Introducción

Los bosques tropicales se caracterizan por su alta diversidad y productividad, entre esta diversidad se encuentran los hongos saprobios, los cuales tienen múltiples funciones en el ecosistema, como la descomposición de la hojarasca (^{Zeugin et al. 2010}). El reciclaje de nutrimentos por los hongos facilita la transformación de moléculas orgánicas complejas a más simples, proceso clave en los ecosistemas para liberar los nutrimentos de la materia vegetal muerta y promover la fertilidad del suelo (^{Carney y Matson 2006}). Dependiendo de la identidad y las características químicas de las hojas de las especies arbóreas, a medida que la hojarasca se descompone, la composición química se modifica y la riqueza y diversidad de hongos saprobios varía de acuerdo a las condiciones ambientales, la biomasa y el grado de descomposición (^{Prakash et al. 2015}).

Pocos estudios analizan la relación que existe entre las mezclas de hojarasca de diferentes especies, como un factor relevante en la estructuración de las comunidades de organismos degradadores en bosque tropicales y de los procesos del ecosistema en que ellos intervienen (^{Martínez y Galindo-Leal 2002}, ^{McGuire et al. 2012}, ^{Prakash et al. 2015}). Debido a que las especies de plantas difieren en la calidad de la hojarasca que producen, la identidad de la planta es determinante en la estructura de la comunidad de degradadores (^{Osono 2003}). Por esta razón, se ha incrementado el interés en las interacciones entre los tipos de hojarasca y sus efectos sobre la diversidad y el proceso que siguen los degradadores en la descomposición y mineralización de los nutrimentos durante la sucesión (^{Paulus et al. 2006}, ^{Osono et al. 2008}, ^{Kerekes et al. 2013}). La influencia de la mezcla de hojarasca en ambientes tropicales no está bien comprendida. Pero algunos estudios apuntan a una respuesta idiosincrática de los organismos degradadores hacia la mezcla de hojarasca, se han analizado los efectos de la mezcla de hojarasca sobre la biomasa microbiana (^{Ferreira et al. 2012}) y el flujo de nutrimentos (^{Zeugin et al. 2010}, ^{Ferreira y Graca 2016}).

En el sur de la península de Yucatán, México, las especies arbóreas Piscidia piscipula (L.) Sarg., Bursera simaruba (L.) Sarg. y Cedrela odorata L., usualmente coexisten en diferentes asociaciones vegetales (^{Martínez y Galindo-Leal 2002}). Aunado al incremento de las plantaciones forestales monoespecíficas, principalmente de Cedrela odorata (^{Zamora-Crescencio et al. 2009}). Los efectos que este tipo de plantaciones tiene sobre la disponibilidad de nutrimentos y la biodiversidad asociada a la calidad de la hojarasca producida es desconocida (^{Zeugin et al. 2010}). Por lo anterior, el objetivo fue evaluar los efectos de la hojarasca de tres especies arbóreas, Piscidia piscipula, Bursera simaruba y Cedrela odorata, solas y en todas las combinaciones posibles sobre la pérdida de biomasa de la hojarasca y la riqueza de especies de hongos que las colonizan.

Materiales y métodos

La hojarasca de Piscidia piscipula, Bursera simaruba y Cedrela odorata se colectó en un suelo de acahual del rancho Yaxha (19^o 39' 55” LN, 90^o 25' 04” LO), localizado en el centro - sur del municipio de Campeche, Campeche, México. La hojarasca recolectada se tomó del suelo, evitando colectar hojas con signos de daño.

Resultados

Riqueza de especies fúngicas

Se registraron 48 especies de hongos (Tabla 1). En los tratamientos monoespecíficos, Cedrela odorata presentó mayor riqueza de especies (29), mientras que Bursera simaruba tuvo 13 morfoespecies, de estos, cinco taxones fueron exclusivos para C. odorata, mientras que para Piscidia piscipula y B. simaruba se encontraron dos especies (Tabla 2). En las mezclas de especies de hojas, la mezcla de P. piscipula y C. odorata presentó el mayor número de morfoespecies (30), seguido de las hojas de P. piscipula, B. simaruba y C. odorata con 27 morfoespecies. Mientras que la mezcla de P. piscipula y B. simaruba tuvo el menor número de hongos. En cuanto a las especies exclusivas, se registraron dos especies en las mezclas P. piscipula y B. simaruba y en la mezcla de P. piscipula y C. odorata, mientras que la mezcla P. piscipula y B. simaruba solo presentó una especie.

