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Botanical Sciences

versión On-line ISSN 2007-4476versión impresa ISSN 2007-4298

Bot. sci vol.100 no.3 México jul./sep. 2022  Epub 16-Mayo-2022

https://doi.org/10.17129/botsci.2964 

Taxonomía y florística

Diversidad y riqueza de plantas parásitas del estado de Morelos, México

Diversity and richness of parasitic plants in Morelos State, Mexico

Luis Gil Galván-González1  * 
http://orcid.org/0000-0002-4371-4439

Rosa Cerros-Tlatilpa1 
http://orcid.org/0000-0002-7079-6230

Alejandro Flores-Morales1 
http://orcid.org/0000-0002-6567-7237

Juan Manuel Caspeta-Mandujano2  3 
http://orcid.org/0000-0001-7125-4778

Álvaro Flores-Castorena3 
http://orcid.org/0000-0002-2721-3634

1 Laboratorio de Sistemática y Morfología, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Cuernavaca, México.

2 Laboratorio de Parasitología, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Cuernavaca, México.

3 Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Cuernavaca, México.


Resumen

Antecedentes:

Las angiospermas parásitas obtienen agua y nutrientes de un hospedero. Éstas pueden ser holoparásitas si obtienen agua y fotosintatos, o hemiparásitas, si obtienen agua y minerales. Las hemiparásitas se dividen en parásitas obligadas, si dependen del hospedero durante todo su ciclo biológico; o en facultativas, si no requieren del hospedero para sobrevivir. Entre las obligadas están los muérdagos, que además pueden parasitar a otros muérdagos, siendo entonces plantas epiparásitas. Para México se consideran 14 familias, 41 géneros y 411 especies de plantas parásitas.

Preguntas:

¿Cuál es la diversidad de angiospermas parásitas en Morelos?

Especies de estudio:

Angiospermas parásitas.

Sitio de estudio:

Estado de Morelos, México.

Métodos:

Se revisaron 650 ejemplares de nueve herbarios (ENCB, FCME, HUAP, HUMO, IEB, MEXU, RSA, UAMIZ y XAL) y de 15 colecciones digitales (ARIZ, ASU, CM, COLO, F, GH, IND, LL, MO, NMC, NY, RM, UCR, UTC y TEX). Se colectaron 178 especímenes en diecinueve municipios. Los nombres de cada taxón fueron validados en Tropicos, The Plant List y el International Plant Names Index.

Resultados:

Se registraron 11 familias, 22 géneros y 60 especies de plantas parásitas en Morelos. Del total, 14 especies son holoparásitas, 19 son hemiparásitas facultativas y 27 son hemiparásitas obligadas. Se reportaron diez especies de muérdagos epiparásitos, con cinco registros nuevos de interacciones previamente no documentadas.

Conclusiones:

Las plantas parásitas representan el 1.69 % de la riqueza de angiospermas en Morelos, 24 especies son endémicas de México. La mayor diversidad se encuentra en Áreas Naturales Protegidas.

Palabras clave: Epiparásitas; Florística; Hemiparásitas; Holoparásitas; Muérdagos

Abstract

Background:

Parasitic angiosperms obtain water or nutrients from a host. They are considered holoparasites if they obtain water and photosynthates, or hemiparasites if they obtain water and minerals. Hemipararasitic plants are divided into obligate parasites if they depend on the host during their entire life cycle; or facultative if they do not require the host to survive. Obligate hemiparasites include to mistletoes, which can also parasitize other mistletoes, thus being epiparasitic plants. For Mexico 14 families, 41 genera and 411 species of parasitic plants are considered.

Questions:

What is the diversity of parasitic angiosperms in Morelos?

Studied species:

Parasitic angiosperms.

Study site and dates:

Morelos state, Mexico.

Methods:

We reviewed 650 herbarium specimens from nine herbaria (ENCB, FCME, HUAP, HUMO, IEB, MEXU, RSA, UAMIZ, XAL) and 15 digital collections (ARIZ, ASU, CM, COLO, F, GH, IND, LL, MO, NMC, NY, RM, UCR, UTC, TEX). A total of 178 specimens were collected in nineteen municipalities. The names of each taxon were validated in Tropicos, The Plant List, and International Plant Names Index.

Results:

Eleven families, 22 genera, 60 species of parasitic plants were recorded in Morelos. Of total, 14 species are holoparasites, and 19 are facultative hemiparasites and 27 are obligate hemiparasites. Ten species of epiparasitic mistletoes were reported, with five new records of previously undocumented interactions.

Conclusions:

Parasitic plants represent 1.69 % of angiosperm richness in Morelos, 24 species are endemic to Mexico. The greatest diversity is found in the Natural Protected Areas.

