Materiales y métodos

La fuente principal de información fue una base de datos con 13,791 registros pertenecientes a 96 familias, 384 géneros y 874 especies de Magnoliophyta endémicas de México, distribuidas a lo largo del territorio mexicano incluyendo la CB, la FVT y registradas en el estado de Morelos (Supplementary data 1). De este conjunto de registros, 8,549 corresponden a localidades dentro de Morelos. La base de datos compiló registros del SNIB [Sistema Nacional de Información sobre Biodiversidad de México), de la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO, www.conabio.gob.mx)], del Portal de Datos Abiertos de la Universidad Nacional Autónoma de México (datosabiertos.unam.mx), así como los registros de Chusquea circinata, obtenidos del trabajo de ^{Ruíz-Sánchez et al. (2020)}. Los registros obtenidos fueron revisados para eliminar duplicados y uniformizar los nombres científicos válidos, los cuales fueron corroborados en tropicos (www.tropicos.org). Además, se verificó la información de las localidades, que en caso de carecer de coordenadas geográficas fueron calculadas con la ayuda de Google Earth (earth.google.com) y en otros casos se validó las que ya estaban georreferenciadas empleando ArcMap 10.1 (^{ESRI 2010}).

Análisis de Endemicidad. A través del programa NDM/VNDM versión 3.0 (^{Szumik & Goloboff 2004}), se aplicó el método de Análisis de Endemicidad (AE) para identificar áreas potenciales de endemismo a nivel nacional y en Morelos. Dicho método emplea un criterio de optimización, en el cual mediante un índice de endemicidad (E), se evalúa el número de endemismos y la restricción distribucional de los taxones en un área dada, de manera que las áreas con un valor mayor del índice serán postuladas como áreas de endemismo (^{Szumik et al. 2002}, ^{Szumik & Goloboff 2004}, ^{Escalante 2009}, ²⁰¹⁵). De forma individual, un taxón tendrá un valor e máximo de 1 si se encuentra presente en todas las celdas evaluadas y ausente en el resto de las celdas de la cuadrícula; por el contrario, si el taxón se encuentra solamente en algunas de las celdas evaluadas, el valor de e será menor. El valor de E depende del número de taxones incluidos en el área de estudio; es decir, mientras más taxones se consideren como endémicos, mayor será su valor (^{Szumik & Goloboff 2004}, ^{Noguera-Urbano & Escalante 2015}).

El método de estimación de AE requiere que el área de estudio sea dividida en una cuadrícula definida previamente por el usuario, para evaluar áreas (conjunto de celdas) que sean congruentes con la distribución de tantas especies como sea posible (^{Munguía-Lino et al. 2016}). Por esta razón, en un primer análisis se dividió a México en una cuadrícula de 1° de latitud y 1° de longitud, obteniendo un total de 253 celdas (con superficie aproximada de 12,000 km²), con el fin de identificar áreas de endemismo a lo largo del territorio. Posteriormente, en un segundo análisis, se dividió a Morelos en una cuadrícula de 6' de latitud y 6' de longitud, obteniendo un total de 43 celdas (con superficie aproximada de 110 km²), con el propósito de reconocer áreas de endemismo dentro del estado.

El programa NDM/VNDM requiere una lista de especies con sus respectivas coordenadas geográficas, las cuales transforma automáticamente en una matriz de presencias (1) y ausencias (0) con respecto a cada una de las celdas del área de estudio (^{Szumik et al. 2002}, ^{Szumik & Goloboff 2004}).

La configuración del programa se basó en las recomendaciones propuestas por ^{Munguía-Lino et al. (2016)}, de manera que la superposición de subconjuntos se mantuvo si el 98 % de las especies que los definían eran únicas, además de que cada búsqueda se ejecutó empleando el efecto de borde. Del conjunto de áreas obtenidas, se eligieron aquellas especies con un puntaje mínimo de 0.6 y se calcularon las áreas de consenso considerando un 30 % de similitud bajo un consenso estricto.

