SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.97 número2Diversidad de la morfoanatomía foliar en Echeveria aff. gigantea (Crassulaceae)Sobre la identidad de dos especies mexicanas de Ageratina (Eupatorieae, Asteraceae): A. grandifolia y A. rivalis índice de autoresíndice de materiabúsqueda de artículos
Home Pagelista alfabética de revistas  

Servicios Personalizados

Revista

Articulo

Indicadores

Links relacionados

  • No hay artículos similaresSimilares en SciELO

Compartir


Botanical Sciences

versión On-line ISSN 2007-4476versión impresa ISSN 2007-4298

Bot. sci vol.97 no.2 México abr./jun. 2019

http://dx.doi.org/10.17129/botsci.2093 

Taxonomía y florística

Licofitas y helechos del bosque mesófilo de montaña del estado de Hidalgo, México

Lycophytes and ferns of the mountain cloud forest of Hidalgo State, Mexico

Adriana Gisela Hernández-Álvarez1 

Arturo Sánchez-González1  * 

José Daniel Tejero-Díez2 

1 Laboratorio de Ecología de Poblaciones, Centro de Investigaciones Biológicas, Ciudad del Conocimiento. Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Hidalgo, México.

2 Laboratorio de Botánica, Unidad de Morfología y Función, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México, Tlalnepantla, Estado de México, México.

Resumen:

Antecedentes:

El bosque mesófilo de montaña (BMM) de México posee alta riqueza de licofitas y helechos. Sin embargo, existen amplias zonas sin inventarios florísticos en este ecosistema, que en la actualidad está severamente afectado por actividades humanas y el calentamiento global.

Preguntas:

¿Cuál es la composición y riqueza de especies de licofitas y helechos del BMM de Hidalgo? ¿Cómo es la diversidad de licofitas y helechos del BMM de Hidalgo, con respecto a la de otras entidades del país con el mismo tipo de vegetación?

Sitio de estudio y periodo de investigación:

El estudio incluye 19 municipios de Hidalgo con BMM, entre los años 2015 y 2018.

Métodos:

El trabajo de campo se realizó en 14 municipios y se obtuvo información bibliográfica de otros cinco. La determinación fue a nivel de especie y se estimó la diversidad por unidad de área.

Resultados:

Se identificaron 279 especies, 91 géneros y 29 familias de pteridobiontes; 10 especies fueron nuevos registros a nivel estatal. El sustrato preferido fue el terrestre, seguido por el epífito y rupícola; ocho de las especies se consideran en alguna categoría de riesgo en la NOM-059-2010.

Conclusiones:

El BMM de Hidalgo ocupa el tercer lugar nacional en número de especies de pteridobiontes, superado por Oaxaca y Veracruz. Las familias y géneros más comunes tienen amplia distribución en México. La densidad baja y distribución restringida de algunas especies, por el elevado grado de perturbación del bosque, indican la necesidad de establecer programas de manejo y conservación.

Palabras clave: Bosque templado; diversidad taxonómica; extinción; helechos; riqueza de especies

Abstract:

Background:

The Cloud Forest (CF) of Mexico has high richness of lycophytes and ferns. However, there are large areas without floristic inventories in this ecosystem, which is currently severely affected by human activities and global warming.

Questions:

What is the composition and richness of lycophytes and ferns species of the BMM of Hidalgo? Is the taxonomic diversity of lycophytes and ferns of the BMM of Hidalgo different from that of other entities of the country with the same type of vegetation?

Study site and research period:

The study was carried out in 19 municipalities of Hidalgo, where the CF is distributed, between 2015 and 2018.

Methods:

The field work was carried out in 14 municipalities and the bibliographic information comes from five previous studies. The determination was at the species level and diversity was estimated per unit area.

Results:

There are 279 species, 91 genera and 29 families of pteridophytes in Hidalgo; 10 species represented new records at the state level. The preferred growth substrate was terrestrial, followed by epiphyte and rupicolous; eight species are considered in some risk category in NOM-059-2010.

