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La actual crisis de pérdida de biodiversidad y los problemas derivados del cambio climático hacen necesario conocer la diversidad y abundancia de especies que aún albergan los bosques, así como los factores que determinan su composición y estructura. Los estudios al respecto ayudarán a comprender cómo los ecosistemas están siendo transformados y afectando su funcionamiento (Ramírez-Lozano et al. 2013), para poder diseñar planes para su restauración.
La diversidad de especies y su abundancia han sido los parámetros más utilizados para describir la composición de una comunidad vegetal (Moreno et al. 2011). Otros estudios resaltan el valor de los rasgos funcionales como un componente de la diversidad (Saldaña-Acosta et al. 2008, Poorter 2009, Pohl et al. 2011, Lohbeck et al. 2013, Adler et al. 2014, Susan-Tepetlan et al. 2015, Gould et al. 2016, Montes-Pulido et al. 2017), ya que son caracteres cuantificables que reflejan estrategias adaptativas de las especies y son útiles para entender las interacciones entre éstas y su ambiente (Grime 1974, Pla et al. 2012, Mason & de Bello 2013). Por ejemplo, en sitios sometidos a estrés ambiental, como el bosque seco, las especies que se establecen muestran mayor variación en los rasgos funcionales presentando adaptaciones asociadas con la intensidad lumínica (Saldaña-Acosta et al. 2008, Poorter 2009, Lohbeck et al. 2013, Susan-Tepetlan et al. 2015, Montes-Pulido et al. 2017).
Otro enfoque ha sido comparar qué contribución tienen la diversidad de rasgos funcionales y de especies en la composición, estructura y funcionamiento de una comunidad vegetal (Ricotta & Moretti 2011, de la Riva et al. 2014, Chacón-Labella et al. 2016, Gould et al. 2016). Un estudio en humedales de Sudamérica encontró que la mayor riqueza de especies de una comunidad no siempre está asociada con una alta variación de los rasgos funcionales (Morandeira & Kandus 2017). Comprender esto requiere tomar en cuenta las características del ambiente que influyen en la diversidad de especies y sus rasgos funcionales, como la temperatura, humedad, intensidad lumínica o variables de la vegetación (Poorter 2009, López-Mata et al. 2012, Ruacho-González et al. 2013, Salazar et al. 2015). Hasta el momento, no hay un patrón general entre diversidad de especies y rasgos funcionales asociados al ambiente, ya que algunos sitios con alta diversidad de rasgos funcionales presentan baja asociación con variables ambientales (Morandeira & Kandus 2017). El efecto del ambiente en la diversidad de rasgos funcionales puede ser independiente de su efecto sobre la riqueza de especies, pues mecanismos como la dispersión o competencia interespecífica influyen en la variación de rasgos funcionales (Poorter 2009, López-Mata et al. 2012, Ruacho-González et al. 2013, Salazar et al. 2015, Kraft & Ackerly 2014, Horn et al. 2015, Arellano-Rivas et al. 2016, Cadotte & Tucker 2017).
La familia Orchidaceae, representada por cerca de 740 géneros y casi 28,000 especies (Chase et al. 2015) que se distribuyen en casi todos los ecosistemas terrestres, muchas de ellas son vulnerables a la perturbación de sus hábitats (Soto et al. 2007, Cruz-Fernández et al. 2010). En México, la mayor parte de la diversidad de orquídeas se encuentra en los bosques tropicales, donde crecen principalmente como epífitas (Hágsater et al. 2005, Givnish et al. 2015). Sin embargo, en los bosques del norte del país se encuentra una mayor diversidad de orquídeas terrestres, la cual ha sido menos estudiada, tanto en aspectos florísticos como ecológicos.
Las orquídeas presentan adaptaciones muy variadas para establecerse en su hábitat y reproducirse, por ello son un grupo candidato para analizar su diversidad y rasgos funcionales en conjunto (Dafni et al. 1981, Swarts & Dixon 2009, Juárez et al. 2014). Hasta el momento no se conoce cómo son las asociaciones espaciales entre rasgos funcionales y diversidad de orquídeas terrestres en diferentes tipos de vegetación, como en bosques templados del noreste de México donde este modo de crecimiento está mejor representado en la familia. El presente estudio tuvo como objetivo conocer los patrones de diversidad de especies y de rasgos funciones en orquídeas terrestres en diferentes bosques de la Reserva de la Biosfera El Cielo, Tamaulipas. Para esto se plantearon las siguientes preguntas: 1) ¿Cómo cambia la diversidad de orquídeas terrestres y sus rasgos funcionales entre tipos de vegetación? 2) ¿Los rasgos funcionales son útiles para reconocer grupos entre las orquídeas terrestres? y 3) ¿La diversidad y rasgos funcionales de orquídeas terrestres se asocian con variables ambientales y de estructura de la vegetación?
Materiales y métodos
Sitios de estudio. El estudio se llevó a cabo en la Reserva de la Biosfera El Cielo (RBC) localizada al suroeste del Estado de Tamaulipas, México (22º 55’-23º 25’ N y 99º 05’-99º 26’ W (Figura 1). Se seleccionaron tres sitios, cada uno con vegetación diferente. El primero con bosque de pino-encino (BPE), ubicado en el Ejido Emilio Portes Gil, municipio de Gómez Farías (1,570-1,657 m snm, precipitación anual de 1,247 mm, temperatura media anual de 20.6 °C), con una temporada de sequía de noviembre a abril y una de lluvias de mayo a octubre, la temperatura se incrementa antes de la temporada de lluvias y va disminuyendo con la precipitación. El segundo con bosque mesófilo de montaña (BMM), ubicado en el Ejido Joya de Manantiales, municipio de Gómez Farías (1,239-1,378 m snm, precipitación anual de 1,241 mm, temperatura media anual de 19.6 °C), la temporada de sequía y de lluvias coincide con el BPE, pero la temperatura se mantiene estable a lo largo del año. Por último, bosque tropical subcaducifolio (BTSC), en el Ejido El Tigre, municipio de Ocampo (543-696 m snm, precipitación anual de 943 mm, temperatura media anual de 26.7 °C), aquí las mayores temperaturas se presentan antes de la temporada de lluvias y la precipitación tiene lugar entre agosto y septiembre (Figura 2).
Figura 1 Ubicación de los sitios de estudio en la Reserva de la Biosfera El Cielo (RBC). Bosque de pino-encino (1), bosque mesófilo de montaña (2) y bosque tropical subcaducifolio (3).
Figura 2 Representación gráfica del clima en los sitios de estudio a lo largo de un año (enero-diciembre 2016). La línea continua representa la temperatura, la línea discontinua la precipitación (CONAGUA 2016).
