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INTRODUCCIÓN
Los muérdagos enanos (Arceuthobium spp., Santalales: Viscaceae) son plantas hemiparásitas, que desarrollan una estructura espe cializada llamada haustorio, por medio de la cual obtienen sus nutrientes minerales, agua y parte de sus fotosintatos (>70 %) a partir del sistema vascular de su hospedero (Press y Phoenix, 2005). Esta característica hace que los muérdagos enanos sean sujetos de estudio sumamente intere santes, ya que afectan a árboles de interés forestal (Heide-Jorgensen, 2008; Rist y col., 2008), aunado al hecho de que pueden mantener una asociación estrecha con otros organismos, como aves, mamíferos y artrópodos (Watson y Herring, 2012). En México tienen una amplia distribución en los bosques templados (Cibrián y col., 2007), parasitando particularmente gimnospermas, considerándose al país como un centro de diver sidad al presentar 21 especies del género (Hawksworth y Wiens, 1996; Mathiasen y col., 2008).
A diferencia de otras especies de muérdago, que son dispersados por aves (Aukema, 2003; Mathiasen y col., 2008), los muérdagos enanos tienen una dispersión de tipo explosiva, en la cual las semillas son disparadas a gran velocidad por el efecto de una presión hidrostática dentro del fruto (Hawksworth y Wiens, 1996). Si la semilla alcanza un sitio seguro para la germinación, como son las ramas y grietas de la corteza del fuste del hospedero, se desarrolla el apresorio, que es la estructura que penetra hacia los haces vasculares del hospedero, y posteriormente comienza la formación del haustorio y la conexión con el xilema (Musselman y Press, 1995; Hawksworth y Wiens, 1996). De forma que, para la propagación de la infestación, es necesario que haya hospederos adecuados cercanos al árbol fuente, y que éstos posean una copa amplia capaz de interceptar las semillas; mientras que los eventos de intensificación de la infestación están dados por la reinfección del hospedero (Shaw y col., 2005). Debido a que la distancia de dispersión no supera los 14 m a 15 m (Robinson y Geils, 2006), y a que existen barreras físicas, como los árboles no susceptibles a la infección (Shaw y col., 2005), es común que se creen zonas de infección donde los muérdagos se concentran en pocos árboles vecinos.
Los muérdagos enanos pueden tener un impacto imperceptible sobre el hospedero cuando la severi dad (número de parásitos por hospedero) es baja; sin embargo, cuando esta variable tiene valores altos, el hospedero sufre un decremento en crecimiento, fecundidad y supervivencia (Press y Phoenix, 2005; Mathiasen y col., 2008). Esto lleva a pérdidas significativas de aproximadamente 2 millones de m3 en la producción anual de madera en rollo a nivel nacional.
Los parques nacionales no están exentos de la infestación por muérdago enano, ya que muchos de éstos concentran grandes masas de bosques templados. El Parque Nacional Iztaccíhuatl Popocatépetl (PNIP), contemplando todas sus regiones, comprende un gradiente altitudinal entre los 3 000 m y los 5 480 m, por lo que es una zona geomorfológicamente compleja donde predominan los climas fríos (DOF, 2013). Por la confluencia de las zonas biogeográficas neártica y neotropical, presenta una gran diversidad biológica donde dominan los bosques de coníferas de alta montaña, con una domi nancia de Pinus hartwegii, entre otras especies de gimnospermas (Rzedowski, 2006; DOF, 2013).
En esta zona se encuentran dos especies de muérdago enano parasitando a P.hartwegii: Arceuthobium globosum y A. vaginatum, con incidencias entre el 3 % y el 77 % por alguna de estas dos especies (Hernández-Benítez y col., 2005; Queijeiro-Bolaños y col., 2011; 2013). Aún más, existen evidencias de que los disturbios antropogénicos como son los incendios, la tala, la ganadería y los tiraderos de basura, afectan la incidencia de muérdago en esta zona (Queijeiro-Bolaños y col., 2013).
