Método

Se trata de un estudio observacional, transversal, descriptivo, exploratorio y de asociación. La muestra estuvo conformada por 37,495 niños de entre 11 y 13 meses de edad, 50.9% varones, el 31.5% era representado por hijos mayores. Todos provenientes de 1,830 localidades rurales de 750 municipios de todas las 32 entidades de la República Mexicana. El criterio de inclusión fue que estuvieran inscritos en el padrón de beneficiarios de diversos programas coordinados por el Instituto Nacional de Ciencias Médicas y Nutrición Salvador Zubirán (INCMNSZ), que incluían vigilancia nutricional y del neurodesarrollo. Los niños incluidos en el estudio fueron todos los que acudieron a las reuniones mensuales de los programas en compañía de sus padres o tutores quienes aceptaron participar y que estaban dentro del intervalo de edad de 11 a 13 meses. La muestra reclutada fue por conveniencia.

El estudio se llevó a cabo durante el periodo de enero de 2008 a abril de 2016. Se obtuvo el consentimiento verbal informado a través de la lectura en voz alta (a todos los padres de familia o tutores), de los procedimientos, riesgos y beneficios de la participación del niño. Para los hablantes de dialecto indígena, se contó con el apoyo de un traductor dentro de la misma comunidad. En todos los casos, durante la aplicación de la prueba, estuvo presente alguno de los padres o el tutor.

Los promotores de salud de los programas sociales, previamente capacitados y estandarizados según técnicas y protocolos convencionales (^{Habicht, 1974}; ^{Lohman, 1988}), levantaron información antropométrica como el peso (en kgms) y la talla (longitud en cms). También se midió la concentración de hemoglobina (hb) en g/dL, mediante la obtención de una muestra de sangre capilar del dedo anular. Se aplicaron diversos cuestionarios para el levantamiento de información sociodemográfica, socioeconómica y sobre características de la madre y el niño, el tamiz de neurodesarrollo y la Escala de Estimulación Oportuna que a continuación se describen.

La evaluación del retraso en el neurodesarrollo se realizó mediante la aplicación de la Prueba de Tamiz de Neurodesarrollo Infantil (PTNI) diseñada y validada por el INCMNSZ. La prueba está conformada por 12 reactivos que tienen que ver con 6 áreas del neurodesarrollo (motricidad fina y gruesa, lenguaje, cognición, social-afectiva e independencia). Las características psicométricas de la PTNI son: Sensibilidad de 0.88, Especificidad de 0.77, Valor Predictivo Positivo 0.85 y Valor Predictivo Negativo de 0.83, utilizando como criterio externo variables proxy como los indicadores de desnutrición peso para la edad, talla para la edad, anemia y estimulación oportuna. El tipo de confiabilidad que se utilizó fue por consistencia interna, calculada a través del coeficiente 20-Kuder Richardson con valor de 0.724, también fue a través de interevaluadores con coeficientes en un intervalo de 0.70 a 0.95 (p<0.05) (^{Ávila, Alvarez, Reidl, & López, 2013}). Mediante la valoración de las conductas ejecutadas, se obtuvieron cuatro categorías de riesgo: 1) retraso grave, 2) retraso moderado, 3) retraso leve y 4) neurodesarrollo normal. Esta prueba es económica, de aplicación sencilla, la puede comprender fácilmente el personal técnico con educación media (promotores comunitarios) e incluso los propios padres de familia debidamente capacitados.

Igualmente, se aplicó la Escala de Estimulación Oportuna (EEO), elaborada y validada por el INCMNSZ (^{Ávila et al., 2013}), que evalúa conductas estimulantes que la madre puede realizar a su hijo. La escala tiene validez de criterio y confiabilidad por consistencia interna calculando el coeficiente Kuder-Richardson con un valor de 0.81. La EEO tiene tres categorías de clasificación: 1) estimulación Favorable 2) estimulación Regular y 3) estimulación Mínima.