Para la riqueza de especies por tratamiento P. piscipula presentó el mayor número de morfoespecies cuando se encontró combinada con C. odorata, B. simaruba, y cuando se combinó con B. simaruba y C. odorata. Para C. odorata, la mayor riqueza de especies se observó en el tratamiento monoespecífico (29) que al combinarse con las otras especies, pero C. odorata contribuyó a incrementar la riqueza de morfoespecies de hongos cuando se combino con P. piscipula y B. simaruba, mientras que B. simaruba tuvo menor riqueza de especies (Tabla 1). El análisis de varianza para comparar la riqueza de morfoespecies de hongos indica que C. odorata fue diferente estadísticamente a las otras especies.

Tabla 1: Morfoespecies de hongos observados en los diferentes tratamientos con solo una especie de hoja y en cada hoja de las diferentes mezclas, la hoja analizada en las mezclas se presenta entre paréntesis. 

	Tratamientos
Morfoespecie	A	B	C	AB (A)	AB (B)	BC (B)	BC (C)	AC (A)	AC (C)	ABC (A)	ABC (B)	ABC (C)
Aspergillus niger Tiegh.	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+
Aspergillus sp. 1	-	-	+	+		+	+	+	+	+	+	+
Aspergillus sp. 2	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+
Aspergillus sp. 3			+
Aspergillus sp. 4	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+
Aspergillus sp. 5	+	+	+	+	+	+	+	+		+	+	+
Cladosporium sp. 1			+	+	+	+	+	+	+	+	+	+
Cladosporium sp. 2	+		+	+	+		+	+	+	+	+	+
Curvularia sp. 1				+
Curvularia sp. 2				+				+
Cylindrocarpon sp.			+		+		+		+		+	+
Oidiodendron sp.								+
Penicillium sp. 1							+		+
Penicillium sp. 2			+		+		+	+	+	+	+	+
Penicillium sp. 3			+			+	+	+	+	+	+	+
Penicillium sp. 4	+	+	+	+					+
Penicillium sp. 5		+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+
Penicillium sp. 6	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+
Penicillium sp. 7	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+
Penicillium sp. 8	+		+				+	+		+	+
Periconia sp.										+
Trichoderma sp. 1		+
Trichoderma sp. 2			+	+		+	+		+
Trichoderma sp. 3							+				+
Trichoderma sp. 4			+			+	+	+	+		+	+
Ascomiceto 1		+
Ascomiceto 2			+						+
Ascomiceto 4									+
Ascomiceto 3					+			+
Ascomiceto 5					+					+
Morfoespecie 1	+
Morfoespecie 2	+		+			+	+		+	+		+
Morfoespecie 3	+	+	+		+	+			+	+	+	+
Morfoespecie 4	+
Morfoespecie 5										+
Morfoespecie 6						+
Morfoespecie 7			+
Morfoespecie 8										+
Morfoespecie 9					+
Morfoespecie 10	+		+		+		+	+
Micelio estéril 1			+
Micelio estéril 2			+
Micelio estéril 3	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+	+
Micelio estéril 4			+
Micelio estéril 5	+	+	+			+	+	+	+	+	+	+
Micelio estéril 6			+				+		+			+
Micelio estéril 7				+							+	+
Micelio estéril 8	+			+				+		+		+

Tabla 2: Número total de morfoespecies de hongos y número de especies exclusivas por tratamiento. 

Tratamientos	No. especies por tratamiento	No. especies Exclusivas
Piscidia piscipula	17	2
Bursera simaruba	13	2
Cedrela odorata	29	5
P. piscipula y B. simaruba	24	2
P. piscipula y C. odorata	30	2
B. simaruba y C. odorata	25	1
P. piscipula, B. simaruba y C. odorata	28	3