Conclusions:

The Hidalgo CF occupies the third national place in number of species of pteridophytes, only surpassed by Oaxaca and Veracruz. The most common families and genera have wide distribution in Mexico. The low density and restricted distribution of some species, due to high degree of disturbance, indicate that it is necessary to establish management and conservation programs.

Key words: Cloud forest; extinction; ferns; species richness; taxonomic diversity

En México, el bosque mesófilo de montaña (BMM, sensu Rzedowski 1978) es la formación vegetal que presenta mayor riqueza de especies de licofitas y helechos (pteridobiontes s.l., por compartir el mismo ciclo de vida) por unidad de área, pues, aunque ocupa sólo 0.4 % del territorio nacional alberga 630 de las 1,030 especies reconocidas (Riba 1998, Tejero-Díez et al. 2014, Villaseñor 2010). Sin embargo, la riqueza de pteridobiontes en las entidades federativas con mayor superficie de BMM de México: Chiapas, Oaxaca, Guerrero, Hidalgo, Veracruz, Jalisco y Puebla (INEGI 2016) no es proporcional a su superficie.

En el estado de Hidalgo se han realizado algunos estudios sobre flora vascular en general en varios municipios con BMM (Luna-Vega et al. 1994, Alcántara-Ayala & Luna-Vega 1997, 2001, Mayorga et al. 1998, Ponce-Vargas et al. 2006), donde se destaca la elevada riqueza de pteridobiontes. Además, existen varios trabajos en el BMM enfocados a conocer la composición de pteridobiontes en los municipios de Calnali (Pérez-Cervantes 2009), San Bartolo Tutotepec (Gutiérrez-Lozano et al. 2017), Tenango de Doria (Zúñiga-Salvatierra 2009), Tlanchinol (Álvarez-Zúñiga et al. 2012) y Zacualtipán de Ángeles (Pérez-Paredes et al. 2012). Aún con estos antecedentes, gran parte de la superficie estatal en donde se distribuye el BMM permanece sin estudios florísticos (Luna-Vega et al. 2000, Sánchez-González et al. 2016).

Aunque se reconoce la enorme importancia del BMM, por los servicios ecosistémicos a la sociedad mexicana, la cobertura original de esta formación vegetal ha mermado drásticamente en las últimas décadas (Aldrich et al. 1997, Toledo-Aceves 2010), debido sobre todo al cambio de uso del suelo y el estado de Hidalgo no escapa a esta tendencia (Arriaga et al. 2000, Luna-Vega et al. 2000, León-Paniagua et al. 2010, Villaseñor 2010, Leal-Jiménez 2014). Es probable que la carencia de iniciativas de manejo y conservación del BMM se deba a que no se han ponderado en forma cuantitativa la relación entre dichos servicios ambientales y el impacto antrópico. El grado de perturbación del BMM puede ser monitoreado en forma sencilla y robusta con estudios de su pteridoflora, ya que las especies que la conforman son vulnerables a cambios en las condiciones de humedad, luz y temperatura, por lo que son excelentes indicadoras de la “calidad del hábitat” (Karst et al. 2005, Hietz & Briones 1998), aspectos físicos que se alteran en los procesos de deforestación (Hietz-Seifert et al. 1996, Rodríguez-Romero et al. 2008, Carvajal-Hernández et al. 2017).

Los estudios sobre la composición y distribución de especies de licofitas y helechos en ecosistemas templados húmedos pueden servir también de referencia para evaluar los efectos del cambio climático y de uso de suelo sobre las poblaciones de plantas, con lo que pueden funcionar como primera aproximación para desarrollar programas de manejo y conservación de su diversidad (Sanginés-Franco et al. 2011). Por ello, los objetivos del presente estudio fueron: (1) realizar un inventario de las especies de licofitas y helechos del BMM del estado de Hidalgo y (2) estimar el valor del índice de diversidad taxonómica de ambos grupos de plantas en el BMM de Hidalgo y contrastarlo con el de otros estudios realizados en el mismo tipo de vegetación en diferentes estados de la República Mexicana.

