Materiales y métodos

Se obtuvieron los polígonos correspondientes a las áreas prioritarias de conservación de la biodiversidad en Aguascalientes: Sierra Fría (SF), Sierra del Laurel (SL), Tepezalá-Asientos (TA) y Juan El Grande (LL) (Figura 1). El polígono para el área de SL (Aguascalientes, Jalisco y Zacatecas) fue basado en información del Gobierno del Estado de Aguascalientes (inédito). El polígono correspondiente a SF (Aguascalientes y Zacatecas) fue obtenido de ^{CONABIO (2004)}. Los polígonos de las áreas de TA y de LL se obtuvieron a partir de ^{CONABIO (2007)}.

A partir de 581 registros que incluyen 104 géneros y 224 especies de la familia Asteraceae se generó una base de datos. Los registros fueron obtenidos durante la revisión de material herborizado y usando las bases de datos de los herbarios EBUM, GUADA, HUAA, IEB, INEGI y de la Universidad Autónoma de Zacatecas (este último sin acrónimo registrado en el Index Herbariorum (http://sweetgum.nybg.org/science/ih/), así como a partir de la información disponible en el portal web de la Global Biodiversity Information Facility (GBIF - www.gbif.org/). Los registros obtenidos fueron incluidos en un sistema de información geográfica (ArcGIS v. 10.5, ^{ESRI 2011}) para ubicar su presencia dentro de estas áreas y determinar el tipo de vegetación en que fueron colectados. Para los registros con los que no se contaba con georreferencia, se obtuvieron las coordenadas correspondientes de acuerdo con el programa GoogleEarth Pro a partir de los datos de las etiquetas de colecta. Los tipos de vegetación presentes en las áreas prioritarias de conservación se obtuvieron del catálogo de metadatos geográficos de uso de suelo y vegetación del INEGI agrupado por la ^{CONABIO (2007)}.

Para los cuatro polígonos bajo estudio se tienen registrados un total de nueve tipos de vegetación (Tabla 1); no obstante, cada tipo de vegetación dentro de cada uno de los polígonos se consideró como un sitio de colecta independiente. Por ejemplo, en tres de las cuatro áreas se encontró que el tipo de vegetación corresponde a bosque de encino (BE), por lo que se cuenta con tres unidades de muestreo independientes correspondientes al BE (SF-BE, SL-BE y LL-BE; Tabla 1). De esta manera, considerando todos los tipos de vegetación existentes en los polígonos estudiados, se tiene un total de 19 unidades de muestreo. Lo anterior se hizo con el fin de evaluar diferencias en riqueza de especies según el tipo de vegetación. Los sitios de muestreo se tomaron como valor de esfuerzo de colecta para la elaboración de una curva de acumulación de especies.

Para estimar los valores de riqueza para cada sitio, se utilizaron el lenguaje estadístico R (^{R Core Team 2017}) y el paquete estadístico BiodiversityR (^{Kindt & Coe 2005}). Para obtener el número de especies no observadas y la riqueza de especies por área con los índices no paramétricos basados en ICE (Incidence Coverage-based Estimator) y Chao2, se utilizó el paquete estadístico fossil (^{Vavrek 2015}). Las curvas de acumulación de especies se elaboraron a partir de los cálculos de índices de biodiversidad obtenidos, graficando el número de especies observado contra el número de sitios de colecta presentes en cada área como esfuerzo de colecta. La riqueza de especies fue representada en un mapa cuadriculado, a partir de una capa de puntos georreferenciados, utilizando el programa ArcGis V.10.5 (^{ESRI 2011}) de la siguiente manera: 1) se generó una cuadrícula de 5 × 5 km sobre las áreas prioritarias con las herramientas ArcToolbox/Data management tools/Feature class/Create Fishnet ; 2) se creó una capa nueva uniendo la información de los puntos georreferenciados con la cuadrícula utilizando la herramienta Joins and Relates/Join..., en la que cada celda de la cuadrícula tiene un valor único correspondiente a la suma de todos los puntos que caen dentro de ella (opción sum) y 3) se cambió la simbología de la capa nueva en Layer Properties/Symbology, en donde a la suma de puntos se le asigna un color para representar la riqueza total por celda.