En total, se registraron 34 morfoespecies en los tratamientos donde C. odorata estuvo presente, 33 con presencia de P. piscipula y 30 en los tratamientos que incluyeron a B. simaruba. De los 48 taxones diferenciados, entre las tres especies de hojas se compartieron 22 morfoespecies independientemente de si estaban en tratamientos monoespecíficos o combinados, particularmente las morfoespecies de los géneros Aspergillus P. Michelli, Cladosporium Link y Penicillium Link; mientras que para C. odorata se registraron nueve morfoespecies exclusivas, independientemente si estaba combinada o sola, ocho morfoespecies en las hojas de P. piscipula y cuatro en las de B. simaruba. Entre los diferentes tratamientos, tanto monoespecíficos como combinados, se encontraron dos morfoespecies compartidas entre la hojarasca de P. piscipula y B. simaruba, y dos entre B. simaruba y C. odorata, mientras que entre P. piscipula y C. odorata solo se compartió una morfoespecie.

Con el agrupamiento por distancia euclidiana se diferenciaron dos grupos en función de la riqueza de morfoespecies de hongos sobre las hojas de cada especie. En el primer grupo se encuentran aquellos tratamientos donde no está C. odorata. Mientras que en el segundo grupo, se encuentran las morfoespecies fúngicas de C. odorata en el tratamiento monoespecífico y todos los tratamientos donde se encuentren las hojas de esta especie de árbol (Figura 1).

Figura 1: Dendrograma de similitud para los diferentes tratamientos de hojarasca utilizando el método de distancia euclidiana. (A: Piscidia piscipula, B: Bursera simaruba y C: Cedrela odorata; las letras minúsculas en las combinaciones de dos y tres especies indican la especie de hoja analizada.  

Discusión

La humedad es un factor determinante para el desarrollo de estructuras reproductivas en la mayoría de los hongos, particularmente en sustratos como hojarasca (^{Cannon y Sutton 2004}). Por lo que la humedad es esencial para que los hongos se desarrollen y contribuyan a la descomposición de la hojarasca (^{Osono et al. 2003}). La colonización fúngica durante la descomposición de la hojarasca depende de diversos factores como los ambientales, la composición química de las hojas, las características morfológicas y las interacciones entre especies (^{Osono 2007}). Al analizar la riqueza de morfoespecies de hongos saprobios en los tratamientos, C. odorata tuvo el mayor número de morfoespecies en el tratamiento monoespecífico y en mezclas de hojarasca, probablemente por su composición química poco recalcitrante, por lo que C. odorata en las selvas tropicales podría ser una especie facilitadora de la colonización fúngica para las hojas de otras especies de plantas con menor riqueza de hongos degradadores como Bursera simaruba, que incrementó la riqueza de morfoespecies cuando se encontró mezclada con C. odorata. Esto podría ser resultado del efecto facilitador para los hongos que originalmente no colonizan a las otras especies de hojarasca (^{van Ruijven y Berendse 2005}). Los resultados muestran que el 46% de la riqueza de hongos es exclusiva de la hojarasca de una especie de planta en los diferentes tratamientos combinados y 26% es exclusiva de los tratamientos monoespecíficos. Por lo que la riqueza de hongos saprobios es especie-específica, lo que indica que colonizan la hojarasca de una especie de árbol en particular, independientemente de que esté en una mezcla o sola.

Se observó que C. odorata tiene mayor impacto en la perdida de biomasa y la accesibilidad a la colonización por hongos, lo que podría sugerir un proceso de descomposición, ya que se ha encontrado que este árbol tiene compuestos poco recalcitrantes y altas concentraciones lignocelulósicas (^{Rosales-Castro et al. 2016}). Lo que puede facilitar mayor colonización y descomposición de su hojarasca, además las morfoespecies fúngicas encontradas, potencialmente podrían tener una alta actividad enzimática. La relación positiva entre mayor riqueza de especies y mejor funcionamiento del ecosistema, ha sido un tema de discusión, debido a que no siempre se ha comprobado (^{Srivastava y Velland 2005}, ^{Scherer-Lorenzen et al. 2007}). En el caso de los hongos, ^{Robinson et al. (2005)} han discutido al respecto los procesos y las relaciones especie- específicas, destacando el hecho de que un conjunto de hongos en un mismo espacio puede no interactuar como lo hicieran en otras comunidades. No todas las especies fúngicas están en todos lados, por lo que la respuesta depende de la especie de hongo y el tipo de sustrato o huésped, por lo que las especies generalistas pueden estar en todos lados, pero las especies claves o raras, son las que deben estar estrechamente relacionadas con la estructura de la comunidad y la función del ecosistema (^{Robinson et al. 2005}), como ocurre con la mayoría de las mor- foespecies y ascomicetos que no fue posible identificar a nivel de género, algunos micelios estériles y las especies de los géneros Oidiodendron Robak y Periconia Tode (Tabla 1).