Los instrumentos utilizados para el levantamiento de información nutricional fueron: báscula digital pesabebé SECA modelo 872, infantómetro SECA 416, fotómetro portátil marca HEMOCUE.

Se evaluó la desnutrición mediante índices antropométricos construidos a partir de peso, talla y edad. Estos fueron transformados a puntajes z usando la norma de referencia de la OMS de 2006 (^{World Health Organization [WHO], 2006}). Se clasificó con talla baja a los niños cuyo puntaje z fue menor a 2 desviaciones estándar en el indicador talla para la edad. Los criterios para definir anemia fueron los propuestos por la OMS (2017). Se hizo un ajuste para las localidades con altitud mayor a 1 000 metros sobre el nivel del mar mediante la fórmula propuesta por ^{Cohen y Hass (1999}). Al final de las mediciones, se dieron recomendaciones a los padres y tutores para fomentar la buena alimentación y la estimulación oportuna.

Resultados

La Tabla 1 presenta la prevalencia de las categorías de neurodesarrollo por entidad federativa. La condición de neurodesarrollo Normal se encontró en el 28.8% del total de la muestra, el retraso leve del neurodesarrollo ocurrió en el 32.1%, mientras que el retraso moderado afectó a 21.9% y el grave a 17.2%; la suma de estos dos últimos fue de 39.1% y se consideró retraso de alto riesgo. El retraso grave se presentó en mayor medida en el estado de Guerrero (24.7%), Chiapas (22.0%) y Puebla (21.5%). La categoría Normal tuvo un mayor porcentaje en los estados de Yucatán, Veracruz y Oaxaca (Chi Cuadrada = 1643.4, p < .001).

La prevalencia del neurodesarrollo en niños de 11 a 13 meses de edad total y por género se distribuyó de la siguiente manera. La condición de normalidad estuvo en el 28.5% del total, esto es, solamente 9,652 menores de los 33,866 que participaron en el estudio. El retraso leve del neurodesarrollo ocurrió en el 32.1% del total, mientras que el retraso moderado afectó a 22.0% y el grave a 17.2%. La condición de normalidad fue mejor para el género femenino que para el masculino (29.8% vs 27.2%). El retraso leve se presenta muy similar por género (femenino 32.4% vs masculino 32.1%), mientras que el retraso moderado y grave es más frecuente en los del género masculino (22.6% vs 21.4% y 18.1% vs 16.4%, respectivamente). Las diferencias entre los distintos porcentajes para cada una de las categorías son altamente significativas (Chi Cuadrada = 39.431, p < .001). El retraso leve tuvo la mayor prevalencia. (Tabla 2).

La prevalencia de estimulación oportuna Favorable se presentó en el 52.5%, la estimulación Regular ocurrió en el 31.6% de todos los menores, mientras que la Mínima se dio en 15.9%. Los estados donde se encontraron los porcentajes más altos de estimulación Favorable fueron: Yucatán (67.3%), Oaxaca (62.0%) y Estado de México (57.4%); y los porcentajes más altos en la categoría de estimulación Mínima fueron: Chiapas (27.1%), Guerrero (19.8%) y Veracruz (13.0%) (Chi cuadrada= 2804.5 p<.001) (Tabla 3).

La Tabla 4 muestra la asociación entre la estimulación oportuna, estado de nutrición y neurodesarrollo Se calculó una Chi cuadrada para conocer esta asociación reagrupando el estado de neurodesarrollo en dos categorías: 1) Alto Riesgo de Retraso (ARR) = retraso moderado y retraso grave y 2) Normal o con Riesgo Leve (NRL) = retraso leve y neurodesarrollo normal. Los porcentajes evidencian una discrepancia significativa entre estas dos categorías en los niños con diferente tipo de estimulación y diferente estado de nutrición. La mayoría de los niños con estimulación Mínima estuvieron en la categoría de ARR, incluso cuando tuvieron un estado de nutrición normal, En contra parte, de los niños estimulados favorablemente el mayor porcentaje estuvo en la categoría de NRL, incluso cuando tuvieron un estado de nutrición Grave. La asociación entre la estimulación oportuna, el estado de nutrición y el neurodesarrollo es evidente y estadísticamente significativa (p<0.0001).