El BPE se compone principalmente de Pinus patula Schltdl. & Cham., P. pseudostrobus Lindl., Quercus polymorpha Schltdl. & Cham. y Q. sartorii Liemb.; aunque en algunos manchones se presentan elementos del BMM, como Liquidambar styraciflua L. y Magnolia tamaulipana A. Vázquez. En el BMM las especies arbóreas características son Carya ovata var. mexicana (Engelm. ex Hemsl.) W.E. Manning, Cercis canadensis L., Clethra pringlei S. Watson, Liquidambar styraciflua, Magnolia tamaulipana, M. dealbata Zucc., Podocarpus reichei J. Buchholz & N.E. Gray, Quercus sartorii, Q. germana Schltdl. & Cham. y Wimmeria concolor Schltdl. & Cham. Por último, el BTSC presenta una mezcla de especies caducifolias y perennifolias, entre ellas Acacia coulteri Benth., Aphananthe monoica (Hemsl.) J.-F. Leroy, Bursera simaruba Sarg., Casimiroa greggii (S. Watson) F. Chiang, Cedrela odorata L., Drypetes lateriflora (Sw.) Krug & Urb., Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb., Guazuma ulmifolia Lam., Piscidia piscipula Sarg. y Robinsonella discolor Rose & Baker f.
Diversidad de orquídeas. En cada sitio se establecieron dos parcelas de muestreo. Durante un año (enero 2016-enero 2017) se realizaron 72 salidas, una visita por mes a cada parcela. En cada parcela se estableció un transecto de 164 m de largo, sobre el cual se ubicaron seis subparcelas circulares de 7 m de radio (153.94 m2), separadas entre sí por 15 m, estableciendo la primera a 5 m del inicio del transecto. Las subparcelas estuvieron dispuestas de manera alterna y a una separación de 1 m de la línea del transecto (Cruz-Fernández et al. 2010, Juárez et al. 2011, Pérez-Harguindeguy et al. 2013). En cada subparcela se registró el número de especies y su abundancia; y se colectó un ejemplar de respaldo para cada taxón, dejando cormos y raíces tuberosas para que los individuos se regeneraran. El material colectado fue herborizado y se depositaron duplicados en las colecciones de los herbarios OAX y AMO, acrónimos de acuerdo a Thiers (2020 actualizado continuamente).
Rasgos funcionales. Para los análisis de rasgos funcionales, de las 39 especies registradas en total, se muestrearon solo las que presentaban individuos con hojas maduras en cada tipo de vegetación (33 especies). Siguiendo a Pérez-Harguindeguy et al. (2013), el tamaño de muestra por especie fue de 25 individuos, cuando este número no pudo alcanzarse se utilizaron todos los individuos disponibles en el sitio, únicamente para 15 especies fue posible contar con el tamaño de muestra propuesto (Apéndice 1). Cada individuo fue marcado para determinar su número de hojas (NHO) y longevidad foliar (LOF) como el número de meses que se observaron hojas verdes en las plantas; de cada individuo se colectó una hoja madura, fresca y sin daños por herbivoría o patógenos, la cual fue digitalizada para calcular su área foliar (AF) mediante el software ImageJ 1.49 (Rasband 2015). A partir de esa imagen se obtuvo el área foliar total (AFT) de cada individuo multiplicando AF por NHO, el área foliar especifica (AFE) como el cociente entre el AF y el peso seco de la hoja; para ello las hojas colectadas de cada individuo se secaron a 70 °C por 72 horas, el peso seco se consideró como el contenido foliar de materia seca (CFMS).
Variables ambientales. Con un termómetro digital equipado con sensores de temperatura y humedad relativa (TER-140, Steren, Ciudad de México), en cada visita a campo (una vez por mes), alrededor de las 12:00 horas y en cada subparcela se registraron variables climáticas durante la temporada seca (noviembre a abril) y de lluvias (mayo a octubre): temperatura ambiental (para la temperatura media anual: TEMP), temperatura máxima (TMAX), temperatura mínima (TMIN), temperatura del suelo (TSUE), humedad relativa (HREL) y humedad relativa máxima (HMAX). La precipitación media anual (PREC) se obtuvo de los registros de las estaciones meteorológicas de CONAGUA (2016) que se encuentran en el mismo rango altitudinal en Gómez Farías y Ocampo, Tamaulipas. La evapotranspiración real anual (ETRA) y evapotranspiración real del mes más húmedo (ETRAH) se calcularon a partir de los valores de temperatura y precipitación de acuerdo con López-Mata et al. (2012). Además, en cada subparcela se registró algunas variables de la estructura de la vegetación: densidad del dosel (DD, en temporada seca y de lluvias) medida con un densitómetro convexo (Forestry Suppliers, Inc., Jackson, Misisipi, E.U.A.), diámetro a la altura del pecho (DAP) para árboles > 2 cm de diámetro y densidad arbórea (DARB, el número de individuos arbóreos entre el tamaño de la subparcela).
Análisis estadísticos. Para cada tipo de vegetación se estimó la representatividad del esfuerzo de muestreo mediante curvas de acumulación de especies, se empleó el modelo de Clench disponible en EstimateS 9.1.0 (Colwell 2013). Igualmente, por tipo de vegetación se estimó la diversidad verdadera empleando el orden q1 (Moreno et al. 2011) y se calculó el recambio de especies mediante el índice de Morisita-Horn (Moreno 2001). Estos análisis se realizaron con el paquete Vegetarian (Charney & Record 2009) de RStudio (RStudio Team 2018).
En cada tipo de vegetación se evaluó la diversidad de rasgos funcionales mediante la entropía cuadrática de Rao (FDQ), que decrece cuando la diversidad de especies incrementa; la distancia promedio funcional entre pares (DPFP), que indica el grado de diferenciación entre rasgos funcionales en una comunidad, su valor aumenta cuando la diversidad de rasgos funcionales incrementa; así como la distancia funcional más cercana (DPFC), que indica la similitud de rasgos funcionales entre especies, decrece si la diversidad de rasgos es menor a la diversidad de especies presentes (Grime 1998, Botta-Dukát 2005, Ricotta & Moretti 2011, Swenson 2014, Arellano-Rivas et al. 2016, de Bello et al. 2016). Estos índices se calcularon con los paquetes Picante y Hmisc (Kembel et al. 2014, Swenson 2014, Harrell 2016) de RStudio (RStudio Team 2018). Se aplicaron pruebas de Levene, ANOVA y post hoc Tukey (Ruxton & Beauchamp 2008), disponibles en STATISTICA 8.0 (StatSoft 2007) para conocer si hubo diferencias en los valores promedio de los rasgos funcionales de cada bosque, usando como variable categórica el tipo de vegetación.