La beta diversidad o el recambio de especies entre comunidades fue calculada de acuerdo con el método propuesto por ^{Baselga (2010}, ²⁰¹²⁾ y ^{Baselga & Leprieur (2015)} con el lenguaje estadístico R (^{R Core Team 2017}), con el paquete betapart (^{Baselga et al. 2018}). ^{Baselga (2010)} describe un método de estimación que separa la beta diversidad en dos componentes independientes: 1) la diferenciación en la composición de especies o recambio y 2) el anidamiento, comprendiendo valores entre un rango de 0 a 1 para ambos componentes, en donde valores cercanos a 1 indican que las comunidades presentan una baja similitud en la composición de especies. La diversidad beta se midió con los índices de disimilitud de Sorensen (βsor) y Jaccard (βjac) de uso común para medir las diferencias en riqueza de especies entre comunidades (^{Calderón-Patrón et al. 2012}). Para la diferenciación en la composición de especies entre comunidades, se utilizaron el índice de Simpson (βsim) y un componente de recambio del índice de Jaccard (βjtu) (^{Baselga 2010}, ²⁰¹², ^{Baselga & Leprieur 2015}, ^{Calderón-Patrón et al. 2012}); el anidamiento resultante se estimó con los componentes de disimilitud de Sorensen (βsne) y de Jaccard (βjne) (^{Baselga & Leprieur 2015}).

El cálculo de los componentes de beta diversidad (recambio y anidamiento) para definir, analizar y describir patrones espaciales de las comunidades puede ser difícil de interpretar; por ello, utilizar un método que integre todas estas aproximaciones resulta útil. Con las métricas antes mencionadas, se elaboró un gráfico de terna o piramidal en el software estadístico R con el paquete ggtern (^{Hamilton & Ferry 2018}) para describir el comportamiento de la riqueza de especies por comunidad con respecto a un sistema de tres variables (e.g., βsor, βsne y βsim) y visualizar qué patrones espaciales (agrupamiento o recambio) se presentan entre áreas. Se comparan las especies en común entre un par aleatorio de comunidades (representado por βsne y βjne), la ganancia de especies entre dos comunidades (dado por βsim y βjtu) y la pérdida de especies entre dos comunidades (dado por βsor y βjac) (^{Koleff et al. 2003}, ^{Podani & Schmera 2011}).

Resultados

Para las cuatro áreas prioritarias contempladas en el estudio se encontraron un total de 224 especies observadas (Material suplementario 1); para ICE se estiman 368 especies y para Chao2 354 taxones (Tabla 2). El tipo de vegetación que contiene una mayor riqueza de especies es la de BE (139 especies), mientras que el PH presenta la riqueza más baja (una especie) (Tabla 3). En la Figura 3 se puede identificar dentro de las cuatro áreas de estudio cuáles son los sitios o celdas que presentan una mayor riqueza de especies. Destacan como celdas que requieren mayor esfuerzo de colecta 123 de ellas, que representan 66 % del total (615 km²); siete celdas (4 % del total) contienen una riqueza de entre 21 a 56 especies, de las cuales solamente dos presentan un esfuerzo de colecta satisfactorio (TA - 77 % y LL - 72 %). Para SF, 59 de 83 celdas requieren un mayor esfuerzo y faltan por colectar 45-57 especies, según los estimadores ICE y Chao2 respectivamente; para SL, 29 de 46 celdas requieren un esfuerzo adicional y faltan por colectar 128-198 especies; para TA, 22 de 34 celdas requieren esfuerzo adicional y faltan 25-27 especies; finalmente, para LL, 13 de 17 celdas requieren un esfuerzo adicional y faltan 22-27 especies por colectar.

Para el cálculo de beta diversidad, recambio y anidamiento de especies entre comunidades (Tabla 4), los resultados son analizados y tomados entre rangos que van desde 0 a 1. Mientras la beta diversidad (βsor y βjac) se aproxime a 1, la composición de especies de una comunidad será marcadamente más distinta a las demás (^{Moreno 2001}, ^{Koleff et al. 2003}, ^{Baselga 2010}). Para el caso de los polígonos de SF, SL, TA y LL, los valores estimados de βsor y βjac indican que estas áreas difieren ampliamente en la composición de especies, valores explicados por el alto recambio de especies entre estas comunidades; este es el patrón espacial principal que explica los valores de beta diversidad en las áreas de estudio, además de los bajos valores de anidamiento obtenidos.

De igual manera, se representó de manera gráfica la relación entre la riqueza de especies de cada sitio y tres variables distintas mediante un gráfico de terna (Figura 4), en donde a es el número total de especies que ocurren en dos cuadrantes; b es el número total de especies que ocurren en un sitio, pero no el de interés y c es el número total de especies que ocurren en un sitio de interés, pero no se encuentran en un sitio vecino (^{Koleff et al. 2003}). De manera general, 1) βsne y βjne describen cuáles son las especies en común entre un par de sitios o comunidades; 2) βsim y βjtu representan la ganancia de especies de un sitio con respecto a otro y, 3) βsor y βjac muestran las especies perdidas en un sitio con respecto a otro (^{Koleff et al. 2003}, ^{Podani & Schmera 2011}). En la Figura 4 se puede observar que las especies en común entre pares de comunidades son bajas por la posición basal de los puntos en el gráfico y hay sitios que presentan especies exclusivas o que sólo pueden ser encontradas en esa determinada comunidad con una tendencia a la pérdida de especies. Este patrón es observado sobre todo en las comunidades TA-LL y SL-LL, sitios con una composición de especies similar con respecto a las demás áreas, especies de distribución restringida a estas áreas y una tendencia a la pérdida de especies.

