Introducción

En el mundo existen alrededor de 9 800 especies de aves, en su mayoría insectívoras (^{Ibarra y Cruzado, 2017};^{Nyffeler y col., 2018}). Sin embargo, los ecosistemas están siendo alterados por acciones antropogénicas, reduciendo hábitats originales, lo que ha interrumpido procesos ecológicos, ocasionando la extinción de varias especies de aves (^{Da-Ponte y col., 2017}; ^{Guzmán-Manrique y Flórez-García, 2019};^{Xu y col., 2019}).

México reporta cerca de 1 150 especies de aves, principalmente insectívoras (^{Ramírez-Albores, 2006}; ^{Morales-Martínez y col., 2018}; ^{Adame y col., 2019}), ocupa el 11.° lugar de diversidad a nivel mundial y el 4.° lugar de endemismo (212 especies endémicas) (^{Navarro y col., 2014}; ^{Fuentes-Moreno y col., 2020}). Sin embargo, debido a una alta presión provocada por el desarrollo industrial y agropecuario, varios ecosistemas se han visto alterados, causando la disminución y pérdida de diversidad, revelando 388 especies bajo alguna categoría de riesgo (^{Ramos y col., 2016}; ^{Ortiz-Pulido, 2018}; ^{López-Segoviano y col., 2019}).

Los sistemas agroforestales (SAF) han resultado una forma sostenible de dar respuesta al problema de alteración de ecosistemas (^{Yashmita-Ulman y Kumar, 2018}; ^{García-Núñez y col., 2020};^{Perez y col., 2021}). Entre las diversas funciones que ofrecen dichos sistemas de origen antropogénico está el generar un equilibrio entre la producción agropecuaria y la conservación de la biodiversidad a partir de la conexión ecológica (corredor biológico) de remanentes naturales fragmentados (^{Vilchez y col., 2017};^{Haggar y col., 2019};^{Marconi y Armengot, 2020}).

Dado el arreglo espacial (vertical y horizontal) que presentan los SAF, se generan pequeños hábitats, regulando factores como el clima, la humedad y la temperatura, entre otros. Representan un papel importante como refugio para la vida silvestre, en el que probablemente las aves (particularmente insectívoras) pueden desempeñar un papel sustancial en el equilibrio de este ambiente, regulando poblaciones de insectos perjudiciales (^{García y col., 2015};^{Nell y col., 2018}).

Cabe destacar que, dado el comportamiento ecológico de las aves, se presenta una gran relación en cuanto a las características de estructura y composición florística al momento de seleccionar su hábitat (^{Alonso y col., 2018};^{Perez y col., 2021}). Se ha demostrado que estos dos elementos intervienen directamente en la riqueza de especies insectívoras y diferentes gremios tróficos para determinada zona (^{Cubley y col., 2020}; ^{Salas y Mancera-Rodríguez, 2020}) debido a la disponibilidad de espacio, alimento, sitios de percha, áreas de nidación, predación, parasitismo de nidos y protección contra adversidades climáticas (^{Tomasevic y Marzluff, 2020}). Con base en ello y dada la composición estructural que representan los diferentes tipos de SAF (tradicional, rústico, policultivo comercial, monocultivo sombreado y monocultivo sin sombra) (^{Villavicencio-Enríquez, 2012}), posiblemente se logre albergar un gran número de aves insectívoras que podrían coadyuvar en los procesos ecológicos que se desenvuelven en este medio natural, tal como el control biológico de plagas (^{García-Flores y col., 2017};^{Sow y col., 2020}).

En el municipio de Huatusco, Veracruz, México se encuentra ubicado un sistema de producción tradicional de café, inmerso en un Bosque Mesófilo de Montaña (BMM). Este sistema se constituye por diferentes tipos de vegetación (herbácea, arbustiva y arbórea), en un arreglo espacial que dispone de nichos en donde se podría albergar un gran número de aves, particularmente insectívoras. No obstante, a pesar de la importancia que representa dicho SAF en función de la conservación de especies, hasta el momento no se tienen investigaciones sobre la diversidad y uso de hábitat de estos organismos.

