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La dispersión de semillas es un proceso fundamental en el ciclo de vida de las plantas y es un elemento clave para entender sus patrones de distribución y abundancia (Dalling 2002, Levin et al. 2003, Carlo & Morales 2016). Este proceso considera una serie de etapas desde que las semillas son removidas de la planta madre hasta su establecimiento (Wang & Smith 2002). Además, participan distintos factores tanto bióticos como abióticos, que son los responsables de la movilidad y éxito en el establecimiento. Existen diversas herramientas que permiten conocer la naturaleza de las interacciones entre plantas, animales y vectores físicos involucrados en los procesos de dispersión, entre los más utilizados a nivel comunitario se encuentran los síndromes de dispersión (Howe & Westley 1997, Loiselle & Dirzo 2002).
Los síndromes de dispersión son un conjunto de características morfológicas que las plantas han desarrollado para facilitar la dispersión de sus semillas mediante vectores bióticos y abióticos (van der Pijl 1972, Guariguata & Kattan 2002). El estudio de los síndromes de dispersión permite: i) inferir patrones de dispersión de semillas y realizar comparaciones entre ambientes y taxones, ii) entender la contribución de los diferentes agentes de dispersión en la dinámica del bosque y iii) hacer generalizaciones acerca de la influencia de los dispersores en la estructura y composición de vegetación (Howe & Westley 1997, López & Ramírez 1998, Loiselle & Dirzo 2002, Deckers et al.2008, Chaín 2005, Buitrón-Jurado & Ramírez 2014).
La hipótesis sobre la influencia de los animales como presiones selectivas para determinar las características de diseminación de los frutos ha sido un tema controversial; sin embargo, muchas investigaciones apoyan la hipótesis de que diferentes taxones de dispersores influyen en la evolución de las características de los frutos (Hampe & Bairlein 2000, Lord et al. 2002, Lord 2004, Lomáscolo et al. 2008, Sinnott-Armstrong et al. 2018). En contraste, otras investigaciones han rechazado esta hipótesis, ya que no han encontrado una relación entre las características de los frutos y sus dispersores (Herrera 1989, Herrera 1992, Fischer & Chapman 1993). Muchos de estos estudios se han basado en métodos filogenéticos comparativos con especies de climas templados (Herrera 1987, 1989, 1992) o del mismo género (Fischer & Chapman 1993), dejando a un lado la variación intragenérica especialmente en taxa tropicales. Esta variación sigue siendo poco explorada en los análisis filogenéticos (Lomáscolo et al. 2008), por lo que el rechazo de la hipótesis de los síndromes de dispersión es más un reflejo de un problema metodológico que biológico (Jordano 1995). En las zonas tropicales las presiones selectivas bióticas tienen una mayor influencia; por ello, pueden incrementar el número de nichos y reducir su amplitud (Schemske et al. 2009), lo cual influye en las características reproductivas y de dispersión de las plantas (Rosas-Guerrero et al. 2014, Kuhlmann & Ribiero 2016). De esta manera, los síndromes de dispersión pueden representar patrones de convergencia evolutiva para la adaptación a los grupos de dispersores más efectivos (Jordano 1995), tal como ha sido descrito para otros síndromes como los de polinización (Rosas-Guerrero et al. 2014).
Pese a las críticas, las investigaciones de los síndromes de dispersión han encontrado patrones relevantes entre la morfología de los frutos y los grupos de dispersores potenciales en distintos ecosistemas a diferentes escalas espaciales (Gentry 1982, Ganesh & Davidar 2001, Vázquez & Givnish 1998, Kuhlmann & Ribiero 2016, Sinnott-Armstrong et al. 2018). En general, en hábitats secos es común encontrar diásporas dispersadas por viento, mientras que en hábitats húmedos son más frecuentes las diásporas dispersadas por animales (Gentry 1982, Howe & Smallwood 1982). Además, existe una correlación positiva entre la precipitación y la frecuencia de zoocoria (Gentry 1982). Particularmente, en los bosques húmedos tropicales el 75 % de las plantas producen frutos carnosos dispersados por frugívoros (Howe & Smallwood 1982, Ganesh & Davidar 2001, Buitrón-Jurado & Ramírez 2014). En estos bosques se han encontrado diferencias entre los síndromes de dispersión y las distintas formas de crecimiento de las plantas, más del 90 % de árboles y 75 % de lianas tienen dispersión zoócora (Gentry 1982, 1995), principalmente por aves (Armesto & Rozzi 1989). A lo largo de gradientes altitudinales se ha registrado que la zoocoria disminuye significativamente con el incremento de altitud (Cavieres et al. 1999). Esto puede ser resultado de la reducción de la temperatura ambiental y nutrientes del suelo, los cuales no favorecen la producción de pulpa en los frutos (Buitrón-Jurado & Ramírez 2014, Chapman et al. 2016); así como, una disminución de vertebrados hacia mayores altitudes (Cavieres et al. 1999).