Discusión

Los estimadores no paramétricos ICE y Chao2, al contrario de los métodos paramétricos, no asumen el tipo de distribución estadística del conjunto de datos y no los ajustan a un modelo determinado, cuentan con un margen de error reducido y requieren una menor cantidad de información, pues sólo necesitan datos de incidencia o ausencia-presencia para su cálculo (^{Moreno 2001}, ^{Escalante 2003}, ^{López-Gómez & Williams-Linera 2006}, ^{Chao & Chiu 2016}). Un buen estimador no paramétrico debe ser insensible al orden de las unidades de muestreo y al tamaño de la muestra, es decir, en una curva de acumulación de especies debe tener una tasa de crecimiento inicial alta hasta llegar a una riqueza máxima (^{Chazdon et al. 1998}, ^{López-Gómez & Williams-Linera 2006}, ^{González-Oreja et al. 2010}). Las curvas de acumulación de especies obtenidas con los estimadores no paramétricos ICE y Chao2 tienen una tasa alta de crecimiento inicial, pero se encuentran muy por encima de los valores de riqueza de especies observadas, lo que indica una sobreestimación de la riqueza de especies observadas (Figura 2). El error de sobreestimación de la riqueza en estas comunidades indica que presentan una distribución espacial agregada debido a las preferencias ecológicas o geográficas del grupo de estudio, es decir, especies de la familia Asteraceae presentan una tendencia a concentrarse en partes específicas del hábitat debido a las condiciones heterogéneas del área como lo son: el relieve, la exposición a viento y la humedad, el uso de suelo y el impacto antropogénico, entre otras (^{Moreno 2001}, ^{De Mas-Castroverde 2007}, ^{Villaseñor 2010}, ^{Pérez-Paredes et al. 2014}, ^{Hernández et al. 2017}). El BE del área de SF es el sitio donde se concentran más especies, siendo este el tipo de vegetación de mayor cobertura entre las cuatro áreas de estudio (^{CONABIO 1998}, ²⁰⁰⁴, ^{CONABIO 2007}, ^{Ávila-Villegas et al. 2008}) y donde se ven más beneficiadas especies de este grupo, ya que la familia Asteraceae alcanza una mayor diversidad en las zonas templadas (e.g., BE o encino-pino) y tiende a disminuir en zonas tropicales y húmedas (^{Tapia-Muñoz 2010}, ^{García-Sánchez et al. 2014}, ^{Villaseñor 2018}, ^{Carrasco-Ortiz et al. 2019}). Los pastizales cultivados le siguen al BE en riqueza de especies (^{Siqueiros-Delgado et al. 2016}, ^{Villaseñor 2018}), ya que los medios ruderales y arvenses en ambientes secos y templados son áreas idóneas para el desarrollo de especies de la familia Asteraceae, llegando a representar en algunos casos una seria amenaza para cultivos y otras especies silvestres (^{Tapia-Muñoz 2010}). El tercer sitio que presenta una riqueza alta de especies es el matorral subtropical, un tipo de vegetación ruderal o secundaria, en donde las especies de compuestas asociadas a disturbio se ven altamente favorecidas (^{Tapia-Muñoz 2010}, ^{Zamora-Crescencio et al. 2011}, ^{Rzedowski et al. 2014}).

La diferencia entre los valores de especies observadas y estimadas también puede explicarse por otros factores que modifican el comportamiento y la precisión de estos estimadores: 1) el número de recolectores involucrados, siendo por lo general de dos a tres por salida para abarcar la mayor extensión de área posible por punto de colecta o bien registros colectados por grupos de estudio durante años anteriores; 2) los periodos de recolecta, con salidas una vez por semana a lo largo de todo el trabajo de investigación o salidas realizadas una vez por semestre por parte de grupos de estudio y 3) la cercanía de las áreas a asentamientos o poblados, procurando colectar en sitios lo más alejados y lo menos impactados posibles (^{Moreno 2001}). Los factores mencionados también influyen de manera determinante en la concentración de colectas hacia ciertos sitios de manera preferente. Lo anterior hace que el muestreo no haya sido homogéneo entre las localidades, requiriendo de un número más grande de unidades de muestreo para completar el inventario florístico y obtener valores de ICE y Chao2 más cercanos a la realidad (^{Chazdon et al. 1998}, ^{López-Gómez & Williams-Linera 2006}, ^{Villaseñor et al. 2013}, ^{Chao & Chiu 2016}).

