Materiales y métodos

Área de estudio. La Sierra Azul se encuentra a 30 Kilómetros al suroeste de la capital del estado de Chihuahua, en los municipios de Chihuahua y Riva Palacio. El área se localiza entre las coordenadas extremas 28° 33' 01" N; -106° 15' 05" W y 28° 30' 31" N; -106° 17' 09" W y ocupa una superficie aproximada de 5,000 ha (Figura 1). La geología data del Cretácico inferior del Mesozoico en un 40 %, constituida por rocas sedimentarias tipo caliza Ki (cz). El resto corresponde a formaciones del periodo Terciario de la era Cenozoica, constituidas por rocas ígneas extrusivas de tipo riolita toba-ácida Tom (^{INEGI 2013}). La topografía es accidentada, presenta mesetas, cerros, cañadas, lomeríos y cañones; esta heterogeneidad del terreno da origen a diferentes microclimas que contribuyen a la diversidad de flora y vegetación. Otros factores que contribuyen a su heterogeneidad son los rangos de altitud y pendientes. En la parte ribereña, la altitud es de 1,700 m, mientras que en la parte alta es de 2,324 m y el rango de la pendiente va de 1 hasta 80 %. El área pertenece a la Región Bravo-Conchos en la cuenca hidrológica exorreica del Río Conchos-Presa el Granero (^{CONAGUA 2007}). Las corrientes arteriales de la Sierra Azul alimentan al Río Chuviscar donde 20 km más adelante es retenido en las Presas Chihuahua y Chuviscar (^{Maderey-R & Torres-Ruata 1990}) para posteriormente continuar al Río Conchos-Bravo. Los suelos son poco profundos, dominados por regosol eutrico y litosol medio (^{INEGI 2013}).

La combinación de climas es de tipo BS1kw (semiáridos-templados); la temperatura media máxima es de 36 °C y la mínima de 10 °C (^{Vidal 1990}, ^{García 1981}), con media anual que va de 12 a 18 °C. La mayor parte de la precipitación se presenta en el verano y solo el 10.2 % en invierno (^{García 1981}). El promedio anual es de 125 a 400 mm en la parte baja y 400 a 600 mm en la parte alta (^{Cuervo-Robayo et al. 2013}) y se presenta entre 90 a 180 días (^{García 1981}). Los vientos dominantes son del oeste.

De acuerdo con ^{COTECOCA (1978)}, los tipos de vegetación que se presentan son: matorral xerófito y bosque de galería en la parte baja, pastizal amacollado arborescente en altitudes intermedias y bosque de encino-pino en altitudes superiores (Figura 2). Las especies más conspicuas del bosque son pino piñonero (Pinus cembroides Zucc.), encino bellotero (Quercus emoryi Torr.), encino chino (Q. pungens Liebm.) asociados a algunas gramíneas de los géneros Muhlenbergia, Andropogon y Schizachyrium entre otros. Entre las arbustivas del matorral destacan el mesquite (Prosopis glandulosa var. torreyana (L.D. Benson) M.C. Johnst.), agrio (Rhus virens A. Gray) y ocotillo (Fouquieria splendens Engelm.), entre otros. Las herbáceas más conspicuas son de los géneros Sida, Croton, Phaseolus, Dalea y las gramíneas como el zacate banderita (Bouteloua curtipendula (Michx.) Torr.), zacate lobero (Muhlenbergia phleoides (Kunth) Columbus) y cola de zorra (Enneapogon desvauxii P. Beauv.).