A pesar de que se han realizado estudios acerca del efecto del muérdago sobre el crecimiento del hospedero y su relación con la severidad de la infestación (Geils y Hawksworth, 2002), en general existen pocos estudios sobre la infestación por Arceuthobium, y en el caso particular de la dinámica de la infestación no se cuenta con trabajos al respecto. En México se han realizado principalmente estudios sobre el estado sanitario en los bosques templados, además del reconocimiento de las variables que influyen sobre la infestación (Musalem y Solís, 2000; Ramírez-Dávila y Porcayo-Camargo, 2010; Clark-Tapia y col., 2011). Para el PNIP, se ha registrado que la infestación está asociada positivamente a la altura y la cobertura de los pinos (Arriaga y col., 1988; Hernández-Benítez y col., 2005), además de que se asocia a las características topológicas de los sitios, como la altitud y la pendiente (Queijeiro-Bolaños y col., 2013), y que la infestación muestra ciertos patrones de agregación (Queijeiro-Bolaños y col., 2014). Debido a lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue establecer cómo cambia la infestación de dos especies de muérdago enano, A. globosum y A. vaginatum, a través del tiempo, en rodales de P. hartwegii dentro del PNIP.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitio y especies de estudio
El estudio se llevó a cabo dentro del Parque Nacional Iztaccíhuatl Popocatépetl (PNIP; Figura 1) en la región que corresponde a Zoquiapan y el Papayo, Estado de México (19°15-29" N, 98°37-45' O, 3 200 msnm a 3 438 msnm). La vegetación se compone principalmente por bosques de P. hartwegii y Abies religiosa, aunque también se pueden encontrar bosques mixtos de P. hartwegii con otras especies de Pinus, Quercus, Cupressus, Abies y Alnus.
Figura 1 Ubicación del Parque Nacional Iztaccíhuatl Popocatepetl. En el recuadro rojo se señala la región de Zoquiapan. Tomado de DOF (2013).
Figure 1. Location of the Iztaccíhuatl Popocatepetl National Park. The red frame indicates the Zoquiapan region. From DOF (2013).
El sotobosque está representado principalmente por pastos zacatonales como Muhlenbergia robusta y Fesùuca spp.; además de arbustos, como Senecio spp. y Eupatorium spp., y hierbas, como Lupinus spp. (Obieta y Sarukhán, 1981; DOF, 2013). El clima es templado subhúmedo con lluvias en verano; la temperatura media anual es de 9.7 °C y la precipitación anual de 941 mm, con las lluvias concentradas de junio a septiembre (SMN, 2013).
En esta zona, P. hartwegii es parasitado por Arceuthobium globosum Hawksworth y Wiens subsp. grandicaule Hawksworth y Wiens y Arceuthobium vaginatum (Will-denow) Presl subsp vaginatum (Figura 2) (Queijeiro-Bolaños y col., 2013). A. globosum es un arbusto que mide de 18 cm a 70 cm de largo, sus tallos son de color amarillo verdoso; presenta una antesis entre marzo y abril, y fructifica en agosto. A. vaginatum mide de 20 cm a 55 cm de largo, sus tallos son de color pardo o negro, tiene una antesis de enero a mayo, y fructifica de julio a noviembre (Hawksworth y Wiens, 1996; Cibrián y col., 2007).