A pesar de que existen numerosos estudios en zonas tropicales, los síndromes de dispersión y su relación con la estructura y composición en comunidades de bosque mesófilo de montaña (BMM) ha sido un tema poco explorado (Barbosa-Albuquerque et al. 2006, Vázquez & Givnish 1998, Baltazar-Hernández 2014). Estos bosques se localizan en las regiones montañosas donde las nubes se condensan causando lluvias abundantes, alta humedad y niebla, durante gran parte del año (Bruijnzeel et al. 2010). Su vegetación se caracteriza por presentar una elevada heterogeneidad tanto florística como estructural (Vázquez & Givnish 1998, Velázquez-Rosas et al. 2002, Scatena et al. 2010, Williams-Linera et al. 2013, Toledo-Garibaldi & Williams-Linera 2014).
El síndrome de dispersión que predomina en estas comunidades es la zoocoria, principalmente la endozoocoria (Vázquez & Givnish 1998, Baltazar-Hernández 2014). En estos bosques muchas especies de la familia Solanaceae se dispersan por zoocoria, principalmente por ornitocoria (44 %) y quiropterocoria 36 %. La primera prevalece en zonas menos perturbadas y de mayor humedad, mientras que la segunda en zonas con mayor grado de perturbación y menor humedad (Barbosa-Albuquerque et al. 2006). La ornitocoria es un síndrome de dispersión importante para la regeneración de los BMM, ya que las aves dispersan principalmente semillas de especies pioneras, las cuales pueden competir eficientemente con pastos y helechos, que desencadenan el proceso de sucesión secundaria (Hernández-Ladrón de Guevara et al. 2012, Baltazar-Hernández 2014). Aunque existen patrones generales de dispersión en los BMM, no se conoce como se modifican en función de la composición y estructura de las comunidades, atributos que se modifican en escalas espaciales relativamente cortas (Williams-Linera et al. 2013).
La variación de la riqueza de plantas en los BMM en México está asociada a los cambios en las condiciones climáticas y topográficas de los diferentes pisos altitudinales (Williams-Linera et al. 2013, Toledo-Garibaldi & Williams-Linera 2014). Sin embargo, no se ha encontrado una correlación entre la estructura de la vegetación y condiciones climáticas en estos ecosistemas (Williams-Linera et al. 2013, Toledo-Garibaldi & Williams-Linera 2014). Esto sugiere que existen otros factores, como las interacciones bióticas (herbivoría, polinización, parasitismo por patógenos y dispersión de semillas, entre otras) que pueden influir en la distribución, composición y estructura de estos bosques. En este contexto, el presente estudio se enfocó en determinar los síndromes de dispersión de semillas de especies leñosas en comunidades de BMM, para conocer su variación e importancia relativa, así como su relación con la composición y estratos (sotobosque y dosel) de la vegetación. Además, debido a las críticas que tiene la utilización de los síndromes de dispersión, se evaluó su utilidad para la determinación del agente dispersor. El conocimiento de los dispersores potenciales en las comunidades de BMM nos permite aproximarnos a entender el papel de los agentes de dispersión en la composición, estructura y dinámica de estos bosques, así como el rol de la vegetación en la retención de biodiversidad (e.g., vertebrados). Esta información permitirá establecer estrategias de restauración, manejo y conservación de estos ecosistemas, los cuales son considerados como prioritarios para la conservación (Hamilton et al. 1995).