Las diferencias interespecíficas de los rasgos funcionales se evaluaron mediante un análisis de conglomerados usando el algoritmo UPGMA. Una vez conocido el número de grupos y su composición, se aplicó un análisis de K medias para confirmar el conjunto de especies de cada grupo; con ello las especies se clasifican desde centroides conocidos de acuerdo con el número óptimo de grupos obtenidos previamente. Las diferencias entre grupos funcionales se evaluaron a través pruebas de Levene, ANOVA y post hoc (Scheffé 1952) para conocer si hubo diferencias entre grupos, usando como variable categórica el número de grupo (1-3).
Las relaciones entre diversidad de orquídeas terrestres y rasgos funcionales con las variables ambientales por cada tipo de vegetación se evaluaron con una prueba de Pearson y un análisis de componentes principales (ACP), disponibles en STATISTICA 8.0 (StatSoft 2007), como variables de respuesta se empleó la diversidad de especies (S), la abundancia de individuos (n), la diversidad verdadera (q1) y cada rasgo funcional evaluado (AF, AFT, AFE, CFMS, NHO, LOF); como variables explicativas se emplearon los valores promedio de las variables climáticas de la temporada seca y de lluvias, así como las variables de estructura de la vegetación.
Resultados
Diversidad de orquídeas. De acuerdo con el modelo de Clench, el BMM registró 81.7 % de la riqueza esperada, seguido por BTSC (77.7 %) y BPE (65.3 %). En total se registraron 2,807 individuos pertenecientes a 39 especies de orquídeas terrestres y 20 géneros. Tres de las especies registradas no pudieron ser determinadas a nivel específico porque sus individuos no presentaron estructuras reproductivas, pero se consideraron como taxones diferentes por no ser morfológicamente similares con las que si fueron determinadas. La mayor riqueza se registró en BPE y BMM, con 20 especies cada uno, seguido por el BTSC (12 especies). La abundancia fue mayor en BMM (1,389 individuos) seguido por BPE y BTSC (982 y 436 individuos, respectivamente) (Apéndice 1). La diversidad verdadera (q1) fue mayor en BPE (7.4), seguido por BMM (7.1) y BTSC (5.1). El BMM y BPE presentaron una similitud intermedia en su riqueza de orquídeas terrestres (0.409), pues compartieron 12 especies, mientras que la similitud entre cualquiera de ellos y el BTSC fue prácticamente nula, éste solo compartió una especie con el BMM (0.003).
Características funcionales. La diversidad de rasgos funcionales fue mayor en BMM (FDQ = 2.4, DPFP = 292.7), seguido por BTSC (FDQ = 2.3, DPFP = 325.8) y BPE (FDQ = 1.2, DPFP = 83.5). A pesar de que la riqueza de especies fue igual en BPE y BMM, la diversidad promedio funcional más cercana en BPE presentó una menor variación (DPFC = 31.8) entre los promedios de los rasgos de sus orquídeas terrestres, seguido por BMM (DPFC = 109.4) y BTSC (DPFC = 163.6 (Apéndice 1). En cuanto a diferencias entre rasgos funcionales de cada tipo de vegetación, éstas fueron significativas únicamente para la longevidad foliar entre BMM y BTSC (Tablas 1 y 2).
Tabla 1 Análisis de varianza (ANOVA) entre los rasgos funcionales de orquídeas terrestres de tres tipos de vegetación: bosque de pino-encino, bosque mesófilo de montaña y bosque tropical subcaducifolio. Área foliar (AF), área foliar total (AFT), contenido foliar de materia seca (CFMS), número de hojas (NHO), longevidad foliar (LOF), p < 0.05*.
| Rasgo funcional | SS | Error | MS | Error | df | F | p |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| AF | 0.724 | 34.275 | 0.362 | 1.038 | 2 | 0.348 | 0.70 |
| AFT | 0.620 | 34.379 | 0.310 | 1.041 | 2 | 0.297 | 0.74 |
| CFMS | 0.337 | 34.662 | 0.168 | 1.050 | 2 | 0.160 | 0.85 |
| NHO | 0.708 | 34.921 | 0.309 | 1.058 | 2 | 0.037 | 0.96 |
| LOF | 8.369 | 26.630 | 4.184 | 0.806 | 2 | 5.186 | 0.00* |
Tabla 2 Pruebas post-hoc de Tukey entre tres tipos de vegetación a través de rasgos funcionales de orquídeas terrestres. Bosque de pino-encino (BPE), bosque mesófilo de montaña (BMM), bosque tropical subcaducifolio (BTSC), p < 0.05*.
| Tukey |
|
|
|
Error tipico | p |
|
|
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Área foliar | BPE | BMM | 0.261 | 0.416 | 0.82 | -0.804 | 1.328 |
| BTSC | 0.328 | 0.416 | 0.73 | -0.737 | 1.133 | ||
| BMM | BTSC | 0.066 | 0.416 | 0.99 | -0.999 | 1.133 | |
| Área foliar total | BPE | BMM | -0.120 | 0.417 | 0.96 | -1.188 | 0.948 |
| BTSC | -0.318 | 0.417 | 0.75 | -1.386 | 0.750 | ||
| BMM | BTSC | -0.199 | 0.417 | 0.89 | -1.267 | 0.869 | |
| Contenido foliar de materia seca | BPE | BMM | -0.140 | 0.418 | 0.95 | -1.213 | 0.932 |
| BTSC | -0.236 | 0.418 | 0.85 | -1.308 | 0.837 | ||
| BMM | BTSC | -0.095 | 0.418 | 0.97 | -1.168 | 0.977 | |
| Número de hojas | BPE | BMM | 0.025 | 0.420 | 1.00 | -1.052 | 1.101 |
| BTSC | -0.085 | 0.420 | 0.98 | -1.161 | 0.992 | ||
| BMM | BTSC | -0.109 | 0.420 | 0.97 | -1.186 | 0.967 | |
| Longevidad foliar | BPE | BMM | -0.883 | 0.367 | 0.07 | -1.823 | 0.057 |
| BTSC | 0.238 | 0.367 | 0.81 | -0.702 | 1.178 | ||
| BMM | BTSC | 1.121 | 0.367 | 0.02* | 0.181 | 2.061 |
Las 33 especies evaluadas por sus rasgos funcionales se dividieron en tres grupos funcionales. El grupo 1 incluyó solo dos especies presentes en BMM y BTSC; el grupo 2 seis especies distribuidas en los tres tipos de vegetación; el grupo 3 fue el más numeroso con 25 especies distribuidas en los tres tipos de vegetación (Figura 3, Tabla 3). Los rasgos AFT, CFMS y LOF determinaron las diferencias entre los tres grupos funcionales, como se ve en los resultados del ANOVA correspondiente (Tabla 4). Los grupos 2 y 3 fueron diferentes al grupo 1 en sus valores del área foliar total y contenido foliar de materia seca; en tanto, los grupos 3 y 1 difieren del grupo 2 en la longevidad foliar, como se observa en los resultados de las pruebas post-hoc (Tabla 5). En el Apéndice 2 se muestran los valores de los rasgos de las especies utilizados en el reconocimiento de los tres grupos funcionales.