Obtención de datos
Se seleccionaron 24 parcelas permanentes de 60 m χ 55 m, que tuvieran una clara dominancia de Pinus hartwegii (Tabla 1). Se consideró que 24 parcelas de 3 300 m2 son una muestra representativa y manejable para realizar censos en distintas fechas. Dentro de cada parcela se muestrearon cuatro transectos de 60 m χ 10 m, método comúnmente usado en censos forestales (Muir y Moody, 2002), dejando 5 m de separación entre sí. En cada transecto se tomaron los siguientes datos cada seis meses, por dos años y medio (noviembre 2008 a mayo 2011): total de individuos de P. hartwegii mayores y menores a 2 m, número de árboles infestados por A. globosum o por A. vaginatum, y número de árboles no hospederos. Debido a que los individuos de P. hartwegii menores a 2 m tienen una baja probabilidad de ser infestados (Hernández-Benítez y col., 2005), sólo se contabilizó la infestación en los individuos mayores a dicha talla. A pesar de que un solo árbol puede presentar co-infestación por las dos especies, se contabilizó de manera individual cada especie para cumplir con el objetivo de conocer la dinámica para cada una.
Análisis de datos
Se calculó la incidencia (proporción de individuos infestados) de A. globosum y de A. vaginatum en cada parcela, para cada una de las fechas de muestreo. Asimismo, se calculó la incidencia promedio de cada especie para cada fecha de muestreo y se obtuvo la inciden cia general que incluye todas las fechas en conjunto. Para explorar las diferencias entre las propor ciones de árboles infestados por cada especie de muérdago, se realizó una prueba de hipótesis para la diferencia entre dos proporciones (Z), tanto para cada temporada, como para todo el periodo en conjunto. Al tratarse de datos no independientes, se aplicó la corrección de Bonferroni, donde el nivel de significancia se ajusta como α/n, donde n se refiere al número de comparaciones realizadas (Zar, 2010). Adicionalmente, para saber si hay relación entre la infestación por muérdago y el reclutamiento de árboles juveniles, se hizo una correlación de Spearman (rs), entre el porcentaje de árboles infestados por cada especie de muérdago y la abundancia de pinos menores a 2 m.
RESULTADOS
La incidencia de las dos especies de muérdago enano fue sumamente variable entre parcelas y fechas de muestreo; sólo una parcela estuvo libre de infestación, mientras que en el resto se encontró a A. vaginatum; y A. globosum sólo se presentó en nueve de éstas (Tablas 1 y 2). A. vaginatum disminuyó su incidencia a lo largo del tiempo (de 0.30 a 0.22; Figura 3), mientras que A. globosum tuvo una temporada donde su incidencia se incrementó (noviembre 2008 a mayo 2009); sin embargo, ésta decreció durante el último año de muestreo (mayo 2010 a mayo 2011; Figura 3). En la incidencia promedio, considerando todas las temporadas y parcelas, fue siempre significativamente mayor la de A. vaginatum que la de A. globosum (Z = 44.09, P< 0.0001).
Figura 3 Incidencia de A. globosum y A. vaginatum en P. hartwegii a través del tiempo. Las letras mayúsculas indican diferencias significativas en la infestación por A. vaginatum, las letras minúsculas indican diferencias significativas en la infestación por A. globosum (prueba de Z múltiple con corrección de Bonferroni).
Figure 3. Proportion of infested trees by A. globosum and A. vaginatum on hartwegii through time. Capital letters indicate significant differences on infestation by A. vaginatum, lower case letters indicate significant differences on infestation by A. globosum (Z multiple test with Bonferroni correction).
No se observa un patrón general de crecimiento o decrecimiento de la incidencia para cada parcela individual; aparentemente los cambios están influidos por procesos estocásticos, tales como incendios y/o tala, los cuales fueron eventos inesperados durante el transcurso de la investigación (Figura 4). Aunque no es posible distinguir una tendencia general en cuanto a estos disturbios, en la mayoría de los casos, donde la incidencia decrece, se asocia a un evento de tala de pinos, ya sea remoción de árboles, poda de ramas o apertura de brechas/caminos (Figura 4).
Figura 4. Porcentaje de árboles infestados por A. globosum (rojo) y A. vaginatum (naranja) en cada una de las parcelas. Se omitió la parcela 7, ya que fue la única donde no se encontró ninguna de las dos especies de muérdago. Se señalan eventos de tala (T), poda de ramas (P), apertura de brechas o caminos (C) e incendios (F).