Keywords: Epiparasites; Floristic; Hemiparasites; Holoparasites; Mistletoes

Las plantas parásitas tienen raíces haustoriales (Nickrent 2008) que permiten la unión fisiológica y estructural con raíces o tallos de otras plantas. Éstas se clasifican en holoparásitas y en hemiparásitas (Nickrent et al. 1998, Nickrent 2008, Nickrent & Musselman 2017), las primeras dependen completamente de su hospedero, carecen de clorofila y sus haustorios se fijan al xilema y al floema del hospedero para obtener agua, minerales y fotosintatos. Las hemiparásitas poseen clorofila y sintetizan de manera parcial los elementos necesarios para su nutrición, por lo que los haustorios se fijan únicamente al xilema, obteniendo así agua y minerales. Las hemiparásitas a su vez se dividen en obligadas y facultativas (Nickrent 2008), siendo las primeras las que dependen de un hospedero durante todo su ciclo biológico; mientras que las segundas son capaces de parasitar o no a otra planta, sin ser requerida para su sobrevivencia. De acuerdo con la estructura que parasitan se clasifican en aéreas, que son aquellas que parasitan tallos, hojas o flores de su huésped, y terrestres a las que parasitan raíces (Nickrent 2002).

Entre las hemiparásitas obligadas destacan los muérdagos de las familias Loranthaceae y Santalaceae (APG IV 2016). Los muérdagos o injertos son arbustos erectos o colgantes, que se fijan a partes aéreas de diferentes hospederos (Press et al. 1990) incluyendo hospederos parásitos (hiperparasitismo). El estudio de la biología de los muérdagos es escaso, sobre todo la relación muérdago-muérdago (Wilson & Calvin 2017, Krasylenko et al. 2021), donde uno de los muérdagos parasita al otro que funge como hospedero, esta asociación ha sido llamada por distintos autores como hiperparasitismo (Kuijt 2003) o epiparasitismo (Wilson & Calvin 2017). En estas interacciones se reconocen tres categorías de epiparasitismo en los muérdagos. Las parásitas oportunistas o fortuitas que parasitan a otras parásitas y otros huéspedes no parásitos; las autoparásitas se parasitan así mismas y a individuos de la misma especie, mientras que en el epiparasitismo obligado, las parásitas crecen solo en huéspedes parásitos en su totalidad o en una parte significativa de su ciclo de vida (Wilson & Calvin 2017).

Las angiospermas parásitas es un grupo diverso que a nivel mundial comprende 31 familias, 292 géneros y aproximadamente 4,750 especies (Nickrent 2020), mientras que para México Villaseñor (2016) registró 14 familias, 41 géneros y 411 especies. Los estudios taxonómicos o florísticos de plantas parásitas en México son diversos y fragmentados (Hawksworth & Wiens 1977, Cházaro & Oliva 1988a, b, c, Martínez y Pérez & Acevedo Rosas 1995, Huerta & Cházaro 1997, 1998, Calderón de Rzedowski 1998, Villarreal & Carranza 1999, Carranza González 2002, Cházaro Basáñez et al. 2002, Alvarado-Cárdenas 2007a, b, 2008, 2009, 2010, Cházaro et al. 2012, Costea et al. 2012). Para el estado de Morelos en particular, no existen trabajos de plantas parásitas, y aunque existen algunos inventarios florísticos que registran familias, géneros y especies de plantas parásitas en la entidad (Vázquez 1974, Soria Rocha 1986, Luna-Vega et al. 1989, Cerros-Tlatilpa & Espejo-Serna 1998, Galindo Becerril & Fernández Nava 2002, Bonilla-Barbosa & Villaseñor 2003, CEAMA-CONABIO 2003, CONANP 2005, Flores-Castorena & Martínez-Alvarado 2010, Hernández-Cárdenas et al. 2014, Cerros-Tlatilpa et al. 2015), la información no ha sido curada, ya que se presentan casos de sinonimias, nombres de especies sin ejemplares de respaldo en los herbarios, o taxones que a pesar de tener especímenes en los herbarios, no son reportados en la literatura. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue proporcionar un listado actualizado de las plantas parásitas del estado de Morelos con información relativa a las especies endémicas de México, hábito, tipo de parasitismo y distribución en la entidad.

Materiales y Métodos

Área de estudio. El estado de Morelos se ubica en la región geográfica centro sur de México, colinda al norte con el Estado de México y la Ciudad de México, al este con el Estado de México y Puebla, al sur con Puebla y Guerrero y al oeste con Guerrero, y el Estado de México. El estado está dividido en 33 municipios y comprende una superficie aproximada de 4,941 km2 (Ruíz Ortega 2016). La entidad se ubica entre dos provincias biogeográficas, la de la Faja Volcánica Transmexicana y la Depresión del Balsas (Morrone et al. 2017, Figura 1) proporcionando una diversidad florística, debida a una variación en climas de fríos a cálidos (Lugo Hubp & Córdova 1992). De acuerdo con Rzedowski (2006), los tipos de vegetación en el estado son: bosques de coníferas, bosque de Quercus, bosque mesófilo de montaña, bosque tropical caducifolio, pastizal, bosque de galería y vegetación acuática.