Figura 3 Dendrograma construido con el método UPGMA que muestra los grupos obtenidos (1-3) del análisis de rasgos funcionales de orquídeas terrestres a nivel interespecífico.
Tabla 3 Composicion taxonómica de los grupos funcionales de las orquídeas terrestres del área natural protegida El Cielo de acuerdo con sus rasgos funcionales. Bosque de pino-encino (BPE), bosque mesófilo de montaña (BMM), bosque tropical subcaducifolio (BTSC). En la asignación de la tribu y subtribu para cada taxón (linaje filogenético) se sigue a Chase et al. (2015).
| Grupo funcional | Especie | Tribu/subtribu | Tipo de vegetación |
|---|---|---|---|
| 1 | Bletia purpurea | Epidendreae/Bletiinae | BMM |
| Cyrtopodium macrobulbon | Cymbidieae/Cyrtopodiinae | BTSC | |
| 2 | Cyclopogon luteo-albus | Cranichideae/Spiranthinae | BMM, BPE |
| Cyclopogon sp. | Cranichideae/Spiranthinae | BPE | |
| Cyclopogon sp. 2 | Cranichideae/Spiranthinae | BMM, BPE | |
| Pelexia sp. | Cranichideae/Spiranthinae | BMM | |
| Pelexia sp. 2 | Cranichideae/Spiranthinae | BTSC | |
| Prescottia stachyodes | Cranichideae/Cranichidinae | BMM | |
| 3 | Aulosepalum ramentaceum | Cranichideae/Spiranthinae | BMM |
| Aulosepalum tenuiflorum | Cranichideae/Spiranthinae | BTSC | |
| Beloglottis mexicana | Cranichideae/Spiranthinae | BTSC | |
| Bletia jucunda | Epidendreae/Bletiinae | BPE | |
| Bletia purpurata | Epidendreae/Bletiinae | BMM | |
| Cranichis subumbellata | Cranichideae/Cranichidinae | BPE | |
| Cranichis sylvatica | Cranichideae/Cranichidinae | BTSC | |
| Deiregyne eriophora | Cranichideae/Spiranthinae | BPE | |
| Galeoglossum tubulosum | Cranichideae/Spiranthinae | BPE | |
| Govenia mutica | Epidendreae/Calypsoinae | BTSC | |
| Govenia praecox | Epidendreae/Calypsoinae | BMM | |
| Habenaria zamudioana | Orchideae/Orchidinae | BPE | |
| Malaxis brachystachys | Malaxideae/Malaxidinae | BPE | |
| Malaxis majanthemifolia | Malaxideae/Malaxidinae | BPE | |
| Mesadenus lucayanus | Cranichideae/Spiranthinae | BTSC | |
| morfoespecie 2 | Cranichideae/Spiranthinae | BMM, BPE | |
| morfoespecie 3 | Cranichideae/Spiranthinae | BTSC | |
| Ponthieva ephippium | Cranichideae/Cranichidinae | BMM, BPE | |
| Ponthieva racemosa | Cranichideae/Cranichidinae | BMM, BPE | |
| Ponthieva rinconii | Cranichideae/Cranichidinae | BMM, BPE | |
| Ponthieva schaffneri | Cranichideae/Cranichidinae | BMM, BPE | |
| Sarcoglottis sceptrodes | Cranichideae/Spiranthinae | BTSC | |
| Sarcoglottis schaffneri | Cranichideae/Spiranthinae | BPE, BMM | |
| Schiedeella sp. | Cranichideae/Spiranthinae | BMM, BPE | |
| Triphora sp. | Triphoreae/Triphorinae | BMM, BTSC |
Tabla 4 Análisis de varianza (ANOVA) entre los rasgos de tres grupos funcionales reconocidos en el estudio. Área foliar total (AFT), área foliar específica (AFE), contenido foliar de materia seca (CFMS), longevidad foliar (LOF), p < 0.05*.
| Rasgo funcional | SS | Error | MS | Error | df | F | p |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| AFT | 29.096 | 2.903 | 14.548 | 0.967 | 2 | 150.330 | 0.00* |
| AFE | 2.161 | 29.836 | 1.081 | 0.994 | 2 | 1.087 | 0.34 |
| CFMS | 19.796 | 12.203 | 9.898 | 0.406 | 2 | 24.333 | 0.00* |
| LOF | 126.674 | 64.961 | 63.337 | 2.165 | 2 | 29.250 | 0.00* |
Tabla 5 Pruebas post-hoc de Scheffé entre tres grupos (1-3) funcionales obtenidos del análisis de rasgos de orquídeas terrestres a nivel interespecífico, p < 0.05*.
| Scheffé |
|
|
|
Error típico | p |
|
|
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Area foliar total | Grupo 1 | Grupo 2 | 4.048 | 0.260 | 0.00* | 3.377 | 4.718 |
| Grupo 3 | 3.907 | 0.228 | 0.00* | 3.319 | 4.495 | ||
| Grupo 2 | Grupo 3 | -0.140 | 0.152 | 0.65 | -0.532 | 0.251 | |
| Contenido foliar de materia seca | Grupo 1 | Grupo 2 | 3.404 | 0.534 | 0.00* | 2.030 | 4.778 |
| Grupo 3 | 3.198 | 0.468 | 0.00* | 1.993 | 4.404 | ||
| Grupo 2 | Grupo 3 | -0.206 | 0.311 | 0.80 | -1.008 | 0.596 | |
| Longevidad foliar | Grupo 1 | Grupo 2 | -5.500 | 1.231 | 0.00* | -8.671 | -2.330 |
| Grupo 3 | -0.038 | 1.080 | 0.99 | -2.819 | 2.742 | ||
| Grupo 2 | Grupo 3 | -0.206 | 0.311 | 0.00* | 3.611 | 7.312 |
Relación entre variables ambientales y diversidad de orquídeas. Algunas variables climáticas y de estructura de la vegetación tuvieron asociaciones significativas con parámetros de diversidad en cada tipo de vegetación (Tabla 6). En BPE hubo asociaciones positivas entre abundancia y densidad del dosel de la temporada seca (r = 0.65, p = 0.02) y entre diversidad verdadera y densidad del dosel de la temporada seca (r = 0.65, p = 0.02), así como negativas entre abundancia y humedad máxima de la temporada de lluvias (r = -0.62, p = 0.03) y entre riqueza de especies y humedad máxima de la temporada de lluvias (r = -0.68, p = 0.01). En BMM la abundancia presentó asociaciones positivas con el diámetro de los árboles (r = 0.71, p = 0.01), evapotranspiración real anual de la temporada de lluvias (r = 0. 62, p = 0.03), evapotranspiración real anual del mes más húmedo de la temporada de lluvias (r = 0.63, p = 0.02) y temperatura máxima de la temporada de lluvias (r = 0.63, p = 0.02); mientras que la riqueza de especies se asoció positivamente con esas mismas variables climáticas (r = 0.61, p = 0.03; r = 0.62, p = 0.03 y r = 0.63, p = 0.02, respectivamente). En BTSC la riqueza de especies se asoció negativamente con la densidad del dosel de la temporada seca (r = -0.58, p = 0.04) y positivamente con el diámetro de los árboles (r = 0.68, p = 0.01); la diversidad verdadera tuvo una asociación negativa con la densidad del dosel (r = -0.63, p = 0.00), la humedad relativa de la temporada de lluvias (r = -0.58, p = 0.04) y humedad máxima de la temporada de lluvias (r = -0.65, p = 0.02).