Materiales y métodos
Sitios de estudio. Se seleccionaron tres sitios a diferentes altitudes de bosque mesófilo de montaña (BMM) del centro de Veracruz, localizados en las áreas montañosas del volcán Cofre de Perote (Figura 1). Estos sitios no tienen registro de actividad de extracción intensiva en los últimos 30 años y presentan composiciones florísticas y estructuras contrastantes (Velázquez-Escamilla 2016; Tabla 1). El BMM se distribuye entre los 1,200 y 2,700 m snm, entre las latitudes 19° 30’- 19° 45’ N y las longitudes 96° 47’- 97° 01’ W (Williams-Linera 2012). Actualmente, el BMM se encuentra en fragmentos localizados en barrancas con pendiente pronunciada, o está representado por remanentes aislados o conectados por campos agrícolas, cafetales, potreros y asentamientos humanos (Williams-Linera 2012).
Tabla 1 Riqueza y características estructurales de la vegetación de los tres sitios de estudio, de acuerdo con el análisis de estructural realizado por Velázquez-Escamilla (2016).
| Sitio | Altitud (m snm) | Riqueza | Densidad (ind/ha-1) | Área basal (m2 ha-1) |
|---|---|---|---|---|
| Santuario del Bosque de Niebla | 1,250 | 32 | 3,520 | 36.9 |
| Cinco Palos | 1,520 | 26 | 2,730 | 80.3 |
| Martinica | 1,570 | 43 | 5,060 | 70.7 |
El primer sitio está ubicado en la reserva Santuario del Bosque de Niebla del Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero del Instituto de Ecología, AC, ubicado en la Ciudad de Xalapa, Veracruz. Este sitio tiene un intervalo altitudinal de 1,250 a 1,280 m snm, su precipitación anual total es de 1,500 y 2,000 mm y la temperatura media anual está alrededor de 18 °C (Williams-Linera 2012). Presenta una riqueza local de 32 especies leñosas y una densidad 3,520 ind ha-1 con un diámetro a la altura del pecho (DAP; 1.3 m) > 2.5cm, de los cuales el 86 % de los individuos se encuentran en estrato del sotobosque. Esta comunidad vegetal se encuentra dominada por las siguientes especies: Quercus germana, Psychotria galeottiana, Carpinus caroliniana y Quercus sartorii (Velázquez-Escamilla 2016).
El segundo sitio de estudio se localiza en la localidad de Cinco Palos, municipio de Coatepec, a una altitud de 1,520 m snm. La temperatura promedio anual es de 19.2 °C y la precipitación promedio anual de 1,926 mm (Luna-Monterrojo 1997). Es un bosque dominado por Oreomunnea mexicana, especie que aporta casi el 79 % del área basal total (80.3 m2 ha-1). Otras especies relevantes son: Miconia glaberrima, Quercus cortesii y Zanthoxylum melanostictum. Presenta una riqueza de 26 especies y una densidad de 2,730 ind ha-1 con DAP > 2.5 cm, aportada principalmente por árboles del sotobosque (Velázquez-Escamilla 2016).
El tercer sitio se localiza dentro del Área Natural Protegida la Martinica, en el municipio de Banderilla, en un intervalo altitudinal entre 1,570 y 1,620 m snm. Presenta una temperatura media anual de 18 °C y una precipitación pluvial media anual de 1,500 mm (Coordinación General del Medio Ambiente 2006). Este sitio cuenta con la mayor riqueza de especies (43 spp) y densidad de 5,060 ind ha-1. Aproximadamente el 50 % del área basal total (35.6 m2 ha-1) de la comunidad es aportada por Quercus sartorii y Quercus lancifolia, árboles de dosel. Las especies más abundante en esta comunidad vegetal son Cinnamomum psychotriodes, Randia aculeata y Carpinus caroliniana (Velázquez-Escamilla 2016).