Familias de Magnoliophyta y Áreas Naturales Protegidas presentes en las áreas de endemismo. Con el propósito de conocer la diversidad de familias de Magnoliophyta dentro de cada una de las áreas de endemismo identificadas, tanto a nivel nacional como en Morelos, se cuantificó la frecuencia en la repetición de familias por área de endemismo. Asimismo, se estimó la superficie de las áreas de endemismo identificadas dentro de Morelos y se sobrepuso con las Áreas Naturales Protegidas (ANP), con la intención de conocer cuántas especies están protegiendo dichas ANP.

Resultados

Análisis de Endemicidad. El primer análisis con los registros de las 874 especies de Magnoliophyta endémicas de México, distribuidas a lo largo del territorio mexicano, incluyendo la CB y la FVT así como el estado de Morelos, reveló la existencia de cinco áreas de endemismo ubicadas principalmente hacia el centro del país. Una de ellas se situó hacia el oeste, abarcando parte del territorio de Jalisco, Colima y el centro de Michoacán, mientras que las cuatro áreas restantes se situaron hacia el centro, comprendiendo porciones desde Michoacán hasta Hidalgo, incluyendo partes del Estado de México, Ciudad de México, Morelos, norte de Guerrero, suroeste de Puebla y Tlaxcala (Figura 1). Al aplicar el análisis de consenso estricto (con 30 % de similitud), se obtuvieron cuatro áreas de consenso, cuyos valores máximos de endemicidad variaron entre 2.65 y 40.67 (Supplementary data 2).

El número de especies que caracterizaron las áreas de consenso varió entre 3 y 62. El área de consenso 4 ubicada al centro del país registró el mayor número de especies endémicas (62), seguida por el área 3 (61) y el área 2 (12), mientras que el área 1, localizada hacia el oeste, se caracterizó por tres especies (Supplementary data 2).

Es importante señalar que, en este primer análisis de identificación de áreas de endemismo a nivel nacional, sí se recuperó a Morelos como parte de un área de endemismo. Su territorio incluye tres de las cuatro áreas de endemismo identificadas (áreas 2, 3 y 4). Estas tres áreas de endemismo concentraron un número importante de especies de Magnoliophyta endémicas del país (12 a 62).

Una vez identificada la relevancia de Morelos como una región importante de endemismo, se llevó a cabo un AE al interior del estado. Para ello, del total de registros de la base de datos, se consideraron únicamente aquellos reportados para Morelos (8,549 registros), reportando la distribución de las 874 especies de Magnoliophyta endémicas al país dentro del estado. Dicho análisis identificó la existencia de 10 áreas de endemismo dentro de Morelos, seis de ellas ubicadas al norte y oeste del estado y tres más ubicadas al sur. Otra área identificada y situada al centro, fue descartada de los análisis posteriores ya que contenía únicamente una especie (Bursera submoniliformis), lo cual no cumple con el supuesto de considerar al menos dos especies para identificar un área de endemismo. Al aplicar el análisis de consenso estricto (con 30 % de similitud), se obtuvieron cuatro áreas de consenso, cuyos valores máximos de endemicidad variaron entre 8.12 y 78.66 (Tabla 1). Solamente 154 especies (17.6 %) de las 874 empleadas para el análisis, presentaron valores de endemicidad importantes para el reconocimiento de las áreas de endemismo (Tabla 1).

El número de especies que caracterizaron las cuatro áreas de consenso varió de 10 a 129. El área de consenso 1, ubicada al noroeste de Morelos, contuvo el mayor número de especies endémicas (129), mientras que el área 2, ubicada al sur del estado, se caracterizó únicamente por 10 especies (Tabla 1; Figura 2). A continuación, se describen las áreas de consenso identificadas para Morelos, indicando las especies que las caracterizan en la Tabla 1.

