Material y métodos

Área de estudio. Se encuentra al Noreste del poblado de San Miguel Tolimán (municipio de Tolimán, estado de Querétaro, México) (20° 53’ 09´´ a 20° 52’ 52’’ N y 99° 56’ 38’’ a 99° 57’ 00’’ W y 1640 m snm.) (Figura 1). Forma parte de la región terrestre prioritaria Sierra Gorda - Río Moctezuma, la cual contiene diversos tipos de vegetación con gran número de endemismos (^{Arriaga et al. 2000}). Pertenece a la provincia fisiográfica Mesa del centro subprovincia Sierras y Llanuras del norte de Guanajuato (^{Rzedowski et al. 2012}) y a la provincia florística Zona Árida Queretano-Hidalguense (^{Rzedowski 2006}). El sustrato es calizo intercalado con afloramientos de lutitas (^{Bayona 2016}). La topografía es accidentada con cerros, lomeríos y cañones (^{Zamudio et al. 1992}). El área pertenece a la región Pánuco, cuenca hidrológica Río Moctezuma y subcuenca Río Extoraz (^{INEGI 2001}). El clima es seco y semicálido, el mes más cálido es mayo con temperaturas máximas entre 22.5 y 30 °C y el mes más frío es febrero con temperaturas de entre 4.5 y 14 °C. La precipitación anual oscila entre 380 y 470 mm (^{INEGI 2001}) y la vegetación dominante es MX micrófilo (^{Zamudio et al. 1992}).

Sources: Esri, USGS, NOAA.

Sources: Esri, Germin, USGS, NPS.

Figura 1 Localización de San Miguel Tolimán, Municipio de Tolimán, Estado de Querétaro, México. 

Trabajo de campo. De noviembre de 2017 a septiembre de 2018, se realizaron colectas bimensuales de plantas en floración. Para ello se siguieron rutas preestablecidas abarcando 25 ha por cada comunidad. La recolección y herborización de ejemplares se realizó siguiendo a ^{Lot & Chiang (1986)}. Las especies enlistadas en la Norma Oficial Mexicana (^{SEMARNAT 2010}) en alguna categoría de riesgo solo fueron fotografiadas.

Con base en la literatura (^{Rzedowski 2006}, ^{Zamudio et al. 1992}) se consideraron dos comunidades vegetales: el MX y el BG que se encuentra a lo largo del río Tolimán, colindando con el MX. Para la caracterización de los tipos de vegetación se siguió a ^{Rzedowski (2006)}.

Trabajo de gabinete. La identificación se realizó siguiendo claves especializadas. Los ejemplares fueron cotejados con ejemplares del Herbario Metropolitano Ramón Riba y Nava Esparza de la Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa. Se siguió la clasificación de Angiosperm Phylogeny Group IV (^{APG 2016}). Los nombres científicos se citan de acuerdo con el Índice Internacional de Nombres de Plantas (www.ipni.org) y la base de datos del Missouri Botanical Garden (www.tropicos.org). Los ejemplares fueron depositados en el herbario UAMIZ.

Para cada especie se especifica la forma biológica, el origen, si se trata de endemismo y el estado de conservación. Para la determinación de las formas biológicas de las especies se siguió la propuesta de ^{Frías-Castro et al. (2013)} y ^{Ávila-González et al. (2019)}, considerando los siguientes atributos:1) hábito (árbol, arbusto, bejuco o liana y hierba). Exceptuando a las cactáceas (Tribu Cacteae), donde en lugar del hábito se señalan las formas de crecimiento propuestas por ^{Vázquez-Sánchez et al. (2012)}; 2) hábitat (epífito, rupícola, acuático y terrestre); 3) tipo de nutrición (autótrofa, hemiparásita, holoparásita y saprófita) y 4) ciclo de vida (anual o perenne) (^{Font-Quer 1953}, ^{Moreno 1984}, ^{Harris & Harris 1994}).

El origen de las especies (nativo o exótico) se determinó siguiendo la propuesta de ^{CONABIO (2021)}, donde se considera: a) especie nativa, si México es o forma parte de su área de distribución natural u original de acuerdo con su potencial de dispersión natural y b) especie exótica, si México no forma parte de su área de distribución natural u original. Se consideraron especies endémicas a aquellas que solo se distribuyen dentro del territorio de México y la categoría de riesgo de cada especie se basa en la lista de la NOM-059-SEMARNAT 2010 (^{SEMARNAT 2010}) y en la Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (www.iucnredlist.org).