Determinación de síndromes de dispersión. Este trabajo utilizó los listados florísticos y estructurales obtenidos por Velázquez-Escamilla (2016), en el que se colocaron 10 cuadros de 10 × 10 m en cada sitio y seleccionaron todas las especies leñosas con un diámetro a la altura del pecho (DAP) ≥ 2.5 cm. En total se identificaron 32 especies en el Santuario, 26 en Cinco Palos y 43 en Martinica (Velázquez-Escamilla 2016). El total de especies estudiadas fue de 64, debido a que varias se comparten entre los sitios.
Para la determinación del síndrome de dispersión se colectaron entre 20 y 50 frutos maduros (dependiendo de su disponibilidad) de tres o más individuos reproductivos mensualmente de junio 2014 a febrero 2015. De cada fruto se tomaron los siguientes datos: longitud, color, aroma, tipo (drupa, baya, nuez, aquenio, etc.) y se registró la presencia de estructuras especializadas para su dispersión (alas, vilanos, ganchos, comas, etc.). Debido a que no todas las especies fructificaron durante la época de colecta, sólo se obtuvieron diásporas de 31 especies en total; 16 especies en el Santuario, 12 en Cinco Palos y 14 en Martinica. El resto (33 especies) de las diásporas fueron caracterizadas con apoyo bibliográfico. La determinación del síndrome de dispersión se basó en la caracterización y categorización de Howe & Westley (1997) y van der Pijl (1972). Estos autores caracterizaron los síndromes de dispersión utilizando un amplio número de caracteres morfológicos de las diásporas, esto permite predecir con mayor precisión a los agentes dispersores (Vázquez & Givnish 1998). Además, para conocer la relación entre la estructura de la vegetación y los síndromes de dispersión las plantas fueron clasificadas por su distribución vertical en especies de sotobosque y dosel, las primeras fueron todas las que presentaron una talla entre 2 y 5 m en su fase adulta y las segundas fueron todas aquellas que rebasaron los 5 m de altura total.
Para evaluar la efectividad de los síndromes de dispersión en la determinación de los dispersores potenciales, se determinó si el síndrome ornitócoro registrado en este trabajo corresponde con los dispersores reportados en campo para las especies estudiadas. Para ello, se realizó una búsqueda bibliográfica de las especies con síndrome ornitócoro de las tres comunidades. Solo se utilizó al grupo de plantas dispersadas por aves debido a que este es el síndrome de dispersión más frecuente en los BMM.
Análisis estadísticos. Para establecer la importancia cuantitativa de los síndromes de dispersión en cada uno de los sitios de estudio y en los estratos de la vegetación se utilizó la herramienta multivariada de análisis de redes de interacciones. Se construyó una matriz de interacción representada por los síndromes de dispersión (nivel alto) y las especies vegetales (nivel bajo) presentes en cada comunidad. Posteriormente, para cada comunidad y estrato se determinó el valor de “species strenght” que establece la relevancia de cada nodo (síndrome de dispersión) en función de la abundancia absoluta de cada una de las especies que presenta cada uno de los síndromes, utilizando el paquete Bipartite 2.02 (Dormann et al. 2008, Dormann 2011) del lenguaje de programación R (R Core Team (2016). Posteriormente este valor se comparó entre comunidades y estratos con un modelo lineal generalizado con una distribución gamma y función de liga “inverse”; cuando se detectaron diferencias significativas se realizaron las pruebas de contrastes correspondientes, realizados con el lenguaje de programación R (R Core Team 2007).
Resultados
En total se identificaron siete síndromes de dispersión, de los cuales la exoozocoria solo se encontró en la comunidad de Cinco Palos (Figura 2A). La ornitocoria presentó el mayor número de especies (59), siendo Martinica la comunidad que registró el mayor número de especies con este síndrome (58.7 %). El segundo síndrome más frecuente fue la sinzoocoria (14.76 %), más representado en la comunidad de Cinco Palos (21.43 %). La quiropterocoria (11.76 %) fue mayor en el Santuario del Bosque de Niebla y la mamalocoria en la comunidad de Martinica (13.33 %). En cuanto a los síndromes de dispersión abióticos la anemocoria fue mayor en el Santuario y la autocoria en Cinco Palos (Figura 2A). En ambos estratos las especies zoócoras son las más frecuentes, en las tres comunidades el 14.6 % de las especies de dosel se dispersan por sinzoocoria y el 12.3 % por anemocoria y ornitocoria, mientras que en el sotobosque el 48 % de las especies presentan ornitocoria (Figura 3).