Área Noroeste. En la región norte y noroeste del estado coincidieron tres áreas de consenso (1, 3 y 4), las cuales en conjunto albergaron 145 especies (16.5 %) que no se compartieron con el resto de las áreas de consenso identificadas. El área 1 comprendió seis celdas cuya superficie se encontró mayoritariamente hacia la provincia de la FVT y una mínima fracción hacia la CB (Figura 2). Esta área contuvo 129 especies (14.7 % del total), que pertenecen a 38 familias (Tabla 1).

El área de consenso 3 abarcó cinco celdas, tres de ellas ubicadas al norte del estado, en la porción correspondiente a la provincia de la FVT, mientras que las dos celdas restantes se posicionaron hacia el oeste, situándose la mayor parte de su superficie en la provincia de la CB (Figura 2). Ésta área se definió por 15 especies (1.71 % del total) que pertenecen a 11 familias, de las cuales ninguna de ellas se compartió con otra área de consenso (Tabla 1). El área de consenso 4 comprendió cuatro celdas situadas al noroeste de Morelos, inmersas en la porción correspondiente a la FVT, salvo una mínima fracción de la misma que se encontró en la CB (Figura 2). Dicha área contuvo 97 especies (11 %) pertenecientes a 32 familias de Magnoliophyta, todas ellas compartidas con el área de consenso 1 (Tabla 1).

Área Sur. Hacia la porción sur de Morelos, se situó el área de consenso 2, la cual albergó 10 (1.14 %) de las 874 especies analizadas, pertenecientes a ocho familias de Magnoliophyta (Tabla 1). Dicha área comprendió cuatro celdas ubicadas completamente dentro de la Cuenca del Balsas (Figura 2).

Familias de Magnoliophyta presentes en las áreas de endemismo. Las familias de Magnoliophyta más frecuentes en las áreas de endemismo identificadas a nivel nacional (presentes en tres de las cuatro áreas) fueron Amaryllidaceae y Poaceae, compartidas entre las áreas 1, 3 y 4; Apiaceae, Asteraceae, Crassulaceae, Euphorbiaceae, Lamiaceae, Onagraceae y Oxalidaceae, se compartieron entre las áreas 2, 3 y 4. Dentro de las familias menos frecuentes, restringidas a dos de las cuatro áreas de endemismo reconocidas en el análisis, se encontraron Bromeliaceae, Fabaceae y Orchidaceae, compartidas entre las áreas 3 y 4 (Figura 3; Supplementary data 2).

Las áreas de endemismo ubicadas al centro del país registraron en conjunto 25 familias, entre las que destacan Amaryllidaceae, Apiaceae y Asteraceae; en contraste, el área situada al oeste del país se caracterizó por la presencia de las familias Amaryllidaceae, Poaceae y Vitaceae, de las cuales Vitaceae no se incluyó en las áreas anteriormente señaladas (Supplementary data 2).

En el caso particular de las áreas de endemismo reconocidas en Morelos, las familias que más frecuentemente se encontraron fueron Asteraceae, Fabaceae y Convolvulaceae (registradas en las cuatro áreas). Adicionalmente, Orchidaceae se comparte entre las áreas 1, 3 y 4; Orobanchaceae y Rubiaceae, compartidas entre las áreas 1, 2 y 4. Dentro de las familias menos frecuentes, registradas en dos de las cuatro áreas, se encontraron Bromeliaceae, Lamiaceae, Poaceae y Solanaceae, compartidas entre el área 1 y 4, en tanto que Euphorbiaceae solamente se registró en el área 3 (Figura 3; Supplementary data 2).

El área de endemismo ubicada al noroeste del estado de Morelos albergó 44 familias, entre las que destacaron Asteraceae, Fabaceae y Convolvulaceae (Tabla 1). Por otra parte, el área de endemismo situada al sur del estado se caracterizó por la presencia de ocho familias, de las cuales Acanthaceae y Malpighiaceae solamente se registraron de esta área (Tabla 1).