Un ejemplo de lo anterior se observa en el polígono de TA (Figura 3), en donde el cerro de Altamira concentra una gran cantidad de registros con respecto a los demás cuadrantes dentro de esta área, así como en el polígono LL, que tiene la mayor parte de los registros concentrados en la principal serranía que lleva el mismo nombre. En parte, este fenómeno puede deberse a que un área considerable de estos polígonos se encuentra impactada sustancialmente por actividades humanas, como terrenos de cultivo (de temporal y de riego), presencia de asentamientos humanos, terracerías y carreteras en donde la colecta botánica no es frecuente. Los polígonos de SF y SL presentan un menor impacto por estos factores, por lo que los tipos de vegetación natural en esta zona se encuentran mejor conservados, ayudando a que las colectas sean más frecuentes y estén mejor distribuidas. Lo anterior se aprecia de mejor manera en el mapa de riqueza de especies (Figura 3). De manera general, el esfuerzo de colecta no es satisfactorio, pues se observan varias celdas en blanco que requieren un muestreo sustancial para poder documentar de una mejor manera la riqueza de la familia Asteraceae en estas áreas prioritarias.

^{Villaseñor et al. (2005b)} mencionan que el error de sobreestimación y los valores obtenidos con índices no paramétricos, como los utilizados en este trabajo, son producto de una falta de repeticiones en el esfuerzo de colecta y la falta de heterogeneidad. Esta última es originada por el tamaño de las celdas, ya que mientras más grande sea el área existe la posibilidad de que los muestreos reflejen la heterogeneidad de las áreas; mientras más se reduzca el tamaño de las celdas, aumenta la probabilidad de muestreos únicos y disminuye la de tener un muestreo con más especies infrecuentes. También es de considerar que el origen de una cuadrícula para cualquier mapa es arbitrario y elaborado conforme a la extensión geográfica con la que se esté trabajando o según las necesidades del investigador, lo cual puede influir directamente en los resultados obtenidos (^{Vargas-Amado et al. 2013}).

Estudios sobre los factores que originan patrones de beta diversidad mencionan que ésta incrementa por la variación ambiental entre ecosistemas y en latitudes menores, propiciando una riqueza alta y recambio de especies en áreas tropicales (^{Koleff et al. 2003}). Lo anterior se origina a través de eventos de migración, especiación y aislamiento de ecosistemas durante periodos de glaciación (^{Baselga 2010}). Estas afirmaciones al ser probadas en otros trabajos resultan ser inconsistentes, pues valores de beta diversidad y de recambio de especies son independientes al tipo de ambiente o hábitat (^{Koleff et al. 2003}). Se proponen entonces otros mecanismos que expliquen la beta diversidad de las comunidades entre los cuales se encuentran: 1) la distancia entre sitios o comunidades con valores de bajos a moderados entre sitios muy cercanos y valores altos de recambio entre sitios muy alejados (^{Harte & Kinzing 1997}, ^{Koleff et al. 2003}) (el valor obtenido de recambio de especies en los sitios estudiados no concuerda con el supuesto de distancias entre áreas, ya que a pesar de que éstas se encuentran muy próximas geográficamente, los valores de beta diversidad y de recambio son altos, lo que sugiere la presencia de otro mecanismo que explique los valores obtenidos de beta diversidad y de la pérdida de especies en estas áreas); 2) la presencia de especies endémicas o de distribución restringida de manera local, esto es, especies que se encuentran solamente en una de las cuatro áreas bajo estudio (en Aguascalientes se tiene registrada la presencia de 192 especies endémicas de México, pero ninguna endémica para el estado (^{Villaseñor 2018}); además de las 224 especies consideradas en este estudio, 167 presentan una distribución restringida, siendo estas últimas las que aportan directamente al valor de recambio de un sitio con respecto a otro y diferencias entre composición de especies entre comunidades (^{Koleff et al. 2003}) y 3) las características o propiedades ecológicas del taxón que se estudia, es decir, caracteres morfológicos, químicos o hábitos que influyen en la distribución de las especies (^{Calderón-Patrón et al. 2012}). Como ya se mencionó, la familia Asteraceae tiene mecanismos muy eficientes para su dispersión y adaptación, características que le permite tener una amplia distribución favoreciendo bajos valores de recambio entre las comunidades (^{Gering & Crist 2002}, ^{Koleff et al. 2003}, ^{Calderón-Patrón et al. 2012}). Pese a lo anterior, los valores de recambio entre sitios son altos y la distribución espacial de las especies no es uniforme, sino agrupada o en parches.