Figura 2 Frecuencia de los síndromes de dispersión (A) e importancia relativa medida en términos del parámetro “species strength” (B), en tres comunidades de bosque mésofilo de montaña en la región centro de Veracruz.
Figura 3 Importancia relativa de los síndromes de dispersión (species strength) en el sotobosque y dosel en tres comunidades de bosque mesófilo de montaña de la región centro de Veracruz.
La importancia relativa de los síndromes de dispersión; es decir, el valor de “species strenght” del análisis de redes, mostró que la ornitocoria es el síndrome más importante en cada una de las comunidades (Figura 2B). Los valores de “species strenght” no mostraron diferencias significativas entre sitios (χ2 = 0.2, g.l. = 1, p = 0.306), pero si entre síndromes al interior de cada sitio (χ2 = 15.3, g.l. = 6, p < 0.05). La ornitocoria fue el mecanismo de dispersión significativamente más relevante (tanto en términos de la abundancia de plantas que lo presentaron, así como en la frecuencia con la que ocurrió el síndrome) en las tres comunidades (Figura 2B).
Entre los estratos encontramos que en el sotobosque la importancia relativa de los síndromes presenta diferencias significativas (χ2 = 1.5, g.l. = 8, p < 0.05; Fig. 3). El síndrome más representado en este estrato fue la ornitocoria, presentando el valor más alto en la comunidad de Martinica; seguida por el Santuario y por último Cinco Palos (Figura 3). La quiropterocoria es otro síndrome importante en este estrato y es más frecuente en la comunidad del Santuario (Figura 3). En el dosel, la sinzoocoria es el síndrome con el valor más alto en las tres comunidades. La ornitocoria y la anemocoria también fueron importantes en el dosel, presentaron valores altos en las comunidades de Martinica y el Santuario; respectivamente (Figura 3); no obstante, no se encontraron diferencias significativas entre síndromes (χ2 = 1.8, g.l. = 5, p < 0.02).
De las 41 especies determinadas con el síndrome de ornitocoria en este trabajo, en 31 se han identificado a las aves como su agente dispersor por distintas investigaciones (Figura 4). Para el resto de las especies no se encontró información bibliográfica sobre sus dispersores. Esta información confirma que el síndrome de dispersión ornitócoro permitió determinar al dispersor en más del 76 % de las especies en cada sitio de estudio (Santuario del Bosque de Niebla [82 %], Cinco Palos [87 %] y Martinica [77 %]; Figura 4).
Discusión
Los resultados de esta investigación muestran que la composición de los síndromes de dispersión entre comunidades de BMM es similar, a pesar de que las tres comunidades presentan especies de plantas y estructura de la comunidad diferentes (Velázquez-Escamilla 2016). Sin embargo, la frecuencia e importancia de cada síndrome se modifican en función de la abundancia de las especies y los estratos de cada comunidad. La dispersión por vertebrados fue la más común en los tres sitios estudiados, principalmente la ornitocoria. Esto coincide con lo reportado en otros bosques húmedos del trópico, en donde el 90 % de las plantas son dispersadas por animales (Howe & Smallwood 1982, Gentry 1982, Wheelwright et al. 1984, Jordano 2000, Moles et al. 2007). Se ha propuesto que la elevada humedad en estos bosques favorece la frecuencia de plantas con frutos carnosos que son dispersados por vertebrados (Snow 1971, Givnish 1998, Wang & Smith 2002).
La ornitocoria fue el síndrome más frecuente en las tres comunidades, lo que coincide con lo reportado por varios autores para las zonas tropicales húmedas (Gentry 1982, Givnish 1998, Martínez-Orea et al. 2009, Buitrón-Jurado & Ramírez 2014). En los bosques húmedos, los elevados niveles de humedad y nutrientes en el suelo pueden mantener los altos costos de producción de los componentes bioquímicos de la pulpa y los procesos fisiológicos para la producción de frutos (Gentry 1982, Milewski 1986), generando una mayor abundancia de recursos y posiblemente de mejor calidad. Lo cual podría incrementar los recursos para aves y otros vertebrados (Gentry 1982, Stiles 1993, Carlo et al. 2004).