El objetivo del presente trabajo fue estimar y comparar la diversidad y uso de hábitat de aves insectívoras en sistemas agroforestales enclavados en un bosque mesófilo de montaña en Huatusco, Veracruz, México.

Materiales y métodos

El área evaluada se localiza en el municipio de Huatusco, Veracruz, México (19º 09’ N y 96º 57’ W. 1 933 msnm). Se determinaron 16 puntos de monitoreo distribuidos en tres hábitats: café-tradicional (CT; 6 puntos), potrero (PT; 6 puntos) y bosque mesófilo de montaña (BMM; 4 puntos), en una superficie total de 32.42 ha (Figura 1). En cada entorno se aplicó un muestreo sistemático a conveniencia con distancias lineales de 150 m entre cada punto. El seguimiento de aves se efectuó mensualmente, de agosto de 2018 a enero de 2019, empleando recuento en puntos con radio fijo de 25 m y búsqueda intensiva, en un horario de las 7 horas a las 16 horas del día. Este seguimiento se llevó acabo en los primeros 6 d de cada mes (^{Ponce y col., 2012};^{Alonso y col., 2018}; ^{Espejo y Morales, 2019}). Conjuntamente, se emplearon Líneas de Canfield, aplicando ciertas modificaciones para conocer las variables del hábitat (^{Bueno y col., 2015}). Se determinó índice de abundancia relativa (IAR). La riqueza de especies insectívoras se estimó mediante el índice de Jacknife1, la diversidad con Shannon-Wiener y la similitud con el índice de Jaccard; estos índices fueron empleados teniendo en cuenta el tipo de datos colectados (estocásticos), considerando lo descrito por ^{Moreno (2001}), quien propone a estos índices de mayor precisión y con menor sesgo (^{Molina y col., 2012}; ^{Pérez y col., 2015}; ^{Sandoval, 2019}); los índices se obtuvieron a partir delsoftwareEstimates versión 9.1.0 (^{Colwell, 2013}). Para determinar el estatus de conservación nacional e internacional se consultaron las bases de datos de La Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES, por sus siglas en inglés: The Convention on International Trade in Endangered Species of Wild Fauna and Flora), la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, por sus siglas en inglés: International Union for the Conservation of Nature) y la NOM-O59-SEMARNAT-2010 (^{SEMARNAT,2010}).

Figura 1 Área de estudio y diseño de muestreo para el seguimiento de las variables evaluadas. 

Para observar posibles diferencias estadísticamente significativas por cada índice (considerando los datos de cada monitoreo aplicado) e inferir si los datos obtenidos son los que potencialmente se encuentran en el área, se aplicaron análisis de Kruskal-Wallis yX²(^{Galicia y col., 2019}), los cuales se obtuvieron mediante el Sistema de Analisis Estadistico (SAS, por sus siglas en inglés: Statistical Analisys System) (^{SAS, 2009}) JMP IN versión 8.0.2. Para visualizar gráficamente la similitud entre la riqueza y la abundancia de especies detectadas por cada monitoreo realizado se efectuaron análisis de conglomerados (clúster), aplicando el método de Ward y la distancia euclídea como elementos de similitud y unión. Así mismo, con el fin de conocer qué componentes del hábitat y vegetación mostraban correlación con las aves enlistadas, se llevaron a cabo análisis de componentes principales; para ambos casos se utilizó el software estadístico XLSTAT versión 2018.7.5. (^{XLSTAT, 2018}; ^{Figueroa y col., 2019}).