Un 80 % de la cubierta vegetal del estado ha sido modificada, mientras que 90 % del suelo presenta una marcada erosión, originando una pérdida de la biodiversidad vegetal (^{Ávila-Villegas et al. 2008}). La pérdida de especies en las áreas prioritarias se atribuye a diversos factores, entre los que se encuentran: 1) la localización del estado en la planicie central árida del país, 2) el tamaño pequeño del estado y 3) una topografía accesible (^{Siqueiros-Delgado et al. 2016}). Lo anterior se incorpora a la presencia de una marcada actividad antropogénica en zonas pobladas, de cultivo, ganadería o minería. Estas actividades promueven la transformación, perturbación, degradación y fragmentación en las áreas prioritarias (^{Siqueiros-Delgado et al. 2016}), además de que aportan a la diferencia en la composición y al recambio de especies, se registra que mientras mayor sea la diferencia en composición y más alto el valor obtenido de recambio se incrementará la pérdida de especies entre pares sitios (^{Koleff & Gaston 2002}, ^{Koleff et al. 2003}, ^{Baselga 2010}, ^{Calderón-Patrón et al. 2012}).

Los resultados de este análisis brindan una idea del camino que se debe tomar para proponer y reforzar las estrategias de conservación de la familia Asteraceae en el estado de Aguascalientes. A pesar de la presencia de cuadrantes con una diversidad baja, existen sitios que pueden servir como reservorios y áreas de conservación de especies de esta familia. Para SF y SL se debe prestar particular atención en sitios o cuadrantes dentro de los BE que presentaron la mayor riqueza de especies (Figura 3). Debido a la poca perturbación antrópica y preferencias ecológicas de la familia, el establecer reservas y áreas de trabajo para la conservación alrededor de estos sitios parece una estrategia factible. En cuanto a TA y LL, independientemente del tipo de vegetación y preferencias del grupo de estudio, las estrategias de conservación deben ser implementadas alrededor de las serranías de Altamira y Juan El Grande, las cuales presentaron valores de riqueza altos; dada la creciente actividad antrópica alrededor de estos sitios, los resultados indican una pérdida de la diversidad de Asteraceae en estas áreas, además de que la diversidad, las colectas y los registros disponibles se encuentran preferencialmente restringidas a estas serranías.

El nivel de completitud de la riqueza de especies de la familia Asteraceae en las áreas de estudio es de alrededor de 60 % y para tener un listado florístico del grupo en la región lo más completo posible, el esfuerzo de colecta debe incrementarse; se propone así aplicar estrategias y metodologías eficientes de colecta en los cuadrantes que presentan una riqueza baja de especies. Se deben formular estrategias adecuadas de conservación en los sitios que presentaron los valores de riqueza más altos (SF y SL), especialmente en los cuadrantes dentro de BE donde se concentra la mayor diversidad de compuestas. En TA y LL, las serranías principales de cada área representan sitios de interés para poder desarrollar estrategias de conservación.

Las diferencias entre la extensión geográfica de las áreas de estudio, la forma en que las especies se encuentran distribuidas y la presencia de perturbación, fragmentación y degradación del ambiente, son factores que afectan directamente en la estimación de los valores de riqueza. Ejemplo de lo anterior es la sobreestimación de la riqueza en las cuatro áreas y una beta diversidad alta explicada por valores de recambio altos y la pérdida de especies entre las comunidades. La familia Asteraceae es un importante componente que brinda estabilidad a los ecosistemas y provee una gran variedad de servicios ecológicos. Este estudio muestra una aproximación de la riqueza, distribución y ecología de comunidades vegetales de esta familia en Aguascalientes, aspectos que no habían sido estudiados o analizados para el estado ni para las áreas prioritarias para la conservación dentro de él. Dado que se muestra un gran número de especies que no son compartidas entre áreas y las especies presenten un tipo de distribución agrupada (ya sea por preferencias ecológicas o por actividad antrópica), se considera que se debe prestar particular atención y esfuerzo a los sitios donde se concentran la mayor cantidad de especies de esta familia, el tipo de vegetación y requerimientos ecológicos adecuados para el desarrollo y la subsistencia de esta familia para evitar la pérdida de especies entre comunidades.

Material Suplementario

El material suplementario de este artículo puede consultarse aquí: https://doi.org/10.17129/botsci.2552