La dispersión por esporas en la hojarasca podría jugar un papel importante (^{Cannon y Sutton 2004}), ya que 14 de las 22 morfoespecies que se compartieron en todos los tratamientos pertenecen a los géneros con mayor éxito en la dispersión por esporas, como Aspergillus, Cladosporium y Penicilliurrr, y aunque estos géneros son comúnmente reportados para sustratos como el suelo (^{Domsch et al. 2007}), se puede inferir que estos provenían del sitio de muestreo, que probablemente estaban esporulando, ya que después de la recolecta de la hojarasca se tuvo el mayor cuidado para evitar contaminación. Por lo que la estructura de las comunidades de degradadores fúngicos pudría tener un equilibrio entre las especies generalistas y las raras, permitiendo un balance en el proceso de descomposición, aunque esta composición fúngica puede diferir entre ecosistemas (^{Robinson et al. 2005}).

En condiciones similares no todas las hojas se descomponen de forma uniforme, lo que depende de las características físicas y químicas de cada especie. Las hojas de las especies de árboles que presentan mayor riqueza de taninos tienen un proceso de descomposición más lento que aquellas con menos taninos (^{Loranger et al. 2002}). La elevada cantidad de nutrimentos que se ha reportado para C. odorata (^{Scherer-Lorenzen et al. 2007}, ^{CONABIO 2010}, ^{Rosales-Castro et al. 2016}) podría explicar la alta colonización y exclusividad de especies fúngicas, pues proporcionaría un sustrato adecuado para el crecimiento de los hongos, ya que estas especies podrían contribuir a la pérdida de biomasa en el corto plazo (^{Héctor et al. 2000}).

Los fenoles que persisten durante el proceso de descomposición dificultan la colonización de hongos saprobios (^{Paulus et al. 2006}). Entre las especies utilizadas, B. simaruba tiene alta concentración de fenoles, a diferencia de Piscidia piscipula (^{Loranger et al. 2002}); lo que apoya la baja riqueza de hongos encontrada en B. simaruba comparada con P. piscipula. Debido a que B. simaruba es un árbol resinoso (^{Guevara-Féfer 2010}), y se ha documentado que la resina inhibe el crecimiento fúngico (^{Paulus et al. 2006}). Los hongos que crecen sobre esta especie tienen especificidad y capacidad para desarrollarse mediante la asimilación de los fenoles y bajo la producción de resina. En C. odorata y P. piscipula no se ha reportado producción de resinas. Por lo que la disminución de morfoespecies fúngicas en las mezclas de hojarasca está determinada por la presencia de B. simaruba, lo que además de la composición química de las hojas, podría atribuirse a la producción de compuestos antifúngicos, como lo demuestran estudios previos (^{Salinas-Sánchez et al. 2009}, ^{Biabiany et al. 2013}). La diversidad de especies de hojas en la hojarasca influye en su tasa de descomposición, ya que a mayor diversidad de especies la descomposición es menor; mientras que puede haber especificidad de alguna especie con mayor contenido de celulosa que permita una degradación más eficiente de la hojarasca (^{Scherer-Lorenzen et al. 2007}), lo que explicaría la pérdida de peso en C. odorata.

Conclusiones

Al aumentar el número de especies de hojas, no incrementó el número de morfoespecies de hongos, ni la pérdida de biomasa. La relación entre el número de morfoespecies de hongos y la pérdida de biomasa, fue positiva lo que indica que a mayor riqueza de degradadores, la función del ecosistema es más estable. La pérdida de biomasa en los tratamientos, la alta riqueza y la composición de especies fúngicas dependen de la identidad de la hoja que se encuentre en los tratamientos, como C. odorata.

Agradecimientos

A Rene Calderón Mandujano en el trabajo de laboratorio y la M.C. Yuriko P. Cruz en el análisis de datos. Reconocemos el apoyo brindado por el laboratorio de Microbiología del DEMAB de la Universidad Autónoma de Campeche.