Resultados y discusión

Los muestreos permitieron identificar 52 especies de aves, 50 de ellas insectívoras (Cathartes aura y Coragyps atratusno formaron parte de este gremio trófico), considerando a todas a aquellas especies que integran, al menos temporalmente, un porcentaje de insectos en su dieta (^{Lopes y col., 2016};^{Nyffeler y col., 2018};^{Olsen y col., 2018}; ^{Sherry y col., 2020}), 10 órdenes y 19 familias (Figura 2). Estos hallazgos concuerdan con investigaciones aplicadas en diferentes SAF, que encontraron el mismo número de especies, señalando a los SAF como un elemento que coadyuva a la conservación de dicho grupo taxonómico (^{Santos y col., 2013}).

Figura 2 Órdenes (A), familias (B) y géneros (C) de las especies de aves registradas. 

De las 50 especies insectívoras, 21 fueron observadas exclusivamente en el hábitat de café tradicional (CT), 11 solo en el entorno potrero (PT) y 5 en el bosque mesófilo de montaña (BMM). Del total de especies, 15 fueron migratorias, 35 residentes y 4 transitorias, siendo el hábitat de PT quien permite el arribo de un mayor número de especies migratorias, seguida del CT, con una especie menos (Tabla 1).

Los resultados permiten evidenciar que la estructura y composición florística de los potreros son elementos importantes que facilitan la llegada de especies migratorias, ofreciendo nichos ecológicos y espacios de utilización, tal como lo señalan^{Wilcox y Murphy (1985)};^{Tarbox y col. (2018)};^{Chará y col. (2019)}; ^{Morales y col. (2021)}, quienes además describen a estos sistemas bioproductivos como efecto de borde y/o corredor biológico, en donde se dispone de alimento, refugio y sitios de descanso que coadyuvan a la conservación de dicho grupo taxonómico; como lo describen la teoría de islas y de metapoblaciones (^{MacArthur y Wilson, 1967};^{Hanski, 1999}; ^{Sánchez y col., 2018};^{Huang y col., 2020}). Estas teorías sugieren que la pérdida y fragmentación del hábitat, producto de diversos eventos intrínsecos y extrínsecos al sistema, podrían originar metapoblaciones faunísticas aisladas en los remanentes de vegetación natural, mismas que tendrían pocas probabilidades de viabilidad en el mediano y largo plazo, lo cual podría sugerir que el establecimiento de SAF y potreros como los explorados en la presente investigación podrían disponer condiciones que permitan establecer una conexión entre tales remanentes (parches), facilitando el flujo de germoplasma entre metapoblaciones, actuando como corredores biológicos locales, facilitando la llegada de especies migratorias e incluso permitiendo la coexistencia simpátrica de algunas especies de aves en la utilización de nichos específicos.

De acuerdo con la Norma Oficial Mexicana (^{SEMARNAT, 2010}), se observó la presencia de 4 especies bajo protección especial: [Accipiter striatus (PT), Patagioenas nigrirostris (CT), Psarocolius Montezuma (CT) y Trogon collaris (BMM)]; una endémica: [Atlapetes albinucha (CT)], y tres amenazadas: [Glyphorhynchus spirurus (BMM), Pionus senilis (CT) y Spinus atriceps (BMM)]. Lo anterior, producto de la complejidad en la estructura y composición de los elementos que integran los hábitats analizados, considerando que a mayor tiempo de establecimiento, los SAF desarrollan características similares a espacios conservados, permitiendo el arribo de especies especialistas, quienes encuentran sitios de oportunidad en el interior de estos medios de producción, adoptando los recursos disponibles como parte de su nicho ecológico (^{Ramírez-Albores, 2010}; ^{Botero y De-la-Ossa, 2011}; ^{Cipriano-Anastasio y col., 2017};^{Naoki y col., 2017}).