Materiales y métodos

Área de estudio. El BMM primario en el estado de Hidalgo ocupa una superficie de aproximadamente 71,283.42 ha (INEGI 2016) y se distribuye en 24 de sus municipios. En este trabajo se realizó exploración de campo en 14 municipios que presentan BMM y se incluyó información sobre la composición de la pteridoflora de cinco municipios más, que contaban con estudios previos: Calnali (Pérez-Cervantes 2009), Tenango de Doria (Zúñiga-Salvatierra 2009), Tlanchinol (Álvarez-Zúñiga et al. 2012), Zacualtipán de Ángeles (Pérez-Paredes et al. 2012) y San Bartolo Tutotepec (Gutiérrez-Lozano et al. 2017). Los 19 municipios analizados en el presente estudio contienen más del 90 % de la superficie total estatal con cobertura de BMM primario (INEGI 2016), por lo que el inventario florístico puede ser considerado a nivel estatal. La elevada capacidad de dispersión de las licofitas y helechos (Page 1979, Karst et al. 2005, Walker & Sharpe 2010), refuerza la aseveración anterior.

La mayoría de las localidades visitadas para la recolección de ejemplares se encuentran en el extremo sur de la Sierra Madre Oriental (SMOr), dentro de la sub-cuenca del río Moctezuma, que pertenece a la región hidrológica del río Panuco. Además, se visitó el municipio de Tenango de Doria, que se localiza en la vecindad con la Faja Volcánica Transmexicana (FVT) (Luna-Vega & Alcántara 2004, Zúñiga-Salvatierra 2009). En el estado de Hidalgo el BMM se desarrolla en el intervalo altitudinal de 730 a 2,500 m, en sierras y montañas de topografía irregular y que presentan diferentes tipos de suelos derivados de rocas sedimentarias marinas (calizas, lutitas y margas del Cenozoico y Mesozoico en la SMOr) y de origen volcánico (desde ígneas andesitas, basaltos y riolitas hasta tobas del Cenozoico y Pleistoceno en la FVT), pero generalmente con horizontes superficiales oscuros con una capa gruesa de material orgánico en forma de humus y ricos en nutrimentos. El clima va de templado a semicálido húmedo, con temperaturas que oscilan entre 16 (17.1)-20 ºC y con precipitación acumulada anual desde 1,800 hasta 2,385 mm: la mayor parte se presenta en verano-otoño y en menor cantidad en invierno-primavera. Las condiciones de humedad señaladas y las neblinas características, provienen de los vientos húmedos alisios del Golfo de México, que en esta región chocan con la SMOr y se condensan por fenómenos adiabáticos (Ruiz-Jiménez et al. 2012).

Trabajo en campo. Consistió en la búsqueda de ejemplares de licofitas y helechos en distintas localidades de 14 municipios del estado de Hidalgo con BMM. En cada localidad se exploraron con detalle distintos tipos de microambientes (taludes, áreas rocosas, cuerpos de agua, escurrimientos, troncos de árboles, entre otros), con la finalidad de recolectar el mayor número posible de especies. Los ejemplares fueron herborizados de acuerdo con la técnica sugerida por Lorea & Riba (1990). Los municipios en los que se realizó la búsqueda y recolección de ejemplares en campo fueron: Acaxochitlán, Agua Blanca de Iturbide, Chapulhuacán, Eloxochitlán, Huazalingo, Huehuetla, Jacala de Ledezma, Juárez Hidalgo, La Misión, Lolotla, Molango de Escamilla, Tepehuacán de Guerrero, Tianguistengo y Xochicoatlán (Figura 1). En la selección de los sitios de recolección se consideró como característica principal, que no existieran señales evidentes de perturbación provocada por actividades humanas (Walker & Sharpe 2010).