Figura 1 Ubicación geográfica del área de estudio. 

En la entidad se reconocen cinco áreas naturales protegidas de carácter federal, siete de carácter estatal, dos municipales y en conjunto protegen 119,691.34 hectáreas, representando el 24.13 % de la superficie estatal (González-Flores & Contreras-Macbeath 2020).

Revisión de literatura y medios electrónicos. Para verificar los registros de plantas parásitas en el estado e identificar el material examinado y colectado en campo, se consultó literatura especializada como monografías o revisiones taxonómicas para familias o géneros de plantas parásitas (e.g.,Eastwood 1909, Philcox 1965, Ernst 1972, Kuijt 1975, Hawksworth & Wiens 1977, Hansen 1980, Sleumer 1984, Yatskievych & Mason 1986, Simpson 1989, Nesom 1992a, b, Hiepko 2000, Kuijt 2003, Tank et al. 2006, Alvarado-Cárdenas 2009, Kuijt 2009, 2011, Costea et al. 2011, 2013), además se revisaron recursos electrónicos como Angiosperm Phylogeny Website (Stevens 2001), The Internacional Plant Names Index (www.ipni.org), The Parasitic Plant Connection (Nickrent 2018) y Tropicos (www.tropicos.org), con el objetivo de verificar la nomenclatura botánica.

Revisión de herbario. Se examinó y determinó la identidad de 650 ejemplares y se siguió el sistema de clasificación de APG IV (2016), para lo que se consultaron los siguientes herbarios: ENCB, FCME, HUAP, HUMO, IEB, MEXU, RSA, UAMIZ y XAL; además de las siguientes colecciones digitales: ARIZ, ASU, CM, COLO, F, GH, IND, LL, MO, NMC, NY, RM, UCR, UTC y TEX. Los acrónimos se citaron con base en el Index Herbariorum (Thiers 2019). La información de las etiquetas se incorporó a una base de datos en Microsoft Excel (2020) que contiene información de las localidades donde fueron colectadas, además de aquella relativa a la fenología, vegetación en la que habita, especies de hospederos (cuando estaba disponible), entre otras.

Trabajo de campo. Con la información obtenida de las etiquetas de herbario, se calendarizaron salidas de campo a los municipios de Amacuzac, Ayala, Coatlán del Río, Cuautla, Cuernavaca, Emiliano Zapata, Huitzilac, Jantetelco, Jonacatepec, Miacatlán, Puente de Ixtla, Temixco, Tepalcingo, Tepoztlán, Tlaquiltenango, Tlayacapan, Xochitepec, Yautepec y Zacualpan de Amilpas. Se priorizó visitar localidades referidas para aquellas especies representadas por pocos ejemplares, así como municipios con pocas o ninguna especie reportada. Se colectaron 178 especímenes en campo en sus diferentes estadíos fenológicos. Se registraron datos morfológicos que pudieran cambiar con el proceso de herborización, además de los hospederos que parasitaban. Las plantas parásitas aéreas se colectaron de acuerdo con Wendt (1986) y las terrestres de acuerdo con Germán (1986) y Sánchez Mejorada (1986). Los ejemplares colectados se identificaron mediante el uso de claves taxonómicas de la literatura especializada referida en revisión de literatura y posteriormente se depositaron en las colecciones de los herbarios HUMO, IEB, MEXU y UAMIZ. Los nombres de cada taxón fueron validados en Tropicos, The Plant List e IPNI, además de la literatura especializada.

Análisis de datos. Se comparó la riqueza de plantas parásitas registradas para diferentes estados que forman parte de la provincia Cuenca del Balsas, además de regiones como el Bajío (y regiones adyacentes) y el valle de Tehuacán-Cuicatlán, estos estados o regiones cuentan con listados florísticos y/o tratamientos taxonómicos para familias y géneros de plantas parásitas, por lo que se considera que presentan un menor sesgo por sinonimia. Para comparar la riqueza se consideró el tamaño del área y se utilizó el Índice de diversidad taxonómica (IDT) en una hoja de cálculo de Microsoft Excel (2020), dónde se divide el número de especies registradas (S) entre el logaritmo natural (ln) del tamaño del área en hectáreas (A): IDT = S / ln (A). Este indica la proporción de especies por unidad de área (Squeo et al. 1988). Los estados considerados fueron: Colima (Cházaro Basáñez et al. 2002, Cházaro B. et al. 2012), Guerrero (Fonseca 2002, Medina-Lemos 2009, Yatskievych & Contreras Jiménez 2009, Cruz Durán et al. 2014, Alvarado-Cárdenas & Vigosa-Mercado 2015, 2016), Jalisco (Huerta & Cházaro 1997, 1998, Cházaro Basáñez et al. 2002, Cházaro B. et al. 2012, Vargas Ponce et al. 2017), México (Luna-Vega et al. 1989, Garduño Solórzano et al. 2009), Michoacán (Carranza González 2005), Oaxaca (García-Mendoza & Meave 2011), Puebla (Rodríguez-Acosta et al. 2014), Veracruz (Cházaro & Oliva 1987a, b, 1988a, b, c, Cházaro Basáñez & Oliva Rivera 1991, Acevedo Rosas & Martínez y Pérez 1995, Martínez y Pérez & Acevedo Rosas 1995, Sánchez-Sánchez 1996, Villarreal & Carranza 2002, Cházaro Basáñez et al. 2005, Lorea Hernández et al. 2011, Oliva Rivera et al. 2011, Castillo-Campos et al. 2018) y las regiones del Bajío y regiones adyacentes (Calderón de Rzedowski 1995, 1996, 1998, Villarreal & Carranza 1999, Carranza González 2000, 2002, Carranza 2008, Hernández-Ledesma 2018, Martínez-Ambriz 2020), así como el Valle de Tehuacán-Cuicatlán (Alvarado-Cárdenas 2007a,b, 2008, 2010, Medina-Lemos 2007, Rzedowski & Calderón de Rzedowski 2011, Martínez-Ambriz 2017, Medina-Lemos 2020a, b, c).