Tabla 6 Correlación mediante el coeficiente de Pearson entre variables ambientales y valores de diversidad. Diversidad de especies (S), abundancia de individuos (n), diversidad verdadera (q1), densidad del dosel (dd, DD), diámetro a la altura del pecho (DAP), densidad arbórea (DARB), temperatura máxima (tmax, TMAX), temperatura del suelo (tsue, TSUE), humedad relativa (hrel, HREL), humedad relativa máxima (hmax, HMAX), evapotranspiración real anual (etra, ETRA), evapotranspiración real del mes más húmedo (etrah, ETRAH). Las variables ambientales con letra minúscula corresponden a la temporada seca y en letra mayúscula a la temporada de lluvias, P < 0.05*.
| Variables | S | n | q1 |
|---|---|---|---|
| Bosque de pino encino | |||
| dd | 0.58 | 0.65* | 0.65* |
| tmax | 0.22 | 0.44 | 0.21 |
| tsue | -0.26 | -0.32 | -0.40 |
| hrel | -0.52 | -0.42 | -0.33 |
| hmax | -0.33 | 0.02 | -0.11 |
| etra | 0.24 | 0.15 | 0.11 |
| etrah | 0.07 | -0.21 | -0.16 |
| DD | 0.56 | 0.45 | 0.56 |
| DAP | -0.35 | -0.24 | -0.41 |
| DARB | 0.13 | 0.06 | 0.20 |
| TMAX | -0.36 | -0.53 | -0.49 |
| TSUE | -0.28 | -0.40 | -0.29 |
| HREL | -0.06 | -0.20 | 0.07 |
| HMAX | -0.68* | -0.62* | -0.56 |
| ETRA | -0.48 | -0.37 | -0.56 |
| ETRAH | 0.02 | -0.23 | -0.21 |
| Bosque mesófilo de montaña | |||
| dd | -0.19 | 0.09 | -0.03 |
| tmax | 0.19 | 0.10 | -0.38 |
| tsue | -0.27 | -0.27 | -0.21 |
| hrel | -0.18 | -0.30 | 0.30 |
| hmax | 0.16 | 0.00 | 0.06 |
| etra | 0.18 | 0.10 | -0.21 |
| etrah | 0.18 | 0.10 | -0.21 |
| DD | -0.09 | -0.40 | 0.32 |
| DAP | 0.35 | 0.71* | -0.03 |
| DARB | -0.29 | -0.38 | 0.12 |
| TMAX | 0.63* | 0.63* | 0.26 |
| TSUE | 0.40 | 0.39 | -0.05 |
| HREL | -0.18 | -0.02 | 0.27 |
| HMAX | -0.45 | -0.26 | -0.09 |
| ETRA | 0.61* | 0.62* | 0.01 |
| ETRAH | 0.62* | 0.63* | 0.03 |
| Bosque tropical subcaducifolio | |||
| dd | -0.58* | -0.12 | -0.63* |
| tmax | 0.13 | -0.28 | 0.30 |
| tsue | 0.22 | -0.16 | 0.20 |
| hrel | -0.10 | -0.14 | -0.30 |
| hmax | 0.13 | 0.27 | 0.18 |
| etra | 0.17 | -0.01 | 0.43 |
| etrah | 0.17 | -0.01 | 0.43 |
| DD | -0.22 | -0.01 | -0.30 |
| DAP | 0.68* | 0.06 | 0.42 |
| DARB | -0.27 | -0.39 | -0.06 |
| TMAX | 0.10 | -0.36 | 0.41 |
| TSUE | 0.24 | 0.09 | 0.21 |
| HREL | -0.33 | 0.09 | -0.58* |
| HMAX | -0.34 | 0.55 | -0.65* |
| ETRA | 0.27 | -0.10 | 0.57 |
| ETRAH | 0.28 | -0.09 | 0.57 |
La relación entre variables ambientales y diversidad de orquídeas en BPE se muestra en el ACP de la Figura 4A, donde 62.26 % de la varianza total se acumuló en los dos primeros componentes; las variables con mayor contribución al primer componente fueron ETRA (0.946), TMAX (0.883), dd (-0.872), DD (-0.867), tsue (0.740) y ETRAH (0.719); mientras que para el segundo componente fueron HMAX (0.910), hmax (0.723) y riqueza de especies (-0.705). El ACP de la Figura 4B muestra la relación obtenida entre variables ambientales y diversidad de orquídeas en BMM, los dos primeros componentes acumularon 61.42 % de la varianza; las variables con mayor contribución al primer componente fueron ETRA (0.927), ETRAH (0.924), TMAX (0.890), hrel (-0.879), etrah (0.8561), etra (0.856), tmax (0.814), DAP (0.767), DARB (-0.759) y DD (-0.754); para el segundo fueron diversidad verdadera (-0.8085), riqueza de especies (-0.771) y abundancia de individuos (-0.714). La Figura 4C muestra el ACP entre variables ambientales y diversidad de orquídeas para BTSC, donde los dos primeros componentes acumularon 58.74 % de la varianza; las variables con mayor contribución al primer componente fueron ETRAH (-0.927), ETRA (-0.923), HREL (0.894), etra (-0.829), etrah (-0.839),TMAX (-0.803), tmax (0.786) y HMAX (0.732); para el segundo componente fueron hmax (-0.902) y hrel (-0.630).