Áreas Naturales Protegidas y áreas de endemismo. La superficie total estimada para las cuatro áreas de endemismo identificadas en Morelos fue de 1,456.83 km², de la cual 678.25 km² se localizan dentro de las ANP federales (Corredor Biológico Chichinautzin, El Tepozteco, Lagunas de Zempoala y Sierra de Huautla) y 2.25 km² en una pequeña porción de ANP estatales (El Texcal y La Sierra de Montenegro) (Figura 4). Dentro de las cuatro áreas de endemismo incluidas en las ANP, se encontraron 154 especies de Magnoliophyta que corresponden al 17.6 % del total de especies analizadas en el estudio.

Discusión

El AE realizado con información geográfica de 96 familias de Magnoliophyta incluyó 874 especies endémicas de México distribuidas a lo largo del país y la zona de estudio (CB, FVT, Morelos). Los resultados a nivel nacional revelaron la existencia de sitios con distribución coincidente de un porcentaje importante de dichas especies (8 %). El análisis a escala nacional recuperó a Morelos como parte de un área de endemismo, identificando igualmente con la flora evaluada áreas de congruencia hacia el oeste del país, en territorio que corresponde a la FVT y hacia el centro del territorio mexicano, en donde se comparte superficie entre la CB y la FVT.

Tanto la CB como la FVT se han reportado como centros de alta riqueza de especies de plantas vasculares (^{Fernández-Nava et al. 1998}, ^{Bonilla-Barbosa & Villaseñor 2003}). En este trabajo se identifican igualmente como áreas de endemismo importantes y dentro de ellas se encuentra inmerso el estado de Morelos, el cual también ha destacado por su particular riqueza de plantas vasculares, así como por sus características geográficas y ambientales (^{Bonilla-Barbosa & Villaseñor 2003}, ^{Villaseñor & Ortiz 2014}, ^{Villaseñor 2016}). Los resultados del presente estudio ubican al estado como una región de endemismo que merece análisis más detallados.

El AE dentro de Morelos reveló la existencia de áreas de endemismo soportadas por 154 de 874 especies. Se identificaron áreas hacia el norte y noroeste del estado, en territorio que corresponde a la FVT, donde se ubican principalmente los bosques templados y algunas pequeñas porciones con bosque húmedo de montaña (^{Rzedowski 1978}, ^{Flores-Villela & Geréz 1994}, ^{Bonilla-Barbosa & Villaseñor 2006}). En esta región Asteraceae es una de las familias más importantes para la caracterización de las áreas de endemismo, la cual destaca por su preferencia hacia ambientes templados de regiones montañosas (^{Rzedowski 1978}, ^{Villaseñor 1990}, ^{Ramamoorthy et al. 1993}).

Otra de las áreas de congruencia identificadas se sitúa principalmente hacia el sur del estado, en territorio que corresponde a la CB, cuya superficie se caracteriza principalmente por un ambiente cálido-semiseco, acentuándose más la condición de aridez hacia el este (^{Villaseñor 1987}, ^{Fernández-Nava et al. 1998}). En dicha región también destaca la familia Asteraceae por el número de especies involucradas en la identificación de las áreas de endemismo (2). Estudios previos han discutido la correlación entre la riqueza de Asteraceae en un sitio con los otros componentes de la flora, como la riqueza total de especies (^{Villaseñor et al. 2007}). Lo anterior indica que la identificación de un sitio con alta coincidencia de especies de esta familia permite suponer una alta riqueza de otros componentes de la flora estatal y los resultados aquí mostrados apoyan tal correlación. Lo mismo sucedió con otras dos familias que resultaron frecuentes en varias de las áreas de endemismo identificadas, Fabaceae y Poaceae (Figura 3), las cuales han sido también consideradas como grupos predictores de riqueza de especies de plantas vasculares en diversas regiones de nuestro país (^{Villaseñor et al. 2007}). La diversidad taxonómica evaluada (Tabla 1) es amplia (45 familias) y las áreas de endemismo identificadas muestran concentraciones de elementos florísticos de dicha diversidad.