Figura 1 Área de estudio, que incluye 19 municipios con presencia de bosque mesófilo de montaña en el estado de Hidalgo, México. 

Trabajo de laboratorio. El proceso de determinación de los especímenes se realizó con base en la obra de Mickel & Smith (2004) y los nombres fueron verificados con ejemplares tipo en JSTOR Global Plants (2018). En el listado florístico se consideró la clasificación de PPG 1 (2016). La pertinencia de la nomenclatura fue actualizada de acuerdo con las bases de datos Catalogue of Life (Roskov et al. 2015) y la forma de abreviar los autores con la base de datos en Tropicos (2018).

Índice de diversidad taxonómica. Para comparar la riqueza de especies de licofitas y helechos del BMM de distintos estados, fue necesario considerar el tamaño del área, para ello se utilizó el índice de diversidad taxonómica o IB, que se obtiene dividiendo el número de especies registradas (S) entre el logaritmo natural (ln) del tamaño del área (A); preferentemente en hectáreas: IB = S/ln A, que nos indica la proporción de especies existentes por unidad de área considerada (Squeo et al. 1998). Los estados con BMM considerados en la comparación, con la respectiva fuente de información fueron los siguientes: Estado de México (Tejero-Díez & Arreguín-Sánchez 2004), Puebla (Rodríguez-Acosta et al. 2004), Chiapas, Guerrero, Jalisco, Oaxaca, Querétaro y Veracruz (Tejero-Díez et al. 2014). La superficie (ha) que ocupa el BMM en cada una de las entidades consideradas, fue obtenida de INEGI (2016).

Resultados

Composición florística. Se recolectaron 205 ejemplares de licofitas y helechos, que una vez determinados correspondieron a 118 especies, 52 géneros y 19 familias. Este número de taxa, junto con los recopilados en los trabajos de Mickel & Smith (2004), Pérez-Cervantes (2009), Zúñiga-Salvatierra (2009), Álvarez-Zúñiga et al. (2012), Pérez-Paredes et al. (2012) y Gutiérrez-Lozano et al. (2017) suman un total de 279 especies de pteridobiontes (con 14 variedades) que se agruparon en 91 géneros y 29 familias. En Lycopodiopsida se incluyen dos familias, 6 géneros y 31 especies; mientras que en Polypodiopsida son 27 familias, 84 géneros y 248 especies (Tabla 1, Figura 2, Apéndice 1).

Tabla 1 Número de especies de licofitas y helechos en el BMM de Hidalgo, con respecto a los registrados en México, en el BMM de México y en el estado de Hidalgo. 

México BMM de México Hidalgo BMM de Hidalgo
Especies de licofitas y helechos: 1,0301 6301 3622 2793
Porcentaje de especies de licofitas y helechos del BMM de Hidalgo con respecto a: 27.08 44.29 77.07 100

1 Tejero-Díez et al. (2014); 2Sánchez-González et al. (2016); 3presente estudio.

Figura 2 Algunas especies de helechos característicos del BMM del estado de Hidalgo, México. A. Polypodium rhodopleuron Kunze, B. Cyathea fulva (M. Martens & Galeotti) Fée, C. Pleopeltis angusta Humb. & Bonpl. ex Willd. var. angusta, D. Psilotum complanatum Sw., E. Gleichenella pectinata (Willd.) Ching, F. Alansmia senilis (Fée) Moguel & M. Kessler, G. Adiantopsis radiata (L.) Fée, H. Diplazium ternatum Liebm. I. Marattia laxa Kunze, J. Cyathea fulva (M. Martens & Galeotti) Fée, K. Lophosoria quadripinnata (J. F. Gmel.) C. Chr., L. Elaphoglossum peltatum (Sw.) Urb. 