Resultados

Composición florística y distribución. Se registraron 11 familias, 22 géneros y 60 especies (Tabla S1, Figuras 2-5), de las cuales cinco se reconocieron como malezas y 24 son endémicas de México. Se registraron 14 (23.3 %) especies de holoparásitas, 27 son hemiparásitas obligadas (45 %) de las familias Loranthaceae (14) y Santalaceae (13), mientras que 19 son hemiparásitas facultativas (31.7 %) de las familias Krameriaceae (1), Opiliaceae (1), Orobanchaceae (16) y Schoepfiaceae (1). Las familias con mayor número de géneros registrados fueron Orobanchaceae con 8 (36.4 %), Loranthaceae con 4 (18.2 %) y Santalaceae con 2 (9.1 %). Las familias con mayor número de especies fueron Orobanchaceae con 17 (28.3 %), Loranthaceae con 14 (23.3 %), Santalaceae con 13 (21.6 %) y Convolvulaceae con 9 (15 %). Los géneros mejor representados fueron Phoradendron con 12 especies (20 %), Cuscuta con 9 (15 %), Castilleja con 7 (11.7 %), Cladocolea con 6 (10 %) y Psittacanthus con 5 (8.3 %). La mayor riqueza de plantas parásitas en Morelos se concentra en cuatro familias (Orobanchaceae, Loranthaceae, Santalaceae y Convolvulaceae) con 88.2 %, mientras que Phoradendron tiene el 20 % de especies para la entidad; en contraste 16 géneros reportaron una sola especie (Agalinis, Agonandra, Arceuthobium, Buchnera, Bdallophytum, Conopholis, Escobedia, Helosis, Krameria, Lennoa, Melasma, Pedicularis, Phthirusa, Pilostyles, Schoepfia y Struthanthus) (Material Suplementario, Tabla S1 y Tabla S2.

Figura 2 Plantas parásitas de Morelos. A. Pilostyles thurberi, B. Lennoa madreporoides, C. Cuscuta sp, D. Bdallophytum andrieuxii, E. Krameria secundiflora, F. Cladocolea coyucae, G. Phthirusa inorna, H. Psitacanthus palmeri. Créditos fotográficos: (A-H) R. Cerros-Tlatilpa 

Figura 3 Plantas parásitas de Morelos. A. Agonandra racemosa, B. Agalinis peduncularis, C. Buchnera pusilla, D. Castilleja aurea, E. Castilleja moranensis, F. Conopholis alpina, G. Escobedia longiflora, H. Lamorouxia multifida, I. Melasma physalodes. Créditos fotográficos: (A-I) R. Cerros-Tlatilpa 

Figura 4 Plantas parásitas de Morelos. A. Pedicularis mexicana, B. Schoepfia schreberi, C. Arceuthobium globosum, D-E. Phoradendron nudum, F-G. P. perredactum, H-I. P. robinsonii. Créditos fotográficos: (A-H) R. Cerros-Tlatilpa 

Figura 5 Plantas epiparásitas y hospederos parásitos. A. Cladocolea loniceroides sobre Phoradendron carneum, B. Struthanthus interruptus sobre P. carneum, C. Struthanthus interruptus sobre P. brachystachyum, D. Phoradendron dipterum en P. carneum. Créditos fotográficos (A-D): R. Cerros-Tlatilpa 

El municipio con mayor número de familias registradas fue Tlaquiltenango con ocho familias, mientras que, en los municipios de Emiliano Zapata, Puente de Ixtla, Tepalcingo y Tepoztlán, se registraron siete familias. A nivel de género, Cuernavaca cuenta con catorce registrados, Tepoztlán con trece y los municipios de Puente de Ixtla y Tlayacapan con once. Los municipios donde se registró un mayor número de especies son: Cuernavaca (36), Tepoztlán (29) y Huitzilac (23, Tabla 1), éstos se encuentran en el norponiente de la entidad, dentro del Corredor Biológico Chichinautzin (COBIO) mientras que, al sur del estado de Morelos, los municipios con mayor riqueza de especies fueron Puente de Ixtla (16), Tepalcingo (11) y Tlaquiltenango (10) que forman parte de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla (REBIOSH). En siete municipios del estado no se registraron plantas parásitas.

