Introducción

A nivel mundial se tiene un registro de 9 271 especies de aves (^{Navarro-Sigüenza et al. 2014}). Pero a pesar de esta gran diversidad de especies las tazas de extinción han incrementado de forma drástica debido a la destrucción y alteración de su hábitat, que altera los procesos ecológicos positivos y negativos, como la segregación de nichos y la com petencia por nuevos espacios (^{Birdlife International 2008}). Durante la obtención del alimento, las aves emplean diferentes técnicas para la obtención del recurso, basado en gremios tróficos y competencia por alimento (^{Torrens et al. 2017}). La teoría del forrajeo óptimo menciona que las aves utilizan técnicas de cacería que requieren menor gasto energético para obtener su alimento, con mayor aporte nutricional (^{Ginnobili y Roffe 2016}, ^{Cruz-Miranda et al. 2017}). De igual forma el comportamiento de los organismos se define por la selección natural, misma que se integra por eventos y coacciones que determinan la supervivencia de las especies, y determinan el éxito reproductivo (^{Frere et al. 2005}). La hipótesis del gasto de crianza indica que las aves residentes, en época reproductiva están limitadas por la presencia de pocos artrópodos de talla grande, mismas que capturan para optimizar su adecuación reproductiva, mientras que en periodo no reproduc tivo se tiene abundancia de presas de menor tamaño que ayuda a los organismos adultos a sobrevivir (^{Johnson et al. 2005}, ^{Fandiño et al. 2016}). A partir de diversas estrategias las aves demuestran una utilización del hábitat que les permite establecer interacciones positivas (^{Velasco etal. 2017}, ^{Seeholzer et al. 2017}). Un aspecto importante que determina la coexistencia de aves insectívoras es la distribución de sus presas, lo cual puede determinar la ecología de las aves insectívoras (^{De la Ossa et al. 2017}).

En México se registran 1 107 especies de aves, de las cuales 102 son endémicas (^{Berlanga et al. 2015}), que se distribuyen desde zonas tropicales hasta semiáridas, encontrándose algunas en alguna categoría de riesgo (^{SEMARNAT 2010}). Debido a una amplia gama de factores de perturbación y disturbio (^{Navarro-Sigüenza et al. 2014}), lo que ha provocado diversos procesos de segregación por es pacio, alimento y dominio de nuevos nichos ecológicos (^{Pineda-Pérez et al. 2014}). Por ello las aves insectívoras tienen fluctuaciones, debido a la estacionalidad de insectos, viéndose obligadas a recurrir a las siguientes acciones: cambiar su dieta, consumir insectos inactivos o abandonar el área y buscar un nuevo nicho alimenticio (^{Ortiz-Pulido et al. 2016}).

Una zona con un rodal forestal relevante para aves insectívoras en bosque templado de pino-encino, se localiza en la Cuenca San Bernardino, en la parte central del Eje Neo volcánico transversal; sujeta a perturbación como la tala inmoderada, urbanización, cacería furtiva, tráfico ilegal y el cambio de uso de suelo (^{Moreno 2007}). En general, las aves juegan un papel importante en el control biológico y equilibrio del ambiente, por lo que se consideran bioindicadoras de perturbación (^{Navarro-Sigüenza et al. 2014}); forman parte de cadenas tróficas, y son dispersoras de semillas y polinizadoras (^{Aguilar y Tinoco 2017}). A pesar de su importancia ecológica, en México existen pocos estudios sobre ecología trófica de aves (^{Ugalde-Lezama et al. 2011} y ^{Pineda-Pérez et al. 2014}), que reportan la determinación de dietas de aves insectívoras de selvas y bosques templados. Por lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue determinar de forma comparativa las dietas y coexistencia trófica en la estructura de aves insectívoras de un bosque de pino-encino en tres elevaciones de la Cuenca de San Bernardino, Texcoco, Estado de México.