La FVT está formada por un cinturón de volcanes que comenzaron a formarse durante el Oligoceno y el Mioceno temprano, hace aproximadamente 33.9 millones de años (^{Becerra 2005}, ^{Velasco et al. 2007}). La actividad de sus volcanes ha ocurrido de manera asincrónica a lo largo de su territorio, comenzando en la porción oeste y continuando de manera más reciente hacia el este (^{Gámez et al. 2012}); por tal motivo, la porción oeste de la FVT es considerada una formación más antigua (^{Marshall & Liebherr 2000}). De igual manera, dentro de la FVT se ha observado que la edad de sus rocas también varía en orientación norte a sur, siendo más antigua por su composición la región norte, donde el intemperismo y la erosión han actuado intensamente, dando como consecuencia un relieve irregular, que se manifiesta en la presencia de numerosos valles y barrancas con fuertes pendientes (^{Velasco et al. 2007}).

Por su parte, la CB es una región con pocas superficies planas, encontrando en ella una franja de rocas volcánicas de diversos tipos y estructuras, como derrames lávicos, tobas, brechas y cenizas volcánicas que fueron emitidas de manera sucesiva por volcanes durante el Cenozoico y que actualmente forman una gruesa y extensa capa superpuesta en las rocas del Mesozoico (^{Fernández-Nava et al. 1998}). De manera más particular, se han realizado dataciones de rocas de la porción de Morelos que se ubica en la CB, reportando que las regiones noroeste, centro y parte del sur contienen las rocas más antiguas, que datan del Terciario (aproximadamente 66 millones de años) al Cuaternario. En contraste, la región con rocas más jóvenes se ubica al noreste y este del estado (^{SPP 1981}).

En general, las áreas de endemismo identificadas en Morelos que se ubican en la porción sur de la CB corresponden a zonas con mayor antigüedad considerando su historia geológica. Lo mismo ocurre con las áreas reconocidas en la porción norte y noroeste del estado, que conciernen a la porción de la FVT, una de las zonas más antiguas dentro del área de estudio. De las especies incluidas en el análisis, algunas se distribuyen hacia el oeste tanto de la FVT como de la CB, es decir, hacia las regiones más antiguas de dichas provincias. Tomando en cuenta únicamente su distribución, la cual se superpone con formaciones geológicas antiguas, tales especies probablemente no constituyan endemismos recientes (^{Noguera-Urbano 2017}). Resultados similares fueron encontrados por ^{Sosa et al. (2018)}, quienes identificaron áreas paleoendémicas al oeste de la Faja Volcánica Trans-Mexicana y de la Cuenca del Balsas, es decir, sitios cuyos taxa son antiguos y se restringen a un área geográfica pero que inicialmente presentaron amplias áreas de distribución, además de que son taxones que divergieron muy temprano y tienen distribuciones que se superponen con formaciones geológicas antiguas (^{Noguera-Urbano 2017}). Ejemplos de especies distribuidas preferentemente hacia la porción occidental de la FVT son Acourtia lepidopoda (Guerrero, Jalisco, Estado de México, Michoacán, Morelos y Puebla), Ageratina perezii (Guerrero, Estado de México, Michoacán y Morelos), Habenaria rosulifolia (Guerrero, Estado de México, Morelos y Puebla), Malaxis lyonnetii (Guerrero, Estado de México y Morelos), Pectis exilis (Guerrero, Jalisco, Estado de México, Michoacán, Morelos y Puebla), Stevia vernicosa (Colima, Guerrero, Jalisco, Estado de México, Morelos y Puebla) o Thalictrum cuernavacanum (Guerrero, Estado de México y Morelos). Entre las especies que se distribuyen particularmente hacia el este de la FVT, en las regiones geológicamente consideradas recientes (Noguera-Urbano 2017), se pueden citar a Mesadenus tenuissimus (Estado de México, Guerrero, Morelos, Oaxaca y Puebla) y Verbesina pterocaula (Guerrero, Hidalgo, Estado de México, Morelos, Oaxaca, Puebla y Veracruz).