Tabla 1 Riqueza de familias, géneros y especies para cada municipio del estado de Morelos. 

Municipio Diversidad
de familias
Diversidad
de géneros
Diversidad
de especies
Amacuzac 4 4 7
Atlatlahucan 0 0 0
Axochiapan 1 1 1
Ayala 3 4 5
Coatetelco 0 0 0
Coatlán del Río 5 6 8
Cuautla 4 5 6
Cuernavaca 6 14 36
Emiliano Zapata 7 7 7
Hueyapan 0 0 0
Huitzilac 5 10 23
Jantetelco 6 8 15
Jiutepec 2 2 4
Jojutla 3 4 5
Jonacatepec 2 3 3
Mazatepec 1 1 1
Miacatlán 5 8 12
Ocuituco 2 2 2
Puente de Ixtla 7 11 15
Temixco 4 6 9
Temoac 0 0 0
Tepalcingo 7 8 11
Tepoztlán 7 13 29
Tetecala 0 0 0
Tetela del Volcán 3 3 6
Tlalnepantla 2 4 4
Tlaltizapán de Zapata 1 1 1
Tlaquiltenango 8 9 11
Tlayacapan 6 11 16
Totolapan 2 3 3
Xochitepec 3 3 3
Xoxocotla 0 0 0
Yautepec 5 9 15
Yecapixtla 4 4 4
Zacatepec 0 0 0
Zacualpan de Amilpas 4 4 6

Por otro lado, Agonandra racemosa y Struthanthus interruptus son de amplia distribución en el estado, al registrarse cada una en catorce municipios, mientras que Castilleja tenuiflora, Lamourouxia viscosa, Lennoa madreporoides y Phoradendron quadrangulare, contaron con registros en doce municipios de la entidad. En contraste Arceuthobium globosum, Castilleja moranensis, Cuscuta azteca, C. jalapensis, C. strobilacea, Helosis, cayenensis, Lamourouxia gracilis, Pedicularis mexicana, Pilostyles thurberi y Psittacanthus macrantherus se registraron solo para un municipio. Algunas especies tuvieron un solo ejemplar, como Helosis cayennensis, colectado en 1943 en el municipio de Tlaquiltengo, con información ambigua de su localidad. Cuscuta azteca y C. strobilacea fueron registradas para los municipios de Cuernavaca y Tepoztlán a partir de colectas realizadas en 1910 y 1960, ambas sin reportes recientes. Considerando que las tres especies no fueron colectadas durante el trabajo de campo, es posible que estén localmente extintas.

Nuevos registros de epiparasitismo para Morelos. En la entidad se reportaron cinco nuevos registros de plantas epiparásitas en muérdagos o injertos, es decir, angiospermas parásitas que crecen sobre un huésped parásito. Las asociaciones se presentaron entre géneros de la misma familia o entre géneros de las familias Loranthaceae y/o Santalaceae (Tabla 2). Por ejemplo: Cladocolea loniceroides, Psittacanthus calyculatus y Struthanthus interruptus (Loranthaceae) parasitaron tres especies de Phoradendron; mientras que C. loniceroides fue hospedero parásito de S. interruptus, y Phoradendron carneum parasitó a S. interruptus. También se observaron a P. brachystachyum, P. dipterum, P. falcatum, P. quadrangulare y P. wattii parasitando a P. carneum, P. nudum, P. quadrangulare, P. reichenbachianum y P. wattii.

Tabla 2 Epiparásitas y sus hospederos parásitos en Morelos. Nuevos registros de interacciones previamente no documentadas en la literatura se muestran en negritas. 

Epiparasita Hospedero parásito Referencias
Loranthaceae en Santalaceae
Cladocolea loniceroides (Tiegh.) Kuijt Phoradendron carneum Urb. Este estudio
Psittacanthus calyculatus (DC.) G. Don
Struthanthus interruptus (Kunth) G. Don Phoradendron brachystachyum (DC.) Oliv. Este estudio
Phoradendron carneum Urb.
Phoradendron robinsonii Urb.
Loranthaceae en Loranthaceae
Struthanthus interruptus (Kunth) G. Don Cladocolea loniceroides (Tiegh.) Kuijt Este estudio
Santalaceae en Loranthaceae
Phoradendron carneum Urb. Struthanthus interruptus (Kunth) G. Don Este estudio
Santalaceae en Santalaceae
Phoradendron brachystachyum (DC.) Oliv. Phoradendron carneum Urb. Este estudio
Phoradendron dipterum Eichler Phoradendron carneum Urb. Este estudio
Phoradendron nudum Kuijt Este estudio
Phoradendron quadrangulare (Kunth) Griseb. Kuijt 2003
Phoradendron wattii Krug & Urb. Este estudio
Phoradendron falcatum Eichler Phoradendron reichenbachianum (Seem.) Oliv. Kuijt 2003
Phoradendron quadrangulare (Kunth) Griseb. Phoradendron carneum Urb. Este estudio
Phoradendron wattii Krug & Urb. Phoradendron nudum Kuijt Este estudio