Figura 4 Análisis de Componentes Principales entre las variables ambientales y los valores de diversidad de orquídeas terrestres en cada tipo de vegetación: bosque de pino-encino (A), bosque mesófilo de montaña (B), bosque tropical subcaducifolio (C). Diversidad de especies (S), abundancia de individuos (n), diversidad verdadera (q1), densidad del dosel (DD), diámetro a la altura del pecho (DAP), densidad arbórea (DARB), temperatura máxima (TMAX), temperatura del suelo (TSUE), humedad relativa (HREL), humedad relativa máxima (HMAX), evapotranspiración real anual (ETRA), evaporatranspiración real del mes más húmedo (ETRAH). Las variables en la gráfica con letra minúscula corresponden a la temporada seca y en letra mayúscula representan a la temporada de lluvias.
Relación entre variables ambientales y diversidad de rasgos funcionales. Las correlaciones entre algunas variables ambientales registradas en temporada seca y la de lluvias fueron significativas con los parámetros de diversidad (Tabla 6). Hubo asociaciones significativas entre variables ambientales y de estructura de la vegetación con rasgos funcionales en cada tipo de vegetación (Tabla 7). En BPE la longevidad foliar presentó asociaciones negativas con evapotranspiración real anual de la temporada de lluvias (r = -0.82, p = 0.00), temperatura máxima de la temporada de lluvias (r = -0.72, p = 0.00) y temperatura del suelo de la temporada seca (r = -0.67, p = 0.01), así como positivas con la densidad del dosel de la temporada de lluvias (r = 0.67, p = 0.01) y humedad relativa de la temporada de lluvias (r = 0.61, p = 0.03). En el BMM hubo asociaciones positivas entre el número de hojas (r = 0.81, p = 0.00) y área foliar total (r = 0.72, p = 0.00) con la temperatura máxima de la temporada seca; en tanto que las asociaciones negativas fueron entre la longevidad foliar con la evapotranspiración real anual del mes más húmedo de la temporada de lluvias (r = -0.81, p = 0.00), evapotranspiración real anual de la temporada de lluvias (r = -0.81, p = 0.00) y DAP (r = -0.77, p = 0.00). En BTSC el contenido foliar de materia seca se asoció positivamente con la evapotranspiración real anual de la temporada de lluvias (r = 0.6534, p = 0.02), evapotranspiración real anual del mes más húmedo de la temporada de lluvias (r = 0.64, p = 0.02), temperatura máxima de la temporada de lluvias (r = 0.59, p = 0.04) y negativamente con la humedad relativa de la temporada de lluvias (r = -0.59, p = 0.04); en tanto, el área foliar se asoció positivamente con la evapotranspiración real anual de la temporada de lluvias (r = 0.61, p = 0.03), evapotranspiración real anual del mes más húmedo de la temporada de lluvias (r = 0.60, p = 0.03) y negativamente con densidad del dosel de la temporada seca (r = -0.58, p = 0.04); el área foliar especifica presento relación positiva con la humedad máxima de la temporada seca (r = 0.58, p = 0.040).
Tabla 7 Correlación mediante el coeficiente de Pearson entre rasgos funcionales con las variables ambientales. Área foliar total (AFT), área foliar (AF), área foliar especifica (AFE), contenido foliar de materia seca (CFMS), número de hojas (NHO), longevidad foliar (LOF), densidad del dosel (dd, DD), diámetro a la altura del pecho (DAP), densidad arbórea (DARB), temperatura máxima (tmax, TMAX), temperatura del suelo (tsue, TSUE), humedad relativa (hrel, HREL), humedad relativa máxima (hmax, HMAX), evapotranspiración real anual (etra, ETRA), evapotranspiración real del mes más húmedo (etrah, ETRAH). Las variables ambientales con letra minúscula corresponden a la temporada seca y en letra mayúscula a la temporada de lluvias, p < 0.05*.
| Variables | AF | AFT | AFE | CFMS | NHO | LOF |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Bosque de pino-encino | ||||||
| dd | 0.25 | 0.25 | 0.13 | 0.30 | 0.22 | 0.72** |
| tmax | 0.10 | 0.09 | 0.14 | 0.10 | 0.24 | 0.28 |
| tsue | 0.37 | 0.37 | 0.40 | 0.34 | 0.29 | -0.67* |
| hrel | -0.01 | 0.02 | -0.07 | 0.02 | -0.08 | -0.21 |
| hmax | -0.13 | -0.10 | -0.17 | -0.08 | -0.03 | 0.20 |
| etra | 0.35 | 0.33 | 0.43 | 0.31 | 0.47 | 0.10 |
| etrah | 0.20 | 0.18 | 0.29 | 0.14 | 0.19 | -0.46 |
| DD | 0.26 | 0.24 | 0.19 | 0.30 | 0.25 | 0.68* |
| DAP | 0.02 | 0.04 | 0.04 | 0.02 | 0.01 | -0.48 |
| DARB | 0.38 | 0.35 | 0.41 | 0.34 | 0.41 | 0.54 |
| TMAX | 0.16 | 0.18 | 0.24 | 0.12 | 0.15 | -0.72** |
| TSUE | -0.12 | -0.11 | -0.05 | -0.16 | -0.07 | -0.04 |
| HREL | 0.02 | 0.01 | 0.06 | 0.01 | 0.15 | 0.61* |
| HMAX | -0.17 | -0.18 | -0.05 | -0.23 | -0.05 | -0.04 |
| ETRA | -0.18 | -0.17 | -0.12 | -0.21 | -0.22 | -0.82* |
| ETRAH | 0.17 | 0.15 | 0.26 | 0.11 | 0.15 | -0.52 |
| Bosque mesófilo de montana | ||||||
| dd | -0.50 | -0.51 | 0.33 | -0.51 | -0.13 | 0.19 |
| tmax | 0.67* | 0.72** | 0.65* | 0.43 | 0.81** | -0.65* |
| tsue | -0.20 | -0.12 | -0.13 | -0.19 | -0.10 | 0.27 |
| hrel | -0.60* | -0.54 | -0.11 | -0.44 | -0.33 | 0.75** |
| hmax | 0.11 | 0.20 | 0.21 | 0.13 | 0.08 | 0.23 |
| etra | 0.66* | 0.65* | 0.44 | 0.47 | 0.69* | -0.62* |
| etrah | 0.66* | 0.65* | 0.44 | 0.47 | 0.69* | -0.62* |
| DD | -0.54 | -0.49 | -0.11 | -0.42 | -0.19 | 0.62* |
| DAP | 0.36 | 0.37 | 0.57 | 0.06 | 0.37 | -0.77** |
| DARB | -0.56 | -0.56 | -0.56 | -0.27 | -0.61* | 0.60* |
| TMAX | 0.52 | 0.40 | 0.29 | 0.34 | 0.34 | -0.66* |
| TSUE | 0.33 | 0.36 | 0.40 | 0.13 | 0.47 | -0.43 |
| HREL | -0.65* | -0.55 | 0.05 | -0.67* | -0.28 | 0.28 |
| HMAX | -0.02 | 0.10 | 0.02 | 0.00 | -0.01 | 0.15 |
| ETRA | 0.60* | 0.54 | 0.32 | 0.42 | 0.35 | -0.81** |
| ETRAH | 0.60* | 0.53 | 0.32 | 0.43 | 0.34 | -0.81** |
| Bosque tropical subcaducifolio | ||||||
| dd | -0.58* | -0.39 | -0.30 | -0.44 | -0.51 | -0.55 |
| tmax | 0.48 | 0.50 | -0.37 | 0.52 | 0.36 | -0.12 |
| tsue | 0.26 | 0.31 | -0.39 | 0.28 | 0.19 | -0.10 |
| hrel | -0.23 | -0.25 | 0.17 | -0.25 | -0.20 | 0.11 |
| hmax | 0.06 | 0.00 | 0.58* | 0.09 | 0.16 | 0.43 |
| etra | 0.27 | 0.31 | -0.22 | 0.36 | 0.23 | -0.09 |
| etrah | 0.27 | 0.31 | -0.22 | 0.36 | 0.23 | -0.09 |
| DD | -0.07 | -0.11 | 0.18 | -0.10 | -0.22 | -0.07 |
| DAP | 0.47 | 0.40 | -0.21 | 0.46 | 0.49 | 0.45 |
| DARB | 0.14 | 0.09 | 0.29 | 0.08 | 0.05 | 0.15 |
| TMAX | 0.57 | 0.50 | 0.03 | 0.59* | 0.48 | 0.26 |
| TSUE | 0.24 | 0.33 | 0.22 | 0.33 | 0.42 | 0.25 |
| HREL | -0.53 | -0.51 | -0.03 | -0.59* | -0.57 | -0.31 |
| HMAX | -0.35 | -0.28 | 0.14 | -0.44 | -0.30 | -0.12 |
| ETRA | 0.61* | 0.54 | 0.07 | 0.65* | 0.55 | 0.33 |
| ETRAH | 0.60* | 0.53 | 0.07 | 0.64* | 0.54 | 0.34 |
La gráfica de ACP de la Figura 5A muestra la relación entre variables ambientales y rasgos funcionales de orquídeas en BPE, el 60.44 % de la varianza total se acumuló en los dos primeros componentes, las variables con mayor contribución al primer componente fueron ETRA (0.9532), TMAX (0. 8666), DD (-0.8277), dd (-0.8107), LOF (0.8045), ETRAH (0.7823), HREL (-0.7520), tsue (0.7474) y etrah (0.7241); para el segundo componente fueron AFE (-0.9561), AF (-0.9530), AFT (-0.9453), NHO (-0.9373) y CFMS (-0.9352). El ACP de la Figura 5B muestra la relación entre variables ambientales y rasgos funcionales en BMM, el 61.38 % de la varianza se acumuló en los dos primeros componentes principales, las variables con mayor contribución al primer componente fueron etra (-0.9018), etrah (-0.9014), tmax (-0.8902), ETRA (0.8833), ETRAH (-0.9794), hrel (0.8639), TMAX (-0.8187), AF (-0.7900), LOF (0.7781), DARB (0.7769), AFT (-0.7565), DD (0.7350) y DAP (-0.7213), para el segundo componente fueron dd (0.6995), AFT (-0.6269) y CFMS (-0.6437). La Figura 5C muestra el ACP para las relaciones entre variables ambientales y rasgos funcionales en BTSC, 59.68 % de la varianza se acumuló en los dos primeros componentes, las variables con mayor contribución al primer componente fueron ETRA (-0.9255), ETRAH (-0.9242), HREL (0.8855), TMAX (-0.8233), CFMS (-0.8004), tmax (-0.7672), AF (-0.7648), etra (-0.7448), etrah (-0.7440), AFT (-0.7324) y NHO (-0.7247);para el segundo componente fueron hmax (0.8792) y tsue (-0.6089).
Figura 5 Análisis de Componentes Principales entre las variables ambientales y los valores de los rasgos funcionales en cada tipo de vegetación: bosque de pino-encino (A), bosque mesófilo de montaña (B), bosque tropical subcaducifolio (C). Área foliar (AF), área foliar total (AFT), área foliar específica (AFE), contenido foliar de materia seca (CFMS), número de hojas (NHO), longevidad foliar (LOF), densidad del dosel (DD), diámetro a la altura del pecho (DAP), densidad arbórea (DARB), temperatura máxima (TMAX), temperatura del suelo (TSUE), humedad relativa (HREL), humedad relativa máxima (HMAX), evapotranspiración real anual (ETRA), evapotranspiración real del mes más húmedo (ETRAH). Las variables en la gráfica con letra minúscula corresponden a la temporada seca y en letra mayúscula representan a la temporada de lluvias.
Discusión
La diversidad de orquídeas terrestres y sus rasgos funcionales fueron diferentes entre los tres tipos de vegetación aquí estudiados. A pesar de que la longevidad foliar fue el único rasgo funcional que presentó diferencias significativas entre bosques, el análisis simultáneo de los rasgos funcionales con la diversidad de especies y su abundancia evidenció más las diferencias entre los bosques estudiados. BPE y BMM presentaron mayor riqueza de especies, abundancia de individuos y diversidad verdadera, ya que las orquídeas terrestres suelen prosperar en los ambientes donde estos bosques se encuentran (Swarts & Dixon 2009, Bailarote et al. 2012). Sin embargo, la diversidad de rasgos funcionales fue mayor en BTSC. Estos resultados confirman que la variación de los rasgos funcionales no depende de valores altos de diversidad taxonómica (Gould et al. 2016, Morandeira & Kandus (2017).
En bosques secos, a diferencia de los húmedos, los recursos pueden estar limitados y provocan que las estrategias adaptativas de las especies se incrementen, como se observó en BTSC (Poorter 2009, Lohbeck et al. 2013, Montes-Pulido et al. 2017). En este bosque, la temperatura puede llegar hasta los 50 °C, la radiación aumenta durante la temporada seca debido a la pérdida de follaje arbóreo (Henao-Díaz et al. 2012) y la humedad ambiental es muy baja en comparación con BMM y BPE, donde no se presentan temperaturas tan elevadas, hay una mayor precipitación y la humedad ambiental es favorable a lo largo del año.
Aunque la diversidad de rasgos del BMM fue más parecida a la registrada en BTSC que a la del BPE, estos bosques si presentaron diferencias en su composición de especies, con un recambio muy alto. Triphora sp. fue la única especie compartida entre BMM y BTSC; el establecimiento de esta especie depende de la luz, humedad y sustrato (Keenan 1992, Williams 1998). El recambio entre BPE y BMM fue intermedio, de 20 especies registradas en cada uno de estos dos bosques, 12 de ellas fueron compartidas, pero los valores de su diversidad en rasgos funcionales fueron muy diferentes. Los resultados aquí no permiten detectar un patrón entre la diversidad de orquídeas y su variación funcional presente en los tres tipos de vegetación, pero hacen posible notar que la diversidad de especies puede ser mayor a la diversidad de rasgos funcionales si la comunidad presenta especies redundantes (hay similitud en la variación de sus rasgos funcionales), como indicó el valor de la diversidad promedio funcional más cercana en BPE (Chacón-Labella et al. 2016, Coux et al. 2016, Gould et al. 2016, Morandeira & Kandus 2016).
El efecto del ambiente en la diversidad de rasgos funcionales puede ser independiente de su efecto sobre la riqueza de especies, ya que mecanismos como la dispersión o competencia interespecífica también influyen sobre la variación de los rasgos funcionales (Poorter 2009, Kraft & Ackerly 2014, Horn et al. 2015, Arellano-Rivas et al. 2016, Cadotte & Tucker 2017). Es claro que la variación ambiental tiene un efecto sobre la diversidad de especies y de rasgos funcionales dentro de una comunidad, pero de manera diferente sobre cada uno de sus componentes (Arellano-Rivas et al. 2016, Morandeira & Kandus 2017). En los tres tipos de vegetación aquí estudiados, la diversidad de orquídeas terrestres y su abundancia, así como sus rasgos funcionales, se relacionaron con variables climáticas y de estructura de la vegetación, lo cual también se ha observado para otros grupos vegetales (López-Mata et al. 2012, Ruacho-González et al. 2013, Salazar et al. 2015, Susan-Tepetlan et al. 2015).
Una manera de abordar la influencia del entorno ambiental sobre las respuestas que adquieren las especies puede observarse en la relación que mostraron los rasgos funcionales con las variables ambientales en cada tipo de vegetación estudiado en el presente trabajo. En BPE la longevidad foliar fue el único rasgo relacionado significativamente con variables ambientales; en BMM todos los rasgos funcionales evaluados tuvieron una relación significativa con variables del ambiente; en cambio, en BTSC únicamente los rasgos de área y contenido foliar de materia seca presentaron una asociación significativa con variables del ambiente. Entender mejor estas asociaciones requerirá tomar en cuenta componentes bióticos, las cuales forman parte del filtro ambiental e influyen en las respuestas de las especies (Córdova & del Castillo 2001, Cornwell & Ackerly 2009, Susan-Tepetlan et al. 2015). Morandeira & Kandus (2017) señalaron que el estrés ambiental tiene un efecto negativo en la diversidad de especies, pero no en la diversidad de rasgos; por su parte, Arellano-Rivas et al. (2016) encontraron que el estrés afecta negativamente a la diversidad de rasgos funcionales. Por lo tanto, la variabilidad de rasgos funcionales responde a distintos factores relacionados con la dinámica de la comunidad, como características ambientales o rasgos intrínsecos de las especies (Saldaña-Acosta et al. 2008).
Con el reconocimiento de grupos funcionales interespecíficos, en el presente estudio se observó que la variación y diversidad de rasgos funcionales presentes en el conjunto de orquídeas terrestres, posiblemente fueron adquiridos en ellas por eventos de convergencia evolutiva (Morandeira & Kandus 2016), pues en cada uno de los tres grupos aquí reconocidos sus integrantes pertenecen a diferentes linajes filogenéticos, considerados aquí como las subtribus a las que pertenecen las especies y que son reconocidos como grupos monofiléticos por Chase et al. (2015). El grupo funcional 1 incluye integrantes de las subtribus Bletiinae y Cyrtopodiinae; en el grupo 2 aparecen representantes de las subtribus Cranichidinae y Spiranthinae, en tanto que en el grupo 3 hay integrantes de las subtribus Bletiinae, Calypsoinae, Cranichidinae, Malaxidinae, Orchidinae, Spiranthinae y Triphorinae.
Los rasgos funcionales que permitieron el reconocimiento de grupos funcionales para las orquídeas terrestres fueron área foliar total, contenido foliar de materia seca y longevidad foliar. El área foliar especifica es un rasgo que se relaciona con la captación de energía solar y es importante en especies sometidas a regímenes lumínicos intensos, como los que se presentan en bosques estacionalmente secos (Poorter 2009, Lohbeck et al. 2013); sin embargo, en nuestro estudio este rasgo no fue significativo para los grupos funcionales.
Los rasgos funcionales que determinaron las diferencias entre las especies del grupo 1 con aquellas de los grupos 2 y 3, fueron área foliar total y contenido foliar de materia seca, relacionados a la conservación de nutrientes a través de una mayor área foliar y durabilidad de las hojas. Las estrategias adaptativas que exhiben las especies que integran los grupos 2 y 3 son similares; la diferencia aparente se observó en la longevidad foliar, que resultó ser mayor en las orquídeas del grupo 2, rasgo relacionado con la conservación de nutrientes en órganos fotosintéticos, así como una mayor inversión de energía para la persistencia de las hojas. El grupo 3, que incluyó a la mayoría de las orquídeas terrestres de la zona estudiada, se reconoce porque sus especies presentan largos periodos de dormancia; de esta manera, la conservación de nutrientes se lleva a cabo principalmente en estructuras subterráneas, como raíces tuberosas o cormos (Shefferson et al. 2003).
La manera en que se agrupa la mayoría de las orquídeas terrestres en este estudio coincide con la observación de que estas plantas toleran ambientes sombríos, pues se desarrollan en bosques maduros debajo de árboles perennes y se mantienen ahí con ayuda de las estructuras de reserva subterráneas (Rasmussen 1995). La longevidad foliar fue un rasgo que mostro diferencias entre los tipos de vegetación aquí estudiados, por ello fue útil para definir los grupos funcionales y tuvo una relación con variables climáticas y de estructura de la vegetación.
Finalmente, a partir de los resultados aquí presentados y, para conocer más sobre las relaciones entre diversidad taxonómica y funcional con el ambiente de las orquídeas terrestres, sería recomendable analizar algunos rasgos funcionales, en particular la longevidad foliar, con aquellos relacionados con la conservación de nutrientes a nivel subterráneo, para comprender aspectos como el incremento de biomasa y las estrategias de sobrevivencia que llegan a desarrollar este tipo de orquídeas en bosques que presentan una marcada variación ambiental.