Materiales y métodos

Resultados

Los resultados de la regresión de Poisson para los datos de corte y sacudida de ramas sugieren que siete familias de insectos presentan efecto sobre las abundancias de aves en las elevaciones consideradas, presentando un AIC de 65.691, 57.811, 106.08 y 87.63 (Tabla 1). Mientras que las técnicas de cacería sugieren que una técnica presenta efecto sobre la abundancia de aves en las elevaciones, con AIC de 28.735, 25.21, 32.823 y 67.65 (Tabla 2).

Para el consumo de insectos se observa que un orden de insectos tiene efecto sobre las abundancias de las aves con AIC de 25.159, 19.909, 18.755 y 33.503 (Tabla 3). Los datos de corte y sacudida de ramas derivados del ARP indican que no existen diferencias significativas entre elevaciones (Tabla 4). Para las técnicas de cacería colectar y remover, no se observaron diferencias significativas entre ellas (Tabla 5). Los insectos consumidos (excretas) Coleóptera e Hymenoptera, no presentan diferencias significativas entre elevaciones, por loque son estadísticamente similares. Los resultados de X² para los datos de corte y sacudida de ramas derivados del ARP, sugieren que las familias de insectos registradas son las que potencialmente podrían presentarse en las elevaciones estudiadas, a excepción de Miridae (Tabla 6). Las técnicas de cacería colectar y remover son las que pueden ser exhibidas por las aves (Tabla 7), mientras que los insectos de los órdenes Coleóptera e Hymenoptera son los más consumidos por la avifauna.

Los resultados del ACS para corte y sacudida de ramas derivados del ARP muestran una asociación en la inercia total (28.84%), reconociendo la conformación de tres grupos de aves que hacen uso de las familias de insectos registrados (Figura 1). Las técnicas de colectar y remover tuvieron sociación, mostrando la conformación de tres conjuntos avifaunísticos que hacen uso de estas técnicas (Figura 2). El consumo de insectos señala asociación (47.87%), lo que indica la conformación de cuatro bloques de aves que consumen estos insectos (Figura 3). Lo que sugiere que, durante su alimentación, las aves establecen estrategias tróficas que les permite tener dietas diferenciales a partir de la utilización de los insectos disponibles.

Figura 1: Representación gráfica de los resultados del ACS para las familias de insectos colectados por las aves durante su alimentación en las elevaciones 2600, 2800, y 3000. 

Figura 2: Representación gráfica de los resultados del ACS para las técnicas de cacería utilizadas por las aves durante su alimentación en las elevaciones 2600, 2800, y 3000. 

Figura 3: Representación gráfica de los resultados del ACS para los órdenes de insectos consumidos por las aves durante su alimentación en las elevaciones 2600, 2800 y 3000. 

Discusión

La tendencia de las técnicas de cacería empleadas por las aves en este estudio, coincide con lo reportado por ^{Pineda-Pérez et al. (2014)} en un estudio sobre ecología trófica de aves insectívoras, quienes mencionan que varias especies avifaunísticas presentan pico grueso, lo que les permite capturar coleópteros. Esto ha sido confirmado por ^{Colorado (2004)} quien comprobó que la morfología del pico y de las patas explican los insectos que capturan las aves. Los patrones de cacería exhibidos concuerdan con lo reportado por ^{Adamik y Korñan (2004)} quienes mencionan que las aves se alimentan de presas disponibles en la corteza, empleando la técnica de colectar. Sobre lo mismo ^{Cueto y López de Casanave (2002)} reportan que las aves Passerinas utilizan las técnicas de colectar y revoloteo. Mientras que ^{Caicedo-Argüelles y Cruz-Bernate (2014)}, señalan que la alimentación es la actividad en que las aves invierten más tiempo y las técnicas de alimentación que utilizan son recoger y capturar. En contraste, ^{Camphuysen y Webb (1999)} y ^{Ostrand (1999)} mencionan que las aves integran grupos de alimentación, como resultado de la conglomeración de insectos, lo que ceba a predadores que interactúan entre sí; pero de acuerdo con ^{Mills (1998}) éste comportamiento se explica a través del reclutamiento visual en el que las aves que se alimentan atraen a otras, por lo que funcionan como indicadoras catalíticas.