En Polypodiopsida, las familias más representativas fueron: Pteridaceae, Polypodiaceae, Dryopteridaceae, Aspleniaceae y Thelypteridaceae con 50, 50, 38, 20 y 18 especies, respectivamente y en Lycopodiopsida, Selaginellaceae con 24 especies. Nueve de los 91 géneros definidos en el BMM de Hidalgo poseen ocho o más especies: Selaginella (24), Asplenium (19), Elaphoglossum (16), Pleopeltis (14), Pecluma (10) Pteris (9), Adiantum (8), Polypodium (8) y Amauropelta (8); 16 géneros entre 3 y 7 especies y el resto (66) entre 1 y 2 especies (Tabla 2).

Tabla 2 Familias y géneros con mayor riqueza especies en el BMM del estado de Hidalgo 

Familia Número de especies Géneros Número de especies
Pteridaceae 50 Selaginella 24
Polypodiaceae 50 Asplenium 19
Dryopteridaceae 38 Elaphoglossum 16
Selaginellaceae 24 Pleopeltis 14
Aspleniaceae 20 Pecluma 10
Thelypteridaceae 18 Pteris 9
Hymenophyllaceae 11 Adiantum 8
Blechnaceae 9 Amauropelta 8
Dennstaedtiaceae 9 Polypodium 8
Athyriaceae 7 Myriopteris 7
Lycopodiaceae 7 Anemia 6
Anemiaceae 6 Campyloneurum 5
Gleicheniaceae 5 Christella 5
Cyatheaceae 3 Diplazium 5
Cystopteridaceae 2 Dryopteris 5
Dicksoniaceae 2 Gaga 5
Equisetaceae 2 Phanerophlebia 5
Marattiaceae 2 Dennstaedtia 4
Ophioglossaceae 2 Hymenophyllum 4
Psilotaceae 2 Pityrogramma 4

El sustrato de crecimiento en el que se encontró el mayor número de especies fue el terrícola, con 136 (49.27 %), 73 especies (26.44 %) crecen en dos o tres sustratos, 31 (11.23 %) sólo sobre forófitos (corticícolas o epífitas) y 26 (9.42 %) tienen como único sustrato las rocas (rupícola). Sólo 16 (5.8 %) no muestran especificidad por algún tipo de sustrato (es decir, que crecen en 2 o 3 sustratos). El resto de los pteridobiontes se encontraron en dos sustratos: 30 especies son rupícolas o terrícolas, 16 son corticícolas o terrícolas y 11 tienen hábito corticícola o rupícola.

Índice de diversidad taxonómica. A partir de la información de estudios florísticos realizados en el BMM en diferentes entidades federativas de la República Mexicana, se estimó que el BMM del Hidalgo es el tercero más rico de especies por unidad de área o índice de diversidad taxonómica (IB) al alcanzar 24.96 especies (ha), antecedido por Oaxaca (32.17) y Veracruz (34.53) y seguido por Puebla (21.79) y Chiapas (21.75), estados cuya ubicación geográfica corresponde en general a las principales regiones montañosas del país: Sierra Madre del Sur, Sierra Madre Oriental, Sierra Madre Occidental y Serranías Transístmicas (Tabla 3).

Tabla 3 Índice de diversidad de pteridobiontes de los estados con mayor cobertura de BMM en México 

Estado Superficie con BMM (ha)1 Número de especies Región de procedencia del BMM IB= S/lnA
Chiapas 224493,8 2682 Serranías Trans-ístmicas 21.75
Guerrero 104684,1 2232 Sierra Madre del Sur occidente 19.29
Hidalgo 71541,4 2793 Sierra Madre Oriental centro 24.96
Jalisco 33465,1 1152 Sierra Madre Occidental sur/ Faja Volcánica Transmexicana occidente 11.04
México 10828,5 1494 Faja Volcánica Transmexicana centro-occidente 16.04
Oaxaca 221839,6 3962 Sierra Madre del Sur oriente y occidente 32.17
Puebla 29163,8 2245 Sierra Madre Occidental sur 21.79
Querétaro 327,8 1102 Sierra Madre Occidental centro 18.99
Veracruz 43787,8 3692 Sierra Madre Oriental/Sierra Madre del Sur 34.53

1 INEGI (2016), 2Tejero-Díez et al. (2014), 3 Presente estudio, 4Tejero-Díez & Arreguín-Sánchez (2004), 5Rodríguez Acosta et al. (2004).