Trabajo de campo y laboratorio. A partir de la primavera del 2007 a otoño del 2009 se realizaron un total de 40 salidas al campo que cubrieron todas las estaciones del año. Los ejemplares se herborizaron de acuerdo al método propuesto por ^{Lot & Chiang (1986)} y ^{Sánchez-González & González (2007)}. Para cada ejemplar se tomaron datos ecológicos del sitio (altitud, exposición, coordenadas y tipo de vegetación), además de fotografías para el banco de imágenes. Las especies crasas que dificultaban su herborización y aquellas con algún estatus de conservación enlistadas en la Norma Oficial Mexicana-059 (^{SEMARNAT 2010}) no fueron colectadas, sólo fueron fotografiadas. Para la determinación de los ejemplares se empleó literatura especializada para los distintos grupos en la zona como la flora del Desierto Chihuahuense (^{Henrickson & Johnston s.f.}), pinos y encinos de Chihuahua (^{Lebgue et al. 2015}), árboles y arbustos de México (^{Standley 1920-1926}), gramíneas de Chihuahua (^{Lebgue 2013}, ^{Herrera-Arrieta & Peterson 2018}), helechos de Chihuahua (^{Knobloch & Correll 1962}, ^{Yarborough & Powell 2002}), cactáceas (^{Everitt et al. 2002}, ^{Lebgue & Quintana 2013}). Aunado a esto se consultaron listados florísticos de la zona para corroborar la presencia de las especies determinadas y nuevos posibles registros (^{González et al. 1991}, ^{Estrada et al. 1997}, ^{Royo & Melgoza 2001}, ^{Villarreal-Quintanilla 2001}, ^{Estrada-Castillón & Villarreal-Quintanilla 2010}, ^{Vega-Mares et al. 2014}). Todo el material botánico fue depositado en el herbario (FZUACH) de la Facultad de Zootecnia y Ecología, Universidad Autónoma de Chihuahua. En la clasificación de la flora se utilizó a ^{PPG I (2016)} para helechos y afines (Licopodiopsida y Polypodiopsida), ^{Christenhusz et al. (2011)} para las gimnospermas y ^{APG IV (2016)} para las angiospermas. Dentro de estos grandes grupos, las familias y géneros fueron ordenados alfabéticamente. La determinación del material botánico fue corroborada en los herbarios del Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Durango (CIIDIR Durango) y de la Universidad de Texas en Austin (TEX/LL). Los nombres de las especies fueron corregidos, comparados y corroborados mediante la revisión de las bases de datos de tropicos.org e ipni.org (consultados en noviembre de 2019). Los ejemplares identificados fueron capturados en el programa BIÓTICA 5.0 de CONABIO (^{BIÓTICA 2009}).

Características de la flora. El criterio de formas de vida se basó en las observaciones de campo. Las herbáceas son todas aquellas con tallos delgados y blandos (no leñosos) y cuya altura no sobrepasa los dos metros. Las arbustivas son las especies con varios tallos leñosos que se ramifican desde la base y con una altura no mayor a 5 metros. Las especies arbóreas son aquellas con un solo tallo, diámetro superior a 20 cm y altura mayor de cinco metros. Las rosetófilas son especies que tienen hojas arregladas en la base en forma de roseta y, en esta área, presentaban espinas en los bordes de las hojas. Por último, las plantas crasicaules tienen hojas y tallos suculentos por la acumulación de agua.

Para determinar origen de la flora se consultó la base de datos de ^{CONABIO (2017)} y literatura científica sobre plantas introducidas a México (^{Espinosa-García et al. 2004}, ^{Villaseñor & Espinosa-García 2004}, ^{Sánchez-Blanco et al. 2012}, ^{Palma-Ordaz & Delgadillo-Rodríguez 2014)}. El endemismo se obtuvo con base en los trabajos de ^{Royo & Melgoza (2005)}, la Norma Oficial Mexicana-059 (^{SEMARNAT 2010}), ^{Lebgue-Keleng et al. (2011)}, ^{Royo-Márquez et al. (2014)}, ^{Bartolomé-Hernández (2015)}, ^{Villaseñor (2016)} y ^{Villarreal-Quintanilla et al. (2017)}. El estatus de protección se consultó en la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN), la Convención Internacional sobre el Comercio de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES) y en la Norma Oficial Mexicana (^{SEMARNAT 2010}).

Comparación de la flora de la Sierra Azul con las regiones fisiográficas colindantes. La flora de la Sierra Azul se comparó con la de dos regiones florísticas, Xerofítica Mexicana y Mesoamericana de Montaña (^{CONABIO 2015}). Las localidades que se tomaron en cuenta de la región Xerofítica Mexicana fueron el centro del Estado de Chihuahua (^{Estrada-Castillón & Villarreal-Quintanilla 2010}) y el Campo Experimental La Campana (^{Royo & Melgoza 2001}). Para la región Mesoamericana de Montaña se incluyeron las localidades de la Laguna de Babícora (^{Estrada et al. 1997}) y Nabogame (^{Laferriere 1994}). La comparación se realizó utilizando una matriz de especies basada en los datos de presencia ausencia. Para determinar similitud, a los datos se le aplicó el Coeficiente de Sörensen (^{Mueller-Dombois & Ellenberg 1974}) mediante la técnica politética aglomerativa (^{Gauch 1982}). Posteriormente, el método UPGMA se utilizó para el análisis de conglomerados dentro del Paquete Estadístico Multivariado (MVSP) (^{KCS 2009}).