Para comparar la similitud entre el MX y el BG se utilizó el Índice de Sørensen (IS), el cual considera la riqueza específica de cada comunidad y el número de especies que se comparten entre las comunidades consideradas (^{Zar 2014}). Las comparaciones entre el porcentaje de especies por comunidad considerando los siguientes atributos (formas biológicas, origen, endemismos y estatus de riesgo) se analizaron con pruebas de Ji cuadrada (χ²) (Zar 2014).

Resultado

Riqueza de Angiospermas. En total se registraron 47 familias, 118 géneros y 131 especies (Apéndice 1), aunque 7 morfoespecies fueron determinadas solo hasta género. Las familias más diversas fueron Asteraceae con 19 especies (14.5 %), Cactaceae con 12 (9.16 %) y Poaceae con 10 (7.63 %). Estas familias concentran 31.29 % de la diversidad total del área. El resto de las familias agrupan 90 especies. A nivel de géneros, la familia Asteraceae fue la más diversa con 17 (14.41 %), seguida por Cactaceae con 12 (10.17 %) y Poaceae con 10 (8.47 %) (Tabla 1). Las 44 familias restantes contienen 79 géneros, que representan el 66.95 %. Los géneros más diversos fueron Solanum y Lantana (con tres especies cada uno). A pesar de la colindancia del MX con el BG, estos ecosistemas solo comparten dos especies: Sphaeralcea angustifolia y Prosopis laevigata. El índice de similitud específico de Sørensen, IS = 0.03, indica muy baja similitud florística entre estas comunidades.

Vegetación. Para la zona de estudio se reconocen dos tipos de vegetación: matorral xerófilo (MX) y bosque de galería perturbado (BGP) debido a que ha sido alterado y los árboles característicos de gran tamaño pertenecientes a los géneros Taxodium, Platanus o Populus no se encuentran.

En el MX se encontraron 24 familias, 53 géneros y 54 especies. Las familias con mayor número de géneros y especies fueron Cactaceae con 12 géneros y 12 especies (22.64 y 22.22 % respectivamente); Asteraceae con cinco géneros y cinco especies (9.43 y 9.26 % respectivamente) y Fabaceae y Poaceae (cuatro géneros y cuatro especies cada uno) (7.55 y 7.41 %) (Apéndice 1). Las 20 familias restantes en conjunto contienen 28 géneros y 29 especies, que representan el 52.83 y 53.70 % respectivamente. Todos los géneros presentes en el MX contienen una sola especie, exceptuando el género Lantana con dos especies: L. camara y L. canescens.

En el MX se extrae leña y algunas especies vegetales que poseen uso tradicional y el pastoreo por cabras es muy reducido. Se desarrolla en la zona en un intervalo altitudinal de 1,600 a 1,700 m snm y se localiza en regiones planas o con poca pendiente. Este tipo de matorral se caracteriza por ser un matorral micrófilo, donde los elementos dominantes son arbustos que no superan los 3 m de altura y muchos de ellos pierden sus hojas durante el periodo seco del año. Las especies de árboles dominantes son: Acacia farnesiana y Prosopis laeviagata. Los arbustos más abundantes son: Fouquieria splendens, Karwinskia humboldtiana, Lippia graveolens y Parthenium incanum. En el estrato herbáceo son notables: Acalypha monostachya, Euphorbia cumbrae, Picradeniopsis absinthifolia y Tiquilia mexicana. También se encuentran en abundancia especies de cactáceas como: Coryphantha radians, Echinocereus cinerascens, Echinocactus platyacanthus, Ferocactus histrix y Mammillaria parkinsonii.

En el BGP se registraron 40 familias, 74 géneros y 79 especies. Las familias con mayor número especies y géneros fueron, Asteraceae con 14 géneros y 14 especies (18.92 y 17.72 % respectivamente); Malvaceae y Poaceae con 6 géneros y 6 especies (8.11 y 7.59 %) y Euphorbiaceae con cuatro géneros y cinco especies (5.41 y 6.33 %) (Apéndice 1). Las 36 familias restantes contienen en conjunto 44 géneros y 48 especies, que representan el 59.46 y 60.76 % respectivamente. Los géneros más diversos en el BGP fueron Croton, Argemone, Clematis, Buddleja y Solanum con dos especies cada uno.