Discusión

Los resultados indican que el BMM del estado de Hidalgo posee 27.1 % de las especies que componen la Pteridoflora de México (1,030 especies: Tejero-Díez et al. 2014), 77.1 % de la estatal (362 especies: Sánchez-González et al. 2016) y 83.2 % de la región III que comprende los estados de Hidalgo, Puebla, Querétaro y parte San Luis Potosí (Tejero-Díez et al. 2014), de acuerdo con la regionalización del BMM en México de la CONABIO (2010). Esta riqueza de especies representa, además, 44.3 % del total de especies presentes en el BMM de México (Tejero-Díez et al. 2014).

Tal como ocurre en entidades como Querétaro (Cartujano et al. 2002), Veracruz (Tejero-Díez et al. 2011) y a nivel Nacional (Tejero-Díez et al. 2014), en Hidalgo el BMM es el tipo de vegetación que contiene la mayor riqueza de especies de licofitas y helechos (Sánchez-González et al. 2016). Los factores que están asociados con esta elevada riqueza taxonómica de pteridobiontes en el BMM son probablemente la alta heterogeneidad ambiental del gradiente de altitud (Bickford & Laffan 2006, Kluge et al. 2006), la elevada humedad ambiental-atmosférica en el intervalo de distribución del bosque, que favorece a los dos grupos de plantas en su reacción estomática y presencia de luz (Kawai et al. 2003, Brodribb et al. 2005) y la ocupación del estrato vertical de vegetación (epifítico), que en Hidalgo contiene al menos 31 % de las especies registradas, aspectos que generalmente no se dan a mayores o menores altitudes (Jean-Yves et al. 2009, Schneider et al. 2004, Tejero-Díez et al. 2014).

En el presente estudio, los nueve géneros más representativos de licofitas y helechos contienen 41.7 % de las especies (ocho o más especies cada uno). La existencia de una alta proporción de géneros con pocas especies no tiene relación con el grado de completitud del inventario de especies de pteridobiontes. En cambio, corrobora un patrón biogeográfico ampliamente documentado en diferentes regiones templadas del planeta, según el cual una secuencia de pocos taxones comprende la mayoría de las especies de una flora determinada (Tolmatschew 1971, Rzedowski 1978). Estos nueve géneros representativos y característicos del BMM de Hidalgo, podrían ser considerados como indicadores ambientales, dado que su espectro taxonómico coincide con el observado a nivel nacional para este tipo de vegetación (Tejero-Díez et al. 2014): en el que los géneros más comunes son Adiantum, Asplenium, Diplazium, Elaphoglossum, Hymenophyllum, Pecluma, Pleopeltis, Polypodium, Pteris, Selaginella y Thelypteris (s.l.).