En el análisis multivariado, se identificaron nueve factores de riesgo asociados con la probabilidad de padecer retraso en el neurodesarrollo en los niños. Los datos se presentan en la Tabla 5. Se aprecia que la insuficiente estimulación, el carácter monolingüe o bilingüe, analfabetismo, talla baja, unión libre de la madre y la edad de ésta mayor de 24 años, así como, la presencia de anemia (p<0.001) y pertenecer al género masculino (p=0.003), muestran valores altamente significativos para el riesgo de sufrir retraso. La condición de trabajar en labores del hogar no es factor de riesgo importante, ya que no tiene significancia estadística (p = 0.190).

Discusión

En el presente estudio se estima por primera vez en una muestra de diversos estados de la República Mexicana la prevalencia de riesgo de retraso en el neurodesarrollo en niños de 11 a 13 meses de edad provenientes de localidades rurales en desventaja social y económica, y su considerable asociación de riesgo con conductas de estimulación oportuna mínimas o regulares practicadas en casa por las madres o cuidadores, y su asociación con desnutrición (talla baja y anemia), así como diversas variables sociodemográficas. Estos datos son relevantes ya que no existe información hasta el momento que nos indique este análisis en este tipo de población. Aunque no se trata de una muestra representativa, se considera relevante debido a los criterios de inclusión particulares tanto para la selección de las localidades como de los niños beneficiarios, provenientes de Programas de Atención Nutricional y Neurodesarrollo en todas las entidades federativas. Este hallazgo es muy importante y aún más si se trata de pautas de estimulación oportunas, sencillas, sin costo y aplicadas en casa por los responsables de los niños y que no se han sido evaluadas en otros estudios.

En nuestro estudio, encontramos una alta prevalencia (39%) de retraso en neurodesarrollo moderado y grave. Esta prevalencia fue mayor que en estudios realizados en menores de cinco años en otros países como Argentina (^{Lejarraga et al., 2008}), Chile (^{Atalah et al., 2014}) y Cuba (^{Moreno & Pérez, 2004}), así como los realizados en México (Alvarado, 2013; ^{Pando, Aranda, Amezcua, Mendoza, & Aldrete, 2003}; ^{Rizzoli-Córdoba et al., 2013}; ^{Tirado et al., 2017}). El hecho de que el Alto Riesgo de Retraso (retraso moderado y grave) haya predominado en este estudio puede deberse a que el neurodesarrollo de los niños que viven en comunidades marginadas es más vulnerable que el de los niños que han sido evaluados en esos países y entidades de la República Mexicana y que además son los que tienen acceso a los servicios de salud. Esto queda demostrado en un estudio prospectivo donde se dio seguimiento prenatal y postnatal a mujeres embarazadas, y se evaluó al niño en su nacimiento, a los 6 y 18 meses de edad. En esta última edad se valoró su neurodesarrollo. Los resultados sugieren que los factores de riesgo sociales y ambientales contribuyen más al desarrollo neurológico que los factores biológicos (^{Katerina Koutra, 2012}). En general, el riesgo de retraso en el neurodesarrollo aumentó en la medida que disminuyó la estimulación.