La frecuencia depinos por parcela, tanto de individuos menores como mayores a 2 m, fluctuó a lo largo del tiempo. El porcentaje de árboles infectados por A. globosum no presentó una correlación significativa con el número de árboles menores a 2 m (rs = 0.196, P > 0.05); en cambio, el porcentaje de árboles infestados por A. vaginatum presentó una cor relación significativa y negativa con la frecuencia de árboles menores a 2 m (rs = - 0.414, P< 0.05; Figura 5).
DISCUSIÓN
La incidencia de A. vaginatum pareció disminuir, mientras que la de A. globosum creció o decreció según la temporada en el periodo de estudio; puede ser una respuesta a eventos estocásticos propios de la dinámica del bosque, debido a sucesos naturales (incendios) o antropogénicos (remoción de árboles, poda de ramas y apertura de nuevos caminos, así como incendios provocados). Esto sugiere que los muérdagos enanos representan un sistema muy variable y que son sensibles a las fluctuaciones de las actividades antropogénicas. Asimismo, revela que en general la incidencia no se está incrementando, por lo cual no representarían una amenaza para los recursos forestales de esta zona, al menos por el momento. Más aún, las incidencias de estas especies de muérdago están dentro del intervalo reportado para éstas y otras especies, que va desde 1.8 % hasta 77 % (Hernández-Benítez y col., 2005; Ramírez-Dávila y Porcayo-Camargo, 2010; Sarangzai y col., 2010), mostrando que la infestación sigue el mismo patrón.
Existe poca información científica sobre la fluctuación temporal de la incidencia de especies de muérdago y, en específico de muérdago enano (Arceuthobium globosum y A. vaginatum). Reid y Smith (2000), monitorearon la dinámica de Amyema preissii en el norte de Australia por cinco años, durante los cuales observaron fluctuaciones en la infestación entre 11 % y 46 %; sin embargo, esto sucedió después de un tratamiento de remoción de muérdago, y los árboles presentaron una tasa de reinfección, lo que señala que la infestación por muérdago puede ser muy dinámica a corto plazo.
Se sabe que los muérdagos en general (Loranthaceae y Viscaceae), responden a las presiones ambientales (Hawksworth y Wiens, 1996; Mathiasen y col., 2008). Algunos estudios reportan que el muérdago tiende a incrementar su abundancia con el disturbio antropogénico, y generalmente están enfocados a que la fragmentación deja pocos sitios de percha y anidación para aves dispersoras de muérdago, ocasionando la formación de centros de infección en los árboles remanentes (Burguess y col., 2006; Kelly y col., 2008; Bowen y col., 2009; MacRaild y col., 2010). Aunque no está claro aún para el caso de la tala, se ha visto que la disminución en la densidad de hospederos puede favorecer la infestación en los árboles remanentes (Donohue, 1995; Queijeiro-Bolaños y col., 2013), ya que los muérdagos reciben una mayor incidencia de luz, la cual es necesaria para la producción de estructuras vegetativas y reproductivas, además que se aumenta la probabilidad de infestación en los árboles remanentes (Bickford y col., 2005). Además, los pinos hospederos experimentan menos competencia por recursos al tener una menor cantidad de árboles vecinos, derivando por lo tanto, una mayor cantidad de recursos hacia las hemiparásitas (Bickford y col., 2005). En el otro extremo, la poda desmedida no sólo puede reducir la infestación sino que afecta el desempeño de los hospederos (Endara-Agramont y col., 2012).