Los valores promedio observados de la riqueza de especies insectívoras fueron: CT: 9.67, PT: 6, BMM: 1.83 y CT-PT-BMM: 16.33. Por su parte, los resultados esperados mediante el estimador Jacknife1muestra medias de 33.02, 24.20, 9.98 y 52.22 especies, respectivamente. Por lo que, hasta ahora, con los valores de riqueza obtenidos, se conoce un promedio del 29.27 % (CT), 24.80 % (PT), 18.37 % (BMM) y 31.28 % (CT-PT-BMM), de la avifauna insectívora teóricamente presente en estos hábitats (Tabla 2).

Los resultados de Kruskal-Wallis para la riqueza y abundancia no describen diferencias significativas. Por el contrario, la diversidad y las variables en el uso de hábitat muestran diferencias entre condiciones. Se exhibe que para las tres condiciones la riqueza y abundancia presentan patrones similares, no así para la diversidad y las variables que determinan el uso del hábitat (Tabla 3).

Los resultados de X²muestran que la riqueza de especies encontrada no es la que potencialmente se presenta en estos hábitats. Por su parte, la abundancia y diversidad es la que se distribuye en las áreas analizadas (Tabla 4).

Los resultados del IAR reportaron valores bajos con mayor abundancia para las siguientes especies: en CT:Melanerpes aurifrons (MelAur) y Cardellina pusilla (CarPus), en PT:Megarynchus pitangua (MegPit) y Haemorhous mexicanus (HaeMex), en BMM: Glyphorynchus spirurus (GlySpi), y en CT-PT-BMM: Melanerpes aurifrons y Cardellina pusilla (Figura 3).

Figura 3 Índice de abundancia relativa de las especies de aves registradas en las condiciones bajo estudio. 

Los valores porcentuales obtenidos mediante el índice de Jaccard para la similitud de riqueza arrojaron los siguientes resultados: CT: 19 %, PT: 16 %, BMM: 10 % y CT-PT-BMM: 23 %, exponiendo gran disimilitud en la riqueza, reafirmando el efecto que presentaron el hábitat, la composición y estructura florística como factores determinantes de la riqueza y diversidad en cada uno de los hábitats (Figura 4) (^{Perez y col., 2021}).

Figura 4 Porcentaje de similitud de riqueza entre puntos evaluados por cada condición evaluada. 

Shannon-Wiener obtuvo valores mínimos y máximos de: H´= 2.15; 1.99; 0.48; 2.79 y H´= 3.3; 3.1; 2.27; 3.78, respectivamente. Con valores promedio de: H´= 2.91; 2.65; 1.59; 3.44, respectivamente (Figura 5). Tales resultados arrojaron una diversidad alta en los hábitats observados; soportando lo propuesto por ^{Connell (1978)} en su hipótesis del disturbio intermedio, en la que postula que sitios con mediano grado de perturbación, al igual que los SAF analizados, favorecen el incremento en la riqueza y diversidad, particularmente de especies generalistas y algunas especialistas, quienes se ven influenciadas por factores como la competencia, segregación del hábitat, dispersión o recolonización de nuevos espacios. De igual forma,^{Sommer y col. (2018)} reportaron que especies flexibles sujetas a cierto disturbio suelen retornar a hábitats fotosintéticamente activos, tal como se presenta en los SAF estudiados, que ofrecieron nichos de oportunidad para estos organismos, sugiriendo estos medios de producción como modelo sostenible que coadyuva a la conservación de este grupo taxonómico.

Figura 5 Diversidad de riqueza Shannon-Wiener de las aves registradas en las condiciones bajo estudio. 

El análisis de conglomerados evidenció la conformación de diversos clústeres, Riqueza: CT=1, PT = 3, BMM = 3 y CT-PT-BMM = 3 (Figura 6,Tabla 5), y para Abundancia: CT = 2, PT= 2, BMM = 3 y CT-PT-BMM = 3 (Figura 7, Tabla 6), mostrando diferentes porcentajes de similitud en el registro de ambos parámetros (riqueza y abundancia). Estos indicios fueron producto del periodo de muestreo, en donde se contemplaron especies residentes, migratorias y transitorias, que determinaron la variabilidad y similitud de dichos índices. Un factor que pudo influenciar en dichos resultados se encuentra ligado al tiempo, por tanto, prolongar el periodo de muestreo permitirá visualizar gráficamente las fluctuaciones estacionales como elemento determinante en el valor de dichos índices para los hábitats evaluados (^{Tobar y col., 2021}).