El BGP ha sido alterado y los árboles característicos de gran tamaño pertenecientes a los géneros Taxodium, Platanus o Populus no se encuentran. En esta comunidad, se han establecido pequeñas parcelas de cultivo de plantas comestibles como: frijol (Phaseolus vulgaris), calabaza (Cucurbita pepo), chile (Capsicum sp.), camote (Ipomoea sp.) y tomate (Physalis philadelphica), además de árboles frutales como nísperos (Eriobotrya japonica), nogales (Carya illinoinensis) y limón real (Citrus maxima), entre otros. El BGP se desarrolla en la zona a los 1,600 m snm y se localiza en regiones planas al lado del río Tolimán formando comunidades cuyos individuos miden hasta 25 m de alto. Las especies de árboles dominantes son especies de árboles cultivados por el hombre como: Carya illinoinensis y Citrus máxima. Los árboles Prosopis laevigata y Salix sp. también son abundantes en este sitio, aunque debido a la perturbación su abundancia ha disminuido. Algunos de los arbustos característicos son: Baccharis salicifolia, Buddleja parviflora, Cnidoscolus multilobus, Croton ciliatoglandulifer, Montanoa tomentosa y Trixis inula. En el estrato herbáceo son notables: Acmella oppositifolia, Argemone mexicana, A. ochroleuca, Heliopsis annua, Justicia candicans, Parthenium hysterophorus, Ricinus communis, Solanum verrucosum, Sphaeralcea angustifolia y Verbesina serrata.

Formas biológicas. El hábito dominante al considerar el total de especies fue el de hierbas con 80 especies (61.06 %), seguida por arbustos 32 (24.42 %), árboles con nueve (6.87 %) y bejucos o lianas con tres (2.29 %). En lo que se refiere a cactáceas de la tribu Cacteae: tres especies son cilíndricas (2.29 %); dos globosas (1.53 %) y solo encontramos una especie columnar (0.76 %) y una globosa deprimida (0.76 %). Por el hábitat que ocupan, 129 especies (98.5 %) son terrestres, una es acuática (0.8 %) y una es epífita (0.8 %). Por el tipo de nutrición 130 especies son autótrofas (99.24 %) y solo una (Castilleja tenuiflora) es hemiparásita. En lo que respecta al ciclo de vida, 92 especies (70.32 %) son perennes y 39 (29.77 %) son anuales (Apéndice 1).

En el MX, 22 especies (40.74 %) son hierbas; 19 arbustos (35.19 %); cinco árboles (9.26 %); tres cactáceas cilíndricas (5.56 %); dos globosas (3.7 %); una columnar, una globosa deprimida y un bejuco (1.85 % para cada una). Por su hábitat las 54 especies del MX son terrestres y por su tipo de nutrición todas son autótrofas. Por su ciclo de vida, 42 son perennes (77.78 %) y 12 son anuales (22.22 %) (Apéndice 1). En el BG 59 especies son hierbas (74.68 %); 13 arbustos (16.45 %); cinco árboles (6.32 %) y dos bejucos (2, 53%). Por su hábitat, 77 especies son terrestres (97.47 %) de las cuales cuatro presentan afinidad por lugares húmedos (Acmella oppositifolia, Baccharis salicifolia, Commelina leiocarpa y Melampodium perfoliatum); una especie es acuática y una es epífita (2.53 % respectivamente). Por su tipo de nutrición: 78 especies son autótrofas (98.73 %) y solo una es hemiparásita. Por su ciclo de vida, 51 son perennes (64.56 %) y 28 anuales (35.44 %) (Apéndice 1). Se encontraron diferencias significativas en el porcentaje de especies herbáceas (χ² = 13.12, P < 0.001) y arbustivas (χ² = 5.24, P < 0.025) presentes en estas comunidades.

Origen. Tomando en cuenta las 124 especies determinadas, encontramos que 112 son nativas de México (90.32 %) y 12 exóticas (9.6 %). En el MX, 51 son nativas (100 %). En el BG, 63 especies son nativas (84 %) y 12 son exóticas (16 %). Siendo significativa la diferencias entre el porcentaje de especies nativas entre ambas comunidades (χ² = 5.54, P < 0.05).

Endemismo. Tomando en cuenta las 124 especies determinadas, 27 son endémicas de México (21.77 %): 19 se encuentran en el MX (35.18 %) y 10 de ellas el 52.63 % son cactáceas, mientras que en el BGP solo ocho especies (10.66 %) son endémicas. Las diferencias encontradas en el porcentaje de especies endémicas por comunidad son significativas (χ² = 12.74, P < 0.001).