En el presente estudio, la presencia de incendios parece haber afectado también la incidencia de muérdago enano. Se ha reportado que los incendios controlados pueden ser una forma de manejo efectiva del muérdago enano (Kipfmueller y Baker, 1998), ya que los hospederos son resistentes a los incendios, mientras que los muérdagos son muy sensibles a éstos (Kipfmueller y Baker, 1998; Rodríguez-Trejo y col., 2004). Sin embargo, las evidencias de otros estudios son contradictorias. Por ejemplo, Hessburg y col. (2008), sostienen que tratamientos experimentales de aclareo e incendios prescritos no disminuyeron la severidad del muérdago de manera significativa. Como se puede ver en este estudio, en algunas parcelas, después de los incendios, la incidencia decreció. Más aún, la relación entre muérdagos e incendios es compleja, ya que las hemiparásitas afectan la cantidad y tipo de material combustible en el bosque, al incrementar la cantidad de material inflamable (Stanton y Hadley, 2010).
En este estudio, tanto la tala como los incendios se presentaron en temporadas seguidas o incluso en la misma temporada, lo que afectó en gran medida la incidencia. Aunque en las parcelas estudiadas no se observó algún efecto negativo de los disturbios sobre la mortalidad de los hospederos, se sabe que si éstos son muy intensos pueden diezmar las poblaciones de pinos (DOF, 2013).
Se ha reportado, por ejemplo, que en la zona ha disminuido la cobertura vegetal en un 30 %, debido a la tala y otros factores (DOF, 2013), lo cual puede tener como consecuencias a futuro, el cambio en la incidencia de muérdago enano, además de que tiene efectos negativos sobre las poblaciones de Phartwegii. Aunque existen evidencias previas de que la tala y los incendios tienen una fuerte influencia sobre la incidencia de estas dos especies de muérdago enano (Queijeiro-Bolaños y col., 2013), y al parecer influyen sobre las fluctuaciones temporales, es necesario dirigir esfuerzos experimentales para conocer el efecto del disturbio a lo largo del tiempo.
El número de individuos de P. hartwegii, en este caso, fluctuó a través del tiempo. En otros estudios se ha visto que se debe a la mortalidad de los hospederos, ya sea por la infección o por otras causas naturales (Reid y Smith, 2000); sin embargo, en el presente estudio se debió a la remoción o crecimiento de los árboles: cuando la frecuencia de árboles > 2 m decreció, fue debido a la tala y la apertura de caminos. En cambio, el aumento en el número de estos árboles, tal vez se daba por el crecimiento de los árboles menores que ya alcanzaban una talla mayor a los 2 m. Asimismo, el incremento en árboles pequeños pudo deberse al reclutamiento de nuevos individuos. La presencia de A. globosum no está correlacionada con el número de árboles menores a 2 m; sin embargo, A vaginatum si lo está, lo que puede ser un indicador de que en los rodales infestados por esta especie hay un menor reclutamiento de individuos juveniles y que su parasitismo sí tiene efectos sobre la fecundidad del hospedero. Es sabido que la infección de muérdago enano reduce el éxito reproductivo de los hospederos, ya que la producción de conos y semillas es afectada, por lo tanto disminuye el reclutamiento (Geils y Hawk-sworth, 2002). Sin embargo, se necesitan más estudios dirigidos a conocer el efecto del parasitismo por A. vaginatum sobre la fecundidad y la adecuación de P. hartwegii. Cabe señalar que la tala y la poda no fue dirigida a los individuos de esta talla.
CONCLUSIONES
La infestación por muérdago enano dentro del Parque Nacional Iztaccíhuatl Popocatépetl (PNIP), no representarían actualmente una amenaza para los rodales de P. hartwegii, ya que la incidencia de la infestación, al menos para el período de estudio, no se incrementó, y las poblaciones de muérdago son reguladas por la dinámica y perturbaciones del bosque. Sin embargo, debe tomarse en cuenta que el disturbio antropogénico puede modificar la infestación, favoreciendo una mayor incidencia y rebrotes severos posteriores. Esto debe ser tomado en cuenta para los planes de manejo y saneamiento forestal dentro del PNIP, para una mejor conservación de sus recursos.