Figura 6 Análisis clúster de la riqueza de especies registrada en el monitoreo de las aves. Nota: la línea horizontal (línea euclídea) define el número de clústeres de cada condición evaluada; los colores muestran la agrupación de los monitoreos con mayor similitud en riqueza de especies registradas. 

Figura 7 Análisis clúster de la abundancia de aves registrada en los diferentes monitoreos. Nota: la línea horizontal (línea euclídea) define el número de clústeres de cada condición evaluada; los colores muestran la agrupación de los monitoreos con mayor similitud en la abundancia de especies registradas. 

El ACP reportó una proporción de varianza acumulada en sus tres primeros ejes (componentes); de CT: 62.96 % (Tabla 7); PT: 52.65 % (Tabla 8); BMM: 71.17 % (Tabla 9); y CT-PT-BMM: 58.50 % (Tabla 10). En las tablas mencionadas y en la Figura 8, se explica la variabilidad presente entre las variables que conforman y determinan la incidencia y uso del hábitat y vegetación de las aves en los hábitats analizados. Se encontró mayor correlación del hábitat y vegetación empleado para la alimentación en el estrato herbáceo y arbóreo, en alturas de 5 m y 10 m, utilizando el estrato aéreo para vuelo. Dichos hallazgos han sido detectados anteriormente, señalando que estos hábitats también son empleados para la construcción de nidos, percha, refugio y desplazamiento (^{Sánchez y col., 2011}; ^{Velásquez y col., 2012}; ^{Ordóñez-Delgado y col., 2017}; ^{Alonso y col., 2018}; ^{Figueroa y col., 2019};^{Perez y col., 2021}); no obstante, el presente trabajo es el primero en reportar especies bajo protección especial alimentándose en el estrato arbóreo de los SAF referidos; evidenciando cómo la estructura horizontal y vertical del hábitat en dichos medios de producción ha desarrollado cierta influencia en el arribo de especies migratorias y bajo cierto estatus de conservación, proporcionando recursos que permiten la coexistencia de estas especies. Lo último coincide con lo reportado por ^{Sánchez (2017)}y ^{Medrano-Guzmán y col. (2020)}, quienes además hallaron especies migratorias haciendo uso del dosel para alimentación y como sitio de descanso. De igual manera, la relevancia del dosel es soportada por ^{Sáenz y col. (2006)} y ^{Narango y col. (2019)}, quienes mencionaron que esta regula, para algunas especies, su dinámica y estructura poblacional, tal como se observó en ciertos individuos de Pionus senilis, los cuales se detectaron en el dosel perchando y algunos reproduciéndose. Se propone la implementación de buenas prácticas de manejo agroforestal que permitan la diversificación de estratos y sustratos como elementos del hábitat que coadyuven a la conservación de especies; de igual forma, cuidar el Bosque Mesófilo de Montaña y no permitir su degradación, para garantizar la coexistencia de especies con hábitos especialistas.

Figura 8 Análisis de componentes que determinan la correlación del hábitat y vegetación con las diferentes especies de aves. 

Conclusiones

La estructura y composición florística y del hábitat son elementos determinantes en la riqueza y diversidad de aves insectívoras. Por ello, se puntualiza la importancia que presentan los sistemas agroforestales examinados en el aprovisionamiento de nichos de utilización para alimentación, nidación y reproducción, que coadyuvan a la conservación de especies amenazadas, bajo protección especial y migratoria. Se propone para futuras investigaciones contemplar el efecto estacional como un factor determinante en los valores de riqueza y diversidad para los hábitats en esta región particular de México.