Otra hipótesis que se ha planteado para explicar la alta frecuencia de aves en los bosques húmedos tropicales está relacionada con el incremento de insectos herbívoros, los cuales pueden proporcionar “proteína de subsidio” (Snow 1976, Givnish 1999). Muchas aves frugívoras consumen insectos cuando la disponibilidad de frutos disminuye. La abundancia de insectos en los BMM se asocia a la mayor producción de rebrotes en las plantas, estimulada por la alta humedad (Coley 1983). Además, se ha registrado que en los sitios estudiados la producción de hojas en el sotobosque es continua durante todo el año (Williams-Linera 2003), presentándose la mayor abundancia de insectos herbívoros en la época de lluvias (Williams-Linera & Herrera 2003). Esto coincide con la llegada de aves migratorias en la región centro de Veracruz (Ruelas-Inzunza & Aguilar-Rodríguez 2010).
El BMM es considerado como uno de los ecosistemas con la mayor diversidad de avifauna (Escalante et al. 1993, Gual-Díaz & Rendon-Correa 2014), registrándose alrededor de 1,700 especies y altos porcentajes de endemismos (Fjeldsa & Krabbe 1990, Escalante et al. 1993, Brown & Kappelle 2001). Particularmente, Veracruz es el estado con el mayor número de especies registradas en este ecosistema (139 spp., Hernández-Baños et al. 1995) y es considerado como corredor migratorio de muchas especies de aves (Pronatura 2013). El incremento en la abundancia de aves migratorias en áreas o rutas de migración influye en la fenología de los frutos (Snow 1971, 1981), la abundancia de aves puede ser un factor de selección natural que favorece a la producción de frutos carnosos (Janzen 1967). Esto podría explicar la importancia de la ornitocoria como síndrome de dispersión predominante en las tres comunidades estudiadas.
En el dosel predominaron diásporas con anemocoria y sinzoocoria, en las tres comunidades estudiadas. Las diásporas con anemocoria utilizan las corrientes de viento para dispersarse; por ello, su ubicación en el dosel favorece este proceso, debido a que la dispersión se incrementa con la velocidad del viento (Givnish 1999, Tackenberg et al. 2003, Nathan et al. 2002). Por otro lado, las diásporas con sinzoocoria (nueces o bellotas) son un recurso alimenticio importante para la fauna por el alto valor nutritivo de sus cotiledones (Vázquez 1998, Rodríguez-Estévez et al. 2007). Estas diásporas pueden ser colectadas directamente de la planta o en el suelo, ofreciendo un recurso alimenticio tanto para animales arborícolas como terrestres.
En la comunidad Cinco Palos la sinzoocoria fue el segundo síndrome de dispersión con mayor número de especies, en la cual las especies del dosel, Oreomunnea mexicana y Quercus spp., aportan el 90 % de área basal de sitio (80.2 m2ha-1; Velázquez-Escamilla 2016). Estas especies tienen diásporas en forma de nueces con recubrimientos duros (van der Pijl 1972, Howe & Westley 1997, Perea et al. 2014), características que definen la dispersión por sinzoocoria. La alta densidad de individuos de O. mexicana y Quercus spp. proveen de abundantes recursos alimenticios para pequeños mamíferos y algunas aves (Terborgh et al. 2001 García-Estrada et al. 2002, Guzmán-Guzmán & Williams-Linera 2006, Johnson et al. 2009, Arroyo-Chacón et al. 2013).
En el Santuario del Bosque de Niebla varias especies del dosel presentaron síndrome anemócoro (11.76 %), entre las que se encuentran Carpinus carolineana y Clethra mexicana, las cuales estructuralmente son importantes, debido a su abundancia y área basal (Velázquez-Escamilla 2016). La alta proporción de especies de plantas que se dispersan por viento se relaciona con la disminución de nutrientes en el suelo y con una mayor apertura del dosel (Ozinga et al. 2004). Esto se debe a que los ambientes con una baja disponibilidad de nutrientes generalmente son bajos y menos densos lo que facilita la dispersión de semillas a través del viento (Ozinga et al. 2004). Sin embargo, para la comunidad estudiada no se conoce con detalle el estatus nutricional de los suelos para determinar su influencia en la presencia de los síndromes anemócoros. Por ello, consideramos que el estado sucesional del Santuario está influyendo en abundancia del síndrome de anemocoria, debido a que C. carolineana y C. mexicana son especies secundarias que son abundantes en etapas tempranas e intermedias de los BMM del centro de Veracruz (Williams-Linera et al. 2013).