Los órdenes de insectos consumidos concuerdan con lo reportado por ^{Perovic et al. (2018)} en un estudio de la dieta de aves insectívoras, como controladoras de plagas, que consumieron fueron Coleóptera e Hymenoptera (^{Haro 1998}). Lo que concuerda con ^{Rosas-Espinoza et al. (2008)} quienes estudiaron la dieta de Melanerpes formicivorus, encontrando que además de bellotas de Quercus castanea, Q. viminea, Q. resinosa y Pinus magnoliifolia, también consumen insectos de los órdenes Coleóptera y Lepidóptera, además de savia de árboles. Por su lado, ^{Recher y Majer (2006)} evaluaron el efecto de la exclusión de aves mediante la depredación de Artrópodos de dosel en un bosque de eucalipto, encontrando que los Coleópteros y Lepidópteros larvales son los más consumidos debido a su alta disponibilidad, por lo que dichas aves evaluaron el efecto de la exclusión de aves mediante la depredación de Artrópodos de dosel en un bosque de eucalipto, encontrando que los Coleópteros y Lepidópteros larvales son los más consumidos debido a su alta disponibilidad, por lo que dichas aves controlan algunos Coleópteros considerados plaga.Sobre lo mismo ^{Figueroa y Corales (2003)} reportan que las presas más ofrecidas a los críos de Picoides lignarius fueron los Coleópteros. En contraste ^{Gámez-Virués et al. (2010)} encontraron que la mayor disponibilidad de insectos presentes en estratos arbóreos son Araneae y Formicidae. Al respecto ^{Gámez-Virués et al. (2007)} señalan que el estudio del espectro trópico en la determinación de las dietas en aves insectívoras podría coadyuvar en el conocimiento de su historia natural con fines de manejo del hábitat.

Las tendencias evaluadas en los comportamientos alimenticios, coexistencia y segregación trófica exhibidos por las aves del presente estudio, coincide con lo reportado por ^{Chávez-Villavicencio et al. (2012)} quienes estudiaron la segregación de aves insectívoras con base a la morfometría del pico y su longitud total, hallando que la competencia interespecífica hace que las especies puedan coexistir en simpatría, considerando la distancia ecológica de segregación que disminuye la competencia, lo que hace que las aves coexistan. Sobre lo mismo ^{Pacheco y Castilla (2000)} demostraron que dos especies de aves ostreras coexisten debido a que una consume presas de textura blanda y la otra dura, por lo que no hay competencia. En contraste, ^{Velasco (2016)} señala que los estratos suelen ser una variable que podría o no incidir sobre la distribución de insectos y por lo tanto, sobre su distribución y consumo, impactando de diversas formas la coexistencia y segregación trófica en este grupo taxonómico. Al respecto ^{Peña et al. (2010)} mencionan que la especialización del hábitat y procesos como la dispersión, podrían ser un factor determinante en la coexistencia de especies. Al respecto, ^{Chablé-Santos et al. (2012)} evaluaron el efecto trófico de Streptopelia decaocto sobre especies nativas de Yucatán, encontrando segregación por competencia de alimento, espacios de anidación y por portador virus que afecta a las aves nativas.

Conclusiones

Se determinó la composición de las dietas y coexistencia alimenticia en aves insectívoras de las elevaciones evaluadas. La comunidad avifaunística exhibe coexistencia y segregación trófica en la partición de los recursos alimenticios que les permite su ensamblaje en las elevaciones analizadas. Este es el primer estudio sobre la ecología básica alimenticia de este grupo en esta región estudiada. La altitud en bosques templados no es un factor determinante en la coexistencia.