Categorías de riesgo. De las 124 especies determinadas: 24 (19.35 %) se encuentran en alguna categoría de riesgo en la NOM-059-SEMARNAT-2010 (^{SEMARNAT 2010}) o en la Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (www.iucnredlist.org) (Tabla 2). Solo Ariocarpus kotschoubeyanus, Echinocactus platyacanthus, Ferocactus histrix y Mammillaria parkinsonii se encuentran en ambos listados. Cinco especies aparecen en la NOM-059-SEMARNAT-2010: una se encuentra En peligro de extinción (P), una Amenazada (A) y tres sujetas a Protección especial (Pr). De las 23 especies enlistadas por la IUCN (www.iucnredlist.org): una se encuentra En peligro (EN) (Mammillaria parkinsonii), tres están como Casi amenazadas (NT) y 19 en Preocupación menor (LC).

Para el MX encontramos cuatro cactáceas en la NOM-059-SEMARNAT-2010: E. platyacanthus (en peligro de extinción; P) y A. kotschoubeyanus, F. histrix y M. parkinsonii (Sujetas a protección especial: Pr). En la Lista Roja de la IUCN, se encuentran 16 especies (32 %): una En peligro (EN) (M. parkinsonii), tres Casi amenazadas (NT) (A. kotschoubeyanus (Figura 1A), E. platyacanthus (Figura 1C) y F. histrix) y 12 en Preocupación menor (LC). Todas las especies incluidas en la Lista Roja de la IUCN son nativas del país y de estas 11 son endémicas de México. El 75 % (12 especies) pertenecen a la familia Cactaceae (Figura 2A, B y C); 13 % (dos especies) a la familia Fabaceae; 6 % (una especie) a Euphorbiaceae y 6 % (una especie) a Rhamnaceae. En el BG solo Zinnia elegans se encuentra en la NOM-059-SEMARNAT-2010 y está catalogada como Amenazada (A). El 10.66 % de las especies (ocho) se encuentran en la Lista Roja de la IUCN en la categoría Preocupación menor (LC) (Apéndice 1). Todas las especies catalogadas en alguna categoría de riesgo son nativas de México y una de ellas es endémica del país (Solanum verrucosum). El porcentaje de especies en alguna categoría de riesgo es mayor en el MX que en el BG (χ² = 7.31 P < 0.01).

Figura 2 Algunas especies de cactáceas en riesgo de acuerdo con la Norma Oficial Mexicana (^{SEMARNAT 2010}) y la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (www.iucnredlist.org). A) Ariocarpus kotschoubeyanus, B) Neolloydia conoidea y C) Echinocactus platyacanthus 

Discusión

La superficie cubierta en el presente estudio en San Miguel Tolimán es pequeña (50 ha en total, 25 ha de MX y 25 ha de BGP) y representa el 0.001 % del área cubierta en el proyecto Flora del Bajío y de Regiones Adyacentes (^{Hernández & Rzedowski 2020}), pero contiene el 2.32 % de las especies ahí registradas. Con respecto al estado de Querétaro, el área estudiada representa el 0.004 % de la superficie estatal y contiene entre el 5.1 % (^{Argüelles et al. 1991}) y el 2.96 % (^{Villaseñor 2016}) de la diversidad de plantas vasculares del estado. ^{Argüelles et al. (1991)} reportan para el municipio de Tolimán, 500 plantas vasculares y en nuestro estudio, que cubre tan solo el 0.068 % del mismo, se registraron el 26.2 % de estas especies. Por lo que la diversidad encontrada en la localidad estudiada contiene una diversidad relativamente alta en comparación con la diversidad de la región considerando zonas más extensas. Esto se confirma también, al comparar la diversidad de especies por comunidad, ya que en el MX de Tolimán encontramos una diversidad de especies que equivale al 36 % de las especies más importantes mencionadas por ^{Zamudio et al. (1992)} para el MX a nivel estatal. La diversidad encontrada en el BGP (79) también es similar a la reportada por ^{Zamudio et al. (1992)} (80 especies), aunque inferior a la señalada por ^{Martínez & García-Mendoza (2001)} para la vegetación acuática o subacuática del estado de Querétaro (118 especies). De acuerdo con el número de especies por comunidad encontramos que el MX es menos diverso que el BGP (54 vs. 79 especies) y que solo dos especies se encuentran en ambas comunidades, por lo que su similitud es muy baja (IS = 0.03).

Tomando en cuenta las dos comunidades estudiadas, las familias: Asteraceae (14.5 %), Cactaceae (9.16 %) Poaceae (7.63 %), Euphorbiaceae (6.11 %), Malvaceae (5.34 %) y Fabaceae (4.5 %) son las que contienen el mayor número de especies; esto coincide con lo reportado para México (^{Villaseñor 2016}) y para otras regiones del estado de Querétaro (^{García-Rubio 2015}, ^{Cabrera-Luna et al. 2015}).