En el sotobosque los síndromes zoócoros fueron los mejor representados. Esto puede estar relacionado con las condiciones ambientales de mayor humedad y poco viento (Givnish 1999) y la densidad de plantas que ofrecen refugio a los animales (Martínez-Delgado et al. 1996, Cortés et al. 2000, Chad et al.2001, Sobral-Griz & Machado 2001). En este estudio registramos que el 50 y 60 % de las especies que producen frutos carnosos se encuentran en este estrato, generando abundantes recursos para los dispersores. Además, la frecuencia de plantas con síndrome ornitócoro en el sotobosque puede estar relacionada con la mayor concentración de follaje, lo cual reduce la mortalidad por depredación y enfermedades en las aves (Terborgh 1977). En la Martinica la mamalocoria fue el segundo síndrome más frecuente en el sotobosque. En esta comunidad se han identificado diversos mamíferos pequeños y medianos que consumen frutos (Coordinación General del Medio Ambiente 2006), lo que puede estar incrementando la frecuencia de plantas con estos síndromes.
En el Santuario del Bosque de Niebla se registró que en el sotobosque la quiropterocoria tuvo su mejor representación. La dispersión a través de murciélagos frugívoros es un síndrome preferentemente utilizado por plantas que se encuentran en zonas abiertas o con un mayor grado de perturbación, de distintas formas de crecimiento (árboles, arbustos, trepadoras, epífitas y hierbas; Galindo-González et al. 2000, Barbosa-Albuquerque et al. 2006, García-Estrada et al. 2012). En esta comunidad las especies del género Piper fueron más abundantes que en las otras dos comunidades (Velázquez-Escamilla 2016). Estas especies son típicamente dispersadas por murciélagos y generalmente se desarrollan en sitios con mayor perturbación dentro de los BMM (Chazdon et al. 1988). La mayor frecuencia de quiropterocoria en este sitio pueden ser reflejo del estado de conservación en el que se encuentra.
En este trabajo se corroboró que más del 60 % de las plantas clasificadas con el síndrome ornitócoro son forrajeadas por aves. Esto comprueba que la utilización de los síndromes de dispersión a nivel comunidad, ayudan a predecir con alto grado de precisión a los agentes dispersores y dan una idea general sobre la naturaleza de las interacciones, permitiendo conocer parte de la dinámica de estos bosques (Loiselle & Dirzo 2002, Deckers et al. 2008, Chaín 2005, Buitrón-Jurado & Ramírez 2014). Sin embargo, es necesario destacar que la identificación de los síndromes tiene un gran valor predictivo, de manera que son útiles como herramienta general de identificación; sin embargo, su determinación no sustituye el estudio del proceso de dispersión (Howe & Smallwood 1982).
La frecuencia e importancia de los síndromes de dispersión en los bosques mesófilos de montaña cambian en función de la estructura (abundancia y estratos) y composición de la vegetación. El síndrome de dispersión predominante fue la ornitocoria, revelando la importancia de las aves como principal agente de dispersión. El síndrome ornitócoro ayuda a describir a los dispersores potenciales de las especies vegetales en las comunidades estudiadas. Por ello, es relevante entender de manera puntual el impacto de la dispersión de semillas de este grupo de vertebrados y su influencia en los patrones de reclutamiento, distribución y abundancia de las plantas en los BMM. En particular, esta información es necesaria para establecer estrategias de conservación, restauración y manejo sostenible de estos bosques, los cuales son uno de los ecosistemas en mayor riesgo a nivel mundial (Levin & Murrel 2003, Hamilton et al. 1995, Hernández-Ladrón de Guevara et al. 2012).