La relación entre neurodesarrollo y estimulación oportuna muestra que del total de los menores con estimulación Favorable, solamente poco menos de la mitad (41.5%) tuvo una calificación normal en su neurodesarrollo y menos del 10% fue calificado como retraso grave, mientras que, en aquellos menores con estimulación Mínima, los resultados son en espejo: 7.3% tienen neurodesarrollo Normal y 44.6% calificaron con retraso Grave (Datos no presentados). Estos resultados revelan la importante relación que existe entre las dos variables estudiadas, aunque la estimulación oportuna no solamente favorece el neurodesarrollo en los primeros años de vida. Lo anterior es confirmado en diferentes estudios (^{Vanderveen, Bassler, Robertson, & Kirpalani, 2009}; Walker, Chang, Younger, & Grantham-McGregor, 2010) en que a los niños que reciben estimulación oportuna presentan, a largo plazo, una mejoría en el coeficiente intelectual, mejor desempeño escolar, disminución del índice de criminalidad, y en la edad adulta, una mayor posibilidad de obtener empleo e ingresos más elevados en comparación con aquellos que no la recibieron.

También nuestros hallazgos resaltan de manera importante, cómo las pautas de estimulación oportuna y el déficit de talla, se asocian con el neurodesarrollo. Los niños con estimulación Mínima tienen un mayor porcentaje de ARR, incluso cuando tienen un estado de nutrición normal. Los niños estimulados favorablemente son Normales y Riesgo Leve (NRL), y el porcentaje aumenta en la medida que el estado de nutrición mejora. Se ha demostrado que las oportunidades de aprendizaje temprano en el hogar son de indiscutible importancia para el desarrollo del niño (^{Walker, 2011}). El retraso en el crecimiento es ya un factor bien establecido para los resultados adversos del desarrollo neurológico (^{Grantham-McGregor, 2007}).

Diversas investigaciones y estudios han demostrado que es importante vigilar el neurodesarrollo desde el nacimiento, ya que de esta manera se pueden prevenir problemas de rendimiento escolar, conducta, autoestima, desempeño laboral, equidad social, desarrollo pleno del potencial humano, entre otros. En pocas palabras, la vigilancia del neurodesarrollo contribuye a que el individuo tenga una mejor calidad de vida, tanto en el presente como en el futuro. (^{Walker, 2011}; ^{Wang, L., Wang, S., & Huang, 2008}).

Este trabajo es de suma importancia porque no existe en el país un tamaño de la muestra que abarque esa cantidad de niños evaluados en su neurodesarrollo y tampoco un estudio donde se analicen los factores asociados a éste. Los estudios existentes no abarcan evaluaciones en todas las entidades federativas, aunque en este estudio varias entidades fueron agrupadas en la categoría de Otros porque el tamaño de la muestra en cada una fue menor a 100 casos. Nosotros encontramos que, al evaluar los distintos componentes del neurodesarrollo, existe variabilidad por género, los menores del género femenino muestran mejor nivel en su neurodesarrollo. Estos datos parecen coincidir con lo reportado por ^{Alvarado, 2013}), quien encontró que a los 12 meses están ausentes en los niños varones algunas de las conductas evaluadas. En México, mediante pruebas de tamizaje o escrutinio, se han reportado prevalencias de 14.4 a 20% de riesgo de alteración en el neurodesarrollo (^{Cravioto & Arrieta, 2000}; ^{Pando, 2003}; ^{Rizzoli et al., 2003}) En nuestro estudio, esa cifra se eleva hasta 39.3% el riesgo moderado y grave. La condición de normalidad es mejor para el género femenino (29.8% vs 27.2%). Estos resultados coinciden con lo que señalan ^{Engle et al. (2007}). Por lo que se refiere a la estimulación oportuna, del total de menores evaluados, la mitad estuvo en la categoría de favorable (51.8%), siendo mejor en los menores del género femenino.

Los factores de riesgo biológicos y psicosociales asociados con la pobreza conducen a desigualdades en el desarrollo de la primera infancia, lo que socava el logro educativo y la productividad de los adultos, perpetuando así el ciclo de la pobreza (^{Engle, et al, 2007}).