Especies endémicas y preferencia del hospedero. En Morelos se distribuyen 24 especies de plantas parásitas que son endémicas de México y representan 40 % del total de las especies reportadas para Morelos. Los géneros Cladocolea (6) y Castilleja (5) son lo que tienen la mayor riqueza de especies endémicas.

Los hospederos fueron variables dependiendo del tipo parasitismo. Las plantas holoparásitas registradas en Morelos tuvieron como hospederos las de raíces como Inga sp. en Helosis cayenensis, Bursera linanoe y B. bicolor en Bdallophytum andrieuxii, Pectis sp., Tithonia sp. y otros géneros de Asteraceae para Lennoa madreporoides, Quercus sp. en Conopholis alpina y también tallos de Dalea sp. para Pilostyles thurberi. Sin embargo, el género Cuscuta tuvo una amplia variedad de hospederos de las familias Anacardiaceae, Asteraceae, Convolvulaceae, Fabaceae, Malvaceae y Opiliaceae.

En lo que respecta a las especies de las familias Loranthaceae y Santalaceae, parasitaron tallos de especies de los géneros: Acacia, Agonadra, Alnus, Bocconia, Bursera, Casimiroa, Casuarina, Ficus, Citrus, Heliocarpus, Ipomoea, Jacaranda, Leucaena, Lysiloma, Malpighia, Mimosa, Pinus, Pithecellobium, Phoradendron, Pinus, Prosopis, Prunus, Pseudosmodingium, Psidium, Quercus, Randia, Salix, Sambucus, Vitis y Zizyphus. Los huéspedes de las hemiparásitas facultativas no fueron registrados durante el trabajo y tampoco se reportaron en las etiquetas de los especímenes de herbario, la dificultad de documentar los hospederos en este grupo de plantas radica en que las conexiones haustoriales entre raíces, frecuentemente son frágiles y se rompen fácilmente (Simpson 1989), tal es el caso de Castilleja (Granados-Molina et al. 1995).

Índice de diversidad taxonómica. De los trabajos taxonómicos y florísticos en las regiones o entidades del país se estimó que Morelos ocupa el sexto lugar por unidad de área con un índice de diversidad taxonómica (IDT de 7.05 especies (ha), mientras que otras entidades como Oaxaca (9.95), Puebla (9.47) y Veracruz (8.4) registran más especies (Tabla 3).

Tabla 3 Diversidad de plantas parásitas reportadas para algunas regiones y entidades del país (IDT=Índice de diversidad taxonómica). 

Área de estudio Referencias bibliográficas Superficie
(km2)
Familias Géneros Especies IB
Bajío y Regiones adyacentes Calderón de Rzedowski (1995, 1996, 1998), Villarreal & Carranza (1999), Carranza González (2002), Carranza (2008), Rzedowski & Calderón de Rzedowski (2011), Hernández-Ledesma (2018), Martínez-Ambriz (2020) 50,000 11 15 61 5.63
Valle de Tehuacán-Cuicatlán Alvarado-Cárdenas (2007a, b, 2008, 2010), Medina-Lemos (2007, 2020a, b, c); Martínez-Ambriz (2017) 10,000 9 18 63 6.84
Colima Cházaro Basáñez et al. (2002), Cházaro-B. et al. (2012) 5,191 2 4 21 2.45
Guerrero Fonseca (2002), Medina-Lemos (2009), Yatskievych & Contreras Jiménez (2009), Cruz Durán et al. (2014), Alvarado-Cárdenas & Vigosa-Mercado (2015, 2016) 63,596 7 11 40 3.61
Jalisco Cházaro et al. (2002) Cházaro-B. et al. (2012) Vargas et al. (2017) 80,386 8 21 89 7.88
México Garduño Solórzano et al. (2009) 22,351 6 10 23 2.29
Michoacán Carranza González (2005) 59,864 9 20 80 7.27
Morelos Este estudio 4,941 11 22 60 7.05
Oaxaca García-Mendoza & Meave (2011) 93,952 9 19 114 9.95
Puebla Rodríguez-Acosta et al. (2014) 34,306 10 23 99 9.47
Veracruz Cházaro & Oliva (1987a, b, 1988a, b, c), Cházaro Basáñez & Oliva Rivera (1991), Acevedo Rosas & Martínez y Pérez (1995), Martínez y Pérez & Acevedo Rosas (1995), Sánchez-Sánchez (1996), Villarreal & Carranza (2002), Cházaro Basáñez et al. (2005), Oliva Rivera et al. (2011), Lorea Hernández et al. (2011), Castillo-Campos et al. (2018) 71, 694 10 25 94 8.40