Las características que se pueden considerar como típicas de la pteridoflora del BMM en Hidalgo, son: a) Selaginella es el género con mayor riqueza de especies, b) la presencia notable de especies de Asplenium y Elaphoglossum, c) la prevalencia del complejo Polypodium-Pleopeltis, d) la elevada riqueza de especies de los géneros que antes se consideraban como Thelypteris (16), entre lo que destaca Amauropelta con 8 especies, y e) el bajo número de especies de Diplazium e Hymenophyllum. De acuerdo con Korall & Kenrick (2002) y Walker & Sharpe (2010), Selaginella (el grupo heterófilo homeohídrico) y Thelypteris (s.l.) son géneros comunes en climas cálidos y en áreas abiertas, el primero en sotobosque y el segundo en ríos, arroyos, escurrimientos de agua y zonas ruderales, aspecto que define bien al BMM en Hidalgo, el cual está sumamente impactado (CONABIO 2010). Los géneros Asplenium y Elaphoglossum, aunque son los más diversos en México (Mickel & Smith 2004), tienen a su vez un lugar prominente en el sotobosque de la zona montañosa húmeda (Rouhan et al. 2004, Mehltreter 2008a), mientras que el complejo Polypodium-Pleopeltis domina el estrato vertical o epifito (Smith & Tejero-Díez 2014). Los géneros Diplazium e Hymenophyllum son comunes en el límite altitudinal inferior cálido-húmedo del BMM, por lo que su menor riqueza específica puede estar asociada con el hecho de que el estado de Hidalgo no tiene salida al mar (Nieder et al. 1999, Krömer & Kessler 2006, Mehltreter 2008a). En contraste, los géneros de pteridobiontes típicos de otros tipos de vegetación en climas subhúmedos, como por ejemplo en bosques de Quercus, de coníferas (Ramírez-Cruz et al. 2009), matorral xerófilo (Pérez-Paredes et al. 2012, Pérez-Atilano et al. 2015) o bosque tropical, son diferentes y la mayoría pertenecen a Pteridaceae (Adiantum y Myriopteris), Dryopteridaceae (Ctenitis) y Thelypteridaceae (Goniopteris).

En general, las poblaciones de las especies de pteridobiontes no presentan alta densidad y/o cobertura. Sin embargo, en el BMM de Hidalgo Pteridium spp., Selaginella spp., Lophosoria quadripinnata y las especies de Gleicheniaceae prosperan bien en sitios perturbados (Walker & Sharpe 2010, Rodríguez-Romero et al. 2008, Tejero-Díez et al. 2011, Mehltreter 2008a, 2008b, Gutiérrez-Lozano et al. 2017), producto de actividades como la agricultura, ganadería, tala ilegal y construcción de casas a que está sujeta esta vegetación en la entidad (León-Paniagua et al. 2010, observación personal). La evaluación de estas especies tiene interés como bioindicador sinantrópico y será conveniente desarrollar índices al respecto en el futuro.

Si bien, en lo general el número de especies tiende a incrementarse conforme el tamaño del área aumenta (Whittaker et al. 2001), en el BMM actúan otros factores adicionales como la productividad, la disponibilidad de energía (clima) y el grado de la heterogeneidad ambiental (incluido el impacto antrópico), por lo que sólo así se puede explicar que el estado de Hidalgo, con el cuarto lugar de superficie con BMM a nivel nacional, ocupe el tercer lugar en riqueza de especies de licofitas y helechos (IB: 24.96) en México, sólo después de Oaxaca y Veracruz (García-Franco et al. 2008, Anta-Fonseca et al. 2010, Challenger et al. 2010, Pérez-Farrera & Gómez-Dominguez 2010, Álvarez-Zúñiga et al. 2012).

A nivel mundial y en México, la mayoría de las especies de pteridobiontes se desarrollan sobre suelo y un porcentaje menor (desde 0 hasta cerca de 40 % en México, dependiendo de la humedad y calidad del forófito) son epífitas (Pérez-García et al. 1995, Watkins et al. 2006). Acorde con lo anterior, un alto porcentaje de especies de Pteridobiontes del BMM del estado de Hidalgo son de hábito terrestre (71.15 %) y en segundo lugar epífitas (26.79 %) (Vázquez et al. 2006, Pérez-Cervantes 2009, Zúñiga-Salvatierra 2009, Álvarez-Zúñiga et al. 2012, Tejero-Díez et al. 2014). Algunas especies epífitas tienen también la capacidad de crecer sobre rocas (Asplenium), cerca de escorrentías donde adquieren el agua necesaria para su desarrollo (Page 1979, Mehltreter 2008a, Tejero-Díez et al. 2014), por lo que sistemas con presencia de estos microambientes promueven el aumento del número de taxones en cada localidad.