La relación entre desarrollo neuronal y estimulación temprana muestra que del total de menores con estimulación favorable solamente poco menos de la mitad (40.7%) tuvo una calificación normal en cuanto al neurodesarrollo y casi el 10% fue calificado como grave, mientras que, en aquellos menores con estimulación mínima, los resultados son en espejo: 7.3% tienen neurodesarrollo normal y 44.6% calificaron con neurodesarrollo grave. Estos resultados revelan la importante relación que existe entre las dos variables estudiadas, aunque la estimulación oportuna no es el único factor que determina el adecuado desarrollo neuronal. Como afirma ^{Romo-Pardo (2012}), los niños que reciben estimulación oportuna presentan, a la rgo plazo, una mejoría en el coeficiente intelectual, mejor desempeño escolar, menor índice de criminalidad, y en la edad adulta, una mayor posibilidad de obtener empleo e ingresos más elevados en comparación con aquellos que no la recibieron.

Factores de riesgo, como estimulación insuficiente, desconocimiento de la lengua española, analfabetismo, talla baja, vivir en unión libre y sufrir anemia, ser del sexo masculino y tener una madre mayor de los 24 años de edad son condiciones determinantes en la génesis del retraso en el neurodesarrollo en el contexto de las comunidades marginadas de México.

La evaluación temprana del neurodesarrollo es una acción importante para poder identificar casos en riesgo de retraso y prevenirlo con estrategias de intervención adecuadas que propicien la adquisición de competencias educativas a largo plazo. Para poder realizar estudios de campo en comunidades marginadas, se requiere un instrumento sencillo, breve, práctico, económico, fácil de aplicar y de interpretar por personal de campo de nivel técnico, así como de fácil comunicación y comprensión para los padres, características que reúne la Prueba de Tamiz de Neurodesarrollo Infantil (PTNI), diseñada por el propio INCMNSZ; además, se cuenta con una escala de estimulación oportuna dirigida a las madres o cuidadores de los niños (^{Ávila, Alvarez, Reidl, & López, 2013}). Ambos instrumentos fueron probados y validados en población marginada beneficiaria de programas de asistencia alimentaria.

Conclusiones

La prevalencia de riesgo de alteración moderada y grave en el neurodesarrollo, en los niños de localidades marginadas de México es de ca si el 40%. Uno de los puntos para os de comunidades marginadas en México.

La evaluación temprana y a escala epidemiológica del neurodesarrollo infantil es una acción preventiva que ayuda a identificar oportunamente casos en riesgo de retraso y factores asociados que limitan el potencial de la infancia que habita en localidades marginadas.

1. La evaluación temprana del neurodesarrollo es una acción importante para poder identificar casos en riesgo de retraso y prevenirlo con estrategias de intervención adecuadas que propicien la adquisición de competencias educativas a largo plazo. 2. Los menores de género femenino muestran mejor nivel en su neurodesarrollo. La condición de normalidad es mejor para este el género. 3. Las acciones de estimulación oportuna son mejores en los niños del género femenino. 4. La prevalencia de riesgo de alteración moderada y grave en el neurodesarrollo, encontrada en este estudio, fue de 39.3%. 5. Existe una relación directa entre desarrollo neuronal y estimulación temprana. 6. La estimulación oportuna no es el único factor que determina el adecuado desarrollo neuronal. 7. La estimulación insuficiente, desconocimiento de la lengua española, analfabetismo, talla baja, vivir en unión libre, sufrir anemia, ser del sexo masculino y tener una madre mayor de 24 años de edad son condiciones determinantes en la génesis del retraso en el neurodesarrollo. 8. Existen factores de riesgo, como estimulación insuficiente, desconocimiento de la lengua española, analfabetismo, talla baja, vivir en unión libre y sufrir anemia, ser del sexo masculino y tener una madre mayor de los 24 años de edad son condiciones determinantes en la génesis del retraso en el neurodesarrollo en el contexto de las comunidades marginadas de México.