aun bajo estrés por NaCl. Este incremento se relaciona con la síntesis de sustancias osmoprotectoras como prolina y glutatión, además el bioestimulante activa las enzimascomo las peroxidasas, polifenoloxidasas y quitinasas, que se relacionan con los mecanismos de defensa de las plantas (Peteira et al. 2008). Por otra parte, al aplicar el bioestimulante a las plantas se le provee de manera directa y/o indirecta sustancias propias de metabolismo celular de las plantas que se utilizarán sin tener que realizar un gasto de energía para sintetizarlas (Viñals-Verde et al. 2011).

Conclusiones

Se presentó una respuesta diferencial entre las variedades de albahaca en las variables morfométricas en condiciones de estrés por NaCl y la aplicación del bioestimulante, siendo Napoletano la que mostró los mayores valores en la mayoría de las variables evaluadas. La concentración de 150 mM de NaCl ocasionó la muerte de las plantas de Emily, evidenciando que en esta concentración solo sobrevivieron las plantas de esta variedad al aplicar 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ®, demostrándose el efecto antiestrés del bioestimulante. La dosis de 0.5 mL L−1 de FitoMas-E ®, fue la mejor respecto al control.

Agradecimientos

A los proyectos CONACYT-PN-2017 (No.4631) y SATREPS-JICA-JST-CIBNOR, así como los proyectos de ciencia básica SEP-CONACYT No.236240 y No. 258282. Se agradece el apoyo técnico de Carmen Mercado-Guido, Pedro Luna-García, Lidia Hirales-Lucero, Manuel Salvador Trasviña-Castro y Álvaro González Michel del CIBNOR

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Recibido: 08 de Diciembre de 2018; Aprobado: 20 de Marzo de 2019

*Autor de correspondencia: bmurillo04@cibnor.mx

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