Discusión

Las angiospermas parásitas representan el 1.69 % de las 3,491 plantas vasculares nativas en la entidad (Bonilla-Barbosa & Villaseñor 2003) y el 0.25 % de las especies registradas para México (Villaseñor 2016). En este estudio la familia Orobanchaceae tuvo la mayor riqueza con 17 especies. En la entidad se registran 24 (1.93 %) especies endémicas de México (Villaseñor 2016), destacando Lamourouxia gracilis y Phoradendron decipiens por su distribución conocida a Morelos, Guerrero y Michoacán, y en particular, P. decipiens se considera rara y vulnerable a extinción (Rzedowski & Calderón de Rzedowski 2011).

Estudios similares a este estudio son el de Cházaro Basáñez et al. (2002), el cual reporta 8 familias, 12 géneros y 45 especies para el estado de Jalisco; una familia, cuatro géneros y 21 especies para el estado de Colima. En otras entidades como Veracruz se registran siete familias, once géneros y 42 especies (Cházaro & Oliva 1987a, b, 1988a, b, c, Cházaro Basáñez & Oliva Rivera 1991, Cházaro Basáñez et al. 2005, Oliva Rivera et al. 2011, Castillo-Campos et al. 2018).

Por otra parte, el epiparasitismo en México es raramente documentado. En Phoradendron se registran 34 especies epiparásitas (Wilson & Calvin 2017) y con una amplia gama de combinaciones de huéspedes de las familias Loranthaceae y Santalaceae. También en las Loranthaceae existen géneros epiparásitos y sus huéspedes por lo general son de la misma familia (Wilson & Calvin 2017).

Entre las epiparásitas, los muérdagos como Phoradendron dipterum y P. falcatum son reportadas como epiparásitas obligadas, es decir crecen únicamente sobre otras especies de Phoradendron (Kuijt 1975, 2003), lo cual también se observó en este estudio. Phoradendron carneum es una especie hospedera preferida por Cladocolea loniceroides, Psittacanthus calyculatus, P. brachystachyum, P. dipterum, P. quadrangulare y Struthanthus interruptus (Tabla 1). Huerta & Cházaro (1997, 1998) reportaron a Phoradendron falcatum parasitando dos especies de Phoradendron y también a Cladocolea microphylla. Las combinaciones de hiperparasitismo aquí reportadas son de Loranthaceae en Loranthaceae, Loranthaceae en Santalacee, Santalaceae en Loranthaceae y Santalaceae en Santalaceae tal y como lo mencionan Wilson & Calvin (2017). Dado que la mayoría de estos muérdagos se localizan en el dosel, con frecuencia no se colectan y por ello el epiparasitismo es poco reportado. Por lo anterior, son relevantes estos registros en muérdagos de Morelos.

El estado de Morelos se puede considerar una entidad con alta diversidad de plantas parásitas en relación con su superficie, de acuerdo con las 60 especies registradas en el presente estudio. En entidades como Guerrero se estimaron aproximadamente 40 especies de las familias Balanophoraceae, Cytinaceae, Krameriaceae, Lennoaceae y Olacaceae (Fonseca 2002, Medina-Lemos 2009, Cruz Durán et al. 2014, Alvarado-Cárdenas & Vigosa-Mercado 2015, 2016), por lo que al incluir a las familias Loranthaceae, Orobanchaceae y Santalaceae se incrementará substancialmente su riqueza. Por otra parte, Jalisco (Vargas Ponce et al. 2017), Michoacán (Carranza González 2005), Puebla (Rodríguez-Acosta et al. 2014), Oaxaca y Veracruz (Cházaro & Oliva 1987a, b, 1988a, b, c, Cházaro Basáñez & Oliva Rivera 1991, Acevedo Rosas & Martínez y Pérez 1995, Martínez y Pérez & Acevedo Rosas 1995, Sánchez-Sánchez 1996, Villarreal & Carranza 2002, Cházaro Basáñez et al. 2005, Lorea Hernández et al. 2011, Oliva Rivera et al. 2011, Castillo-Campos et al. 2018) tienen listados florísticos parciales, así como diferentes regiones del país, ya que incluyen familias y algunos géneros de plantas parásitas (Tabla 3). En Morelos se registraron la mitad de las especies parásitas que se han reportado en Puebla o Oaxaca y se encuentra por arriba de Colima (Cházaro Basáñez et al. 2002, Cházaro B. et al. 2012) o de las regiones del Valle de Tehuacán (Alvarado-Cárdenas 2007a, b, 2008, 2010, Medina-Lemos 2007, Rzedowski & Calderón de Rzedowski 2011, Martínez-Ambriz 2017, Medina-Lemos 2020a, b, c) y del Bajío y regiones adyacentes (Calderón de Rzedowski 1995, 1996, 1998, Villarreal & Carranza 1999, Carranza González 2000, 2002, Carranza 2008, Hernández-Ledesma 2018, Martínez-Ambriz 2020).