Implicaciones para la conservación del endemismo en el estado de Morelos. El endemismo, debido a su restricción geográfica ha sido relevante para el diseño y la delimitación de áreas protegidas. Las especies endémicas constituyen un grupo de especies sensibles a la modificación de su entorno, en particular por agentes antropogénicos (^{Alcántara & Paniagua 2007}). Las áreas de endemismo son sitios importantes para la conservación, donde la congruencia en la distribución de especies, en especial las endémicas, se hace evidente y las destacan como sitios potencialmente irremplazables, un criterio importante en la definición de zonas prioritarias para la conservación (^{Méndez-Larios et al. 2005}).

Aproximadamente 25 % de la superficie total de Morelos (1,261.1 km²) corresponde a Áreas Naturales Protegidas (ANP) ya establecidas, tanto a nivel federal como estatal. Las cuatro áreas de endemismo cubren un área total estimada en 1,456.8 km² y alrededor del 46.6 % de dicha superficie (680.4 km²) se localiza dentro de las ANP (Figura 4). En dicha región, se registran alrededor de 154 especies de Magnoliophyta, que corresponden al 17.6 % del total de especies analizadas en este estudio.

Como muestran los resultados, las áreas de endemismo reconocidas en este trabajo coincidieron en parte con ANP ya establecidas hacia el norte y sur del estado. Sin embargo, menos de la mitad de su área total se encuentra bajo alguna protección y su papel en la conservación del endemismo no es satisfactorio, pues menos del 18 % de las especies estarían sujetas a algún esquema de protección dentro de su territorio.

Existen regiones hacia el oeste del estado identificadas como sitios de endemismo que no se encuentran bajo alguna categoría de protección. ^{Ortiz-Hernández et al. (2015)} destacan la riqueza de vertebrados en estas zonas; ellos reportan allí la presencia de alrededor del 35 % de los vertebrados registrados para el estado, mismo que no han sido incluidos dentro de alguna ANP. En particular para el género Bursera, ^{Hernández-Pérez et al. (2011)} señalan que en el centro y sur de Morelos se registra entre 5 a 10 especies, encontrando otros sitios también importantes hacia el norte, en la Sierra de Tepoztlán. Resultados similares son observados en un análisis de la riqueza de Magnoliophyta (Estrada-Márquez et al. en preparación).

^{Gámez et al. (2012)}, al analizar los patrones de riqueza de la mastofauna de la Faja Volcánica Trans-Mexicana, encuentran que la porción este concentra el mayor número de especies (101-116). En dicha región se encuentra inmersa la porción noroeste de Morelos. De la misma manera, ^{Feria & Peterson (2002)}, resaltan que la porción este de la CB alberga una riqueza de especies de aves (entre 1 a 19) y endemismos (16), cuya región incluye más de la mitad del territorio del estado.

La información conjunta de plantas y animales deberá considerarse en futuros estudios locales o regionales, encaminados a proponer estrategias de conservación en Morelos. Las amenazas constantes y crecientes de la biodiversidad de Morelos son patentes por actividades antropogénicas (agricultura, incendios provocados, turismo y urbanización) y más recientemente el cambio climático (^{Ortiz-Hernández et al. 2015}). Por esta razón, se requiere de información más detallada del componente endémico para acciones de conservación más eficaces.

Supplementary data

Supplemental material for this article can be accessed here: https://doi.org/10.17129/botsci.2492