Las hierbas y los arbustos fueron las formas biológicas con mayor diversidad de especies en el MX, esto concuerda con lo citado en otros trabajos florísticos de México y del estado de Querétaro (^{Frías-Castro et al. 2013}, ^{Cabrera-Luna et al. 2015}, ^{Ávila-González et al. 2019}, ^{Zamudio et al. 1992}). En el BGP las herbáceas representan el mayor número de especies (74.68 %), lo que es similar a lo registrado por ^{Martínez & García-Mendoza (2001)}. La baja diversidad de especies arbóreas en el BGP puede estar relacionada con el disturbio y el establecimiento de parcelas agrícolas, ya que no se encuentran las especies señaladas para la zona. También está relacionado con el hecho de que es un río de caudal temporal y que la temperatura del área es muy elevada, por lo que no existen las condiciones ecológicas para la presencia de otras especies arbóreas (^{Zamudio et al. 1992}, ^{Martínez & García-Mendoza 2001}). Al comparar el porcentaje de arbustivas y herbáceas por comunidad, encontramos efectivamente, que el porcentaje de especies arbustivas es mayor en el MX que en el BGP (χ² = 5.24, P < 0.025); mientras que el porcentaje especies herbáceas es significativamente mayor en el BGP (χ² = 13.12, P < 0.001).

En el MX hay un mayor porcentaje de especies nativas que en el BGP (χ² = 4.11, P < 0.05) probablemente, porque en el bosque de galería se lleva a cabo agricultura y pastoreo lo que ha afectado a la vegetación nativa y ha favorecido la introducción de especies exóticas. Aunque el número de especies exóticas en el BGP es pequeño (9.92 %), merecen atención especial, sobre todo aquellas especies que tienen potencial de ser invasivas como es el caso de las herbáceas Leonotis nepetifolia y Rhynchelytrum repens (^{Villaseñor & Espinoza-García 2004}, ^{Cabrera-Luna & Gómez-Sánchez 2005}).

El 20.61 % de las especies registradas en San Miguel Tolimán son endémicas de México, encontrándose el mayor porcentaje de éstas en el MX en comparación con el BGP (χ² = 9.80, P < 0.0025). Esto se debe en gran parte a la presencia de cactáceas, ya que el 70 % de ellas son endémicas de México y coincide con el alto grado de endemismo señalado para la familia (^{Guzmán et al. 2003}, ^{Villaseñor 2016}). En el BGP encontramos que el 10.66 % de las especies registradas son endémicas, lo que es inferior al 13 % reportado por ^{Martínez & García-Mendoza (2001)} para la vegetación acuática y subacuática de Querétaro. Esto se debe probablemente al grado de perturbación en que se encuentra el BGP de San Miguel Tolimán. La conservación de las especies endémicas de esta comunidad puede promoverse con la preservación de camellones de vegetación natural entre las parcelas cultivadas, lo que permitiría la supervivencia de diversas especies nativas, particularmente de las especies arbóreas que caracterizan al BG y que se han visto afectadas por la deforestación y cambio de uso de suelo.

En el MX existe un mayor porcentaje de especies en alguna categoría de riesgo que en el BGP (χ² = 7.31, P < 0.01) y esto se debe en gran parte a la presencia de las Cactáceas, que es una de las familias con mayor riesgo en México (^{Royo-Márquez et al. 2014}). Aquí resulta relevante señalar la presencia de la pequeña cactácea globosa M. parkinsonii, la cual es una de las once especies endémica del estado de Querétaro, que se encuentra en la categoría de protección espacial (Pr), Nom-Oficial Mexicana-059 (^{SEMARNAT 2010}) y en peligro de extinción (EN) (www.iucnredlist.org).

La importancia de la conservación de la localidad estudiada se debe, además de su alta diversidad y especificidad ambiental, a que se encontraron 23 especies en alguna categoría de riesgo; 16 en el MX, donde hay una alta representación de cactáceas y nueve en el BGP dentro de las cuales se encuentra Prosopis laevigata (mezquite) y Parkinsonia aculeata que son en gran parte responsables del microclima de la comunidad ribereña. El BGP en San Miguel Tolimán está poco estudiado y muy amenazado por los asentamientos humanos y apertura de tierra para cultivo, aunque desconocemos su condición o estado de salud sabemos que la situación actual pone en riesgo a las especies nativas y endémicas que ahí habitan. Este estudio constituye un acercamiento al conocimiento de los recursos vegetales de la zona y proporciona bases para el establecimiento de políticas para el uso sustentable y la conservación de la riqueza biológica de las comunidades estudiadas.