Las angiospermas parásitas y epiparásitas son comunes en ecosistemas naturales y pueden afectar a una amplia variedad de hospederos, disminuyendo así su desempeño o bien ocasionándole la muerte. Aunque las plantas parásitas pueden causar deterioro en la dinámica y la estructura de las comunidades vegetales, poco se conoce la importancia que tienen como recursos para polinizadores y herbívoros en las comunidades vegetales (Press & Phoenix 2005). En particular, los muérdagos ofrecen recursos aprovechados por muchas especies de animales como aves, abejas, orugas, murciélagos y marsupiales, que se alimentan de sus hojas, polen, néctar y frutos (Amico et al. 2017, Fadini et al. 2018, Ornelas 2019). Además, algunas especies de Cladocolea y Phoradendron son utilizadas en México en la medicina tradicional (Waizel Bucay et al. 1994), por lo que con el manejo apropiado de árboles parasitados y otras plantas parásitas, se puede obtener una fuente de moléculas orgánicas activas (López-Martínez et al. 2012), por ejemplo, compuestos con potencial farmacológico como de los géneros Cladocolea (Serrano-Maldonado et al. 2011), Krameria (Ramírez-Cisneros et al.2012), Phoradendron (Ríos et al. 2012) o Castilleja (Sánchez et al. 2013).

En este estudio se destacó la mayor diversidad de plantas parásitas en las áreas naturales protegidas Corredor Biológico Chichinautzin y Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla; esto sugiere que ambas zonas han sido sujetas a muestreos constantes debido a monitoreo e investigación, por lo que muestreos dirigidos a municipios con menor riqueza podrían incrementar localmente los registros de especies de plantas parásitas. El sesgo de muestreo se ha evidenciado en otros estados como Oaxaca, Tamaulipas y Yucatán (Espejo-Serna et al. 2007, Pérez-Sarabia & Duno de Stefano 2015, Venegas-Barrera et al. 2015), y Morelos no es la excepción. Cuernavaca y Tepoztlán son los municipios mejor muestreados y los resultados obtenidos en este estudio son similares a lo reportado por Sánchez-Ken & Cerros-Tlatilpa (2016). En ambos municipios se registran localidades de colectas históricas (Burns 1936), y también forman parte del Corredor Biológico Chichinautzin.

Finalmente, a las plantas parásitas se les asociado con factores de perturbación, particularmente la presencia de muérdagos se percibe negativamente desde el punto de vista del manejo forestal, aunque desde el punto de vista ecosistémico aportan beneficios, como el aumento de la diversidad y abundancia de especies animales, aceleran el flujo de nutrientes al suelo y facilitan la competencia de otras especies arbóreas no hospederas (Griebel et al. 2017, González-Ramírez & Cano-Santana 2019, Queijeiro-Bolaños & Cano-Santana 2019), debido a esto se les ha considerado como ingenieros del ecosistema (Press & Phoenix 2005), por lo tanto, su manejo en Áreas Naturales Protegidas y de aprovechamiento forestal, debe considerar la remoción controlada para evitar la pérdida de la biodiversidad e interacciones asociadas a estas plantas.

Material Suplementario

El material suplementario de este artículo se puede consultar aquí: https://doi.org/10.17129/botsci.2964.

Material suplementario.

Agradecimientos

Agradecemos a los curadores de los herbarios las facilidades para la revisión de los ejemplares en ENCB, FCME, HUAP, HUMO, IEB, MEXU, RSA, UAMIZ y XAL. A Esmeralda Urzúa por la elaboración de la Figura 1. También a Norma Rueda Ocampo, Mónica Miguel-Vázquez, Edith González Rocha, Rodrigo Hernández-Cárdenas, Jimena Hernández-Barón, Juan Carlos Juárez Delgado y a Feliciano García Lara, por su ayuda en el trabajo de campo. Se agradecen los valiosos comentarios de los revisores anónimos que ayudaron a mejorar la calidad de este trabajo.

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Recibido: 11 de Junio de 2021; Aprobado: 24 de Noviembre de 2021; Publicado: 13 de Abril de 2022

*Autor de correspondencia: luis.galvan@uaem.mx

Editor de sección: Hilda Flores Olvera

Contribución de los autores: LGGG, contribuyó con el trabajo de campo, examinó e identificó material colectado y depositado en colecciones nacionales, realizó el listado de especies y revisó el manuscrito; RCT, contribuyó con el trabajo de campo, revisó las colecciones digitales, escribió el borrador, aportó material fotográfico y elaboró las láminas; AFM, JMCM, AFC, contribuyeron con el trabajo de campo y revisión del manuscrito.

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