Resultados

Composición florística. La flora de la Sierra Azul está representada por 742 taxones en 353 géneros y 89 familias de plantas vasculares (Apéndice 1). El grupo mayor representado fue el de las magnoliofitas con 698 especies (94.1 %), seguido de las pteridofitas con 39 (5.2 %) y coniferofitas con 5 (0.7 %) (Tabla 1). Las familias más diversas fueron Asteraceae (71 géneros, 134 especies), Poaceae (35 géneros, 84 especies), Fabaceae (30 géneros, 81 especies), Euphorbiaceae (siete géneros, 29 especies) y Pteridaceae (siete géneros, 29 especies) (Tabla 2). En sólo 10 familias se agrupan 182 géneros que representan el 51.5 % y 447 especies que representan el 60.2 % del total encontrado (Tabla 2). Los géneros con mayor número de especies son Dalea (24), Muhlenbergia (21), Euphorbia (18) y Cheilanthes (13) (Tabla 3).

Características de la flora. En el listado florístico (Apéndice 1) se presenta información sobre origen, endemismo, forma de vida y estatus de protección. El 95.4 % (708 especies) de la flora en Sierra Azul es nativa y solo el 4.6 % (34 especies) corresponde a especies introducidas. Las especies introducidas o exóticas más frecuentes en el área son Cynodon dactylon (L.) Pers., Echinochloa crus-galli (L.) P. Beauv., Melinis repens (Willd.) Zizka y Tribulus terrestres L.

La Sierra Azul no presentó ningún endemismo local. Sin embargo, alberga un género endémico para México y tres especies endémicas para el Estado. El género endémico es Cerdia (^{Villaseñor 2004}) y las especies endémicas de Chihuahua son Coryphantha gracilis L. Bremer & A.B. Lau, Viguiera decurrens (A. Gray) A. Gray y Scutellaria alta M.E. Jones (^{Villaseñor 2016}, ^{Villarreal-Quintanilla et al. 2017}).

Las formas de vida más numerosas son las herbáceas, con un 82 % que corresponde a 608 especies; 28 % anuales y 53.9 % perennes. En segundo lugar, están las arbustivas con el 10.7 % que incluye 79 especies con 8.2 % inermes y 2.4 % espinosas. Los árboles representan el 3.2 % que corresponde a 24 especies. Otras formas de vida fueron las suculentas con un 3 % que incluye 23 especies y las resetófilas con un 1.1 % con 8 especies.

Alrededor del 20 % de la flora son especies anuales y el resto perennes. Las especies con ciclo de vida anual y más frecuentes en el área son Bahia pedata A. Gray, Chloris virgata Sw., Adenophyllum porophyllum (Cav.) Hemsl., Muhlenbergia minutissima (Steud.) Swallen y Panicum hirticaule J. Presl. Las perennes dominantes a la vista son los arbustos como Quercus pungens, Prosopis glandulosa var. torreyana y Rhus virens y los árboles Quercus grisea Liebm., Q. oblongifolia Torr., Pinus cembroides, P. leiophylla var. chihuahuana (Engelm.) Shaw, Prunus serotina Ehrh. y Juniperus monosperma (Engelm.) Sarg.

La flora de la Sierra Azul presenta 75 especies (10.1 %) con diferentes estatus de conservación. Con base en la NOM-059-SEMARNAT-2010 seis especies: Coryphantha gracilis y Echinocereus palmeri Britton & Rose en peligro de extinción, Sclerocactus intertextus (Engelm.) N.P. Taylor y Juglans major (Torr.) A. Heller se consideran amenazadas mientras que Epithelantha micromeris (Engelm.) F.A.C. Weber ex Britton & Rose y Manfreda planifolia (S. Watson) Rose son sujetas a protección especial. De acuerdo a la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN) 70 especies de la Sierra Azul, se consideran en la categoría de preocupación menor (LC). En los apéndices de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES) se encontraron 24 especies de este estudio, principalmente de las familias Cactaceae y Orchidaceae (Apéndice 1). Estas especies están bajo un comercio controlado para evitar pasar a un posible estatus de en peligro de extinción.

Comparación de la flora de la Sierra Azul con la flora de regiones florísticas colindantes. La Tabla 4 muestra las afinidades florísticas de la Sierra Azul con dos localidades de cada región florística, Xerofítica Mexicana y Mesoamericana de Montaña (^{CONABIO 2015}). El análisis de la flora entre Sierra Azul y las otras cuatro localidades muestra que la información se separa en dos grupos que corresponden a cada región florística (Figura 3). El grupo I corresponde a la región Xerofítica Mexicana, donde la Sierra Azul comparte 449 especies (59 % de la flora) con el Centro del estado de Chihuahua (^{Estrada-Castillón & Villarreal-Quintanilla 2010}). De este análisis se obtuvo un coeficiente de similitud de Sorensen de 0.74. Con la flora de La Campana (^{Royo & Melgoza 2001}) se comparten 152 especies (20 % de la flora) con un coeficiente de similitud de 0.34. El grupo II corresponde a las localidades de la región Mesoamericana de Montaña; la Sierra Azul presenta un 19.5 % (149 especies) de especies con la Montaña Pima de Nabogame (^{Laferriere 1994}) y un 20.8 % (159 especies) con la flora de la Babícora (^{Estrada et al. 1997}). El coeficiente de similitud de Sorensen fue 0.52 en ambas localidades.

Discusión

En la más reciente estimación de la flora vascular de México se reportan 24,728 taxones en 23,314 especies, 2,854 géneros y 297 familias (^{Villaseñor 2016}). A pesar de que Chihuahua no cuenta con un listado florístico, diversos autores señalan entre 3,779 a 4,054 taxones para el Estado (^{Villaseñor & Ortiz 2014}, ^{Villaseñor 2016}, ^{González-Elizondo et al. 2017}). El estudio más reciente para Chihuahua (^{González-Elizondo et al. 2017}) reporta 4,054 taxones en 3,911 especies, 1,017 géneros y 166 familias; lo que representa alrededor del 20 % de la diversidad florística del país. Este porcentaje puede considerarse conservador por dos razones, la primera es que aún falta más de dos terceras partes de la superficie del Estado por explorarse florísticamente (^{Vega-Mares 2010}). Otra razón es que en recientes inventarios de plantas en el Estado se han encontrado nuevas especies como Dalea janosensis (^{Estrada-C et al. 2013}), Quercus barrancana (^{Spellenberg 2014}), Sedum sinforosanum (^{Reyes et al. 2017}), Opuntia preciadoae (^{Scheinvar et al. 2018}), Salvia reginae y S. spellenbergii (^{González-Gallegos et al. 2019}). Por estas razones, Chihuahua podría fácilmente superar las estimaciones de riqueza florística reportadas.

Al comparar esta área con los cálculos a nivel país para diferentes niveles taxonómicos (^{Villaseñor 2016}), Sierra Azul alberga el 30 % de las familias, el 12.3 % de los géneros y el 3.1 % de los taxones. A nivel Estado (^{González-Elizondo et al. 2017}), la Sierra Azul presenta el 56.3 % de las familias, 34.7 % de los géneros y el 18.3 % de los taxones. Por otro lado, con base en su superficie y número de taxones encontrados, Sierra Azul presenta una gran diversidad comparada con las localidades estudiadas adyacentes. Sierra Azul en 5,000 hectáreas presenta 742 registros de plantas. El centro del estado de Chihuahua tiene un millón de hectáreas con 1,322 taxones reportados (^{Estrada-Castillón & Villarreal-Quintanilla 2010}). La Campana, con 2,840 ha, presenta 430 especies (^{Royo & Melgoza 2001}); ambas localidades están incluidas en la región florística Xerofítica Mexicana. Los dos trabajos florísticos en la división Mesoamericana de Montaña son la Montaña Pima y Babícora. La Montaña Pima en Nabogame se ubica al extremo suroeste del Estado con una superficie de 4,200 hectáreas y presenta 601 taxones (^{Laferriere 1994}); mientras que en la Babícora con 185,000 hectáreas se encontraron 476 taxones.

La Sierra Azul tiene impactos antrópicos como el turismo, la agricultura y ganadería, que exponen el área a invasiones de especies. Las especies introducidas representan una amenaza a largo plazo para los ecosistemas ya que desplazan a las especies nativas (^{Villaseñor & Espinosa-García 2004}, ^{Palma-Ordaz & Delgadillo-Rodríguez 2014}). En el área se encontraron 34 especies introducidas; las que amenazan la biodiversidad de Sierra Azul por su abundancia son Cynodon dactylon, Medicago sativa L., Melilotus officinalis (L.) Pall. y Melinis repens (^{Espinosa-García et al. 2004}, ^{Sánchez-Blanco et al. 2012}, ^{Palma-Ordaz & Delgadillo-Rodríguez 2014}).

Entre las peculiaridades de la flora de la Sierra Azul se encuentran poblaciones reducidas y especies con registros únicos para el Estado. En el área se presentan tres especies de distribución restringida para el estado: Coryphantha gracilis, Scutellaria alta y Viguiera decurrens. Las especies incluidas en la NOM-059-SEMARNAT-2010 y presentes en el área son: Coryphantha gracilis, Echinocereus palmeri, Sclerocactus intertextus, Epithelantha micromeris, Manfreda planifolia y Juglans major. ^{Royo-Márquez et al. (2014)} sugieren nuevas especies para ser incluidas en la Norma Oficial Mexicana 059 (^{SEMARNAT 2010}) como: Amoreuxia malvifolia A. Gray, Brickellia lemmonii var. conduplicata (B.L. Rob.) B.L. Turner, B. simplex A. Gray, Hibiscus coulteri Hav. ex A. Gray y H. denudatus Benth; todas ellas presentes en Sierra Azul. En la exposición norte bajo el dosel arbustivo y arbóreo, donde se conserva la humedad, se favorece el crecimiento de especies de orquídeas como: Dichromanthus cinnabarinus (La Llave & Lex.) Garay, D. michuacanus (Lex.) Salazar & Soto Arenas y Malaxis macrostachya (Lex.) Kuntze. En las observaciones de campo se detectó una baja presencia de Amoreuxia malvifolia, Cosmos palmeri B.L. Rob., Gentiana hooperi J.S. Pringle, Giliastrum rigidulum (Benth.) Rydb., Lygodesmia texana (Torr. & A. Gray) Greene ex Small, Malaxis macrostachya, Salvia regla Cav., Schoenocaulon macrocarpum Brinker y S. texanum Scheele (Figura 4). Estas especies se presentaron sólo en pendientes pronunciadas, a los 2,000 m snm. En la cima de la Sierra Azul, con ambientes extremos de aridez y en altitudes de 2,250 m snm, se desarrollan especies como Echinocereus palmeri y Eriogonum inflatum Torr.

La ubicación de la Sierra Azul entre las zonas desérticas y de montaña hace que comparta elementos florísticos de ambas. Sin embargo, la mayor parte de la flora del área presenta afinidad con el elemento xerófito; mientras que la parte alta tiene características comunes con las elevaciones semiáridas o islas montañosas que emergen en las planicies del Altiplano Mexicano (^{Granados-Sánchez et al. 2011}, ^{Lebgue-Keleng et al. 2015}, ^{Juárez-Pérez et al. 2019}). Entre las similitudes están elementos de origen árido como gramíneas de pastizales y arbustivas de hoja pequeña del matorral micrófilo. En una menor proporción existen especies de bosque encino-pino de algunas islas de montañas en el Desierto Chihuahuense (^{Granados-Sánchez et al. 2011}, ^{Juárez et al. 2017}). Otra similitud con la flora de montaña son los elementos que se presentan en algunas estribaciones; con base en el trabajo de la clasificación de ^{González-Elizondo et al. (2012)} estas asociaciones se presentan en la subregión Madrense-xerófila en vegetación de bosque bajo abierto. Los elementos que caracterizan a esta vegetación y presentes en Sierra Azul son Arbutus arizonica (A. Gray) Sarg., Pinus cembroides, Quercus arizonica Sarg., Q. chihuahuensis Trel., Q. emoryi, Q. grisea y Q. oblongifolia.

Las peculiaridades de la flora de Sierra Azul, sus características escénicas y su importancia como fuente de agua para la ciudad de Chihuahua pueden colocar a la zona para su consideración como sitio prioritario para conservación de flora. Por otra parte, la importancia de esta área como zona recreativa pudiera servir para establecer cierta normatividad para su uso. Debido a la importancia de esta zona desde diversos puntos de vista es importante llevar a cabo monitoreo de especies invasoras ya que estas amenazan la biodiversidad del lugar y posiblemente reduzcan la calidad y cantidad de sus servicios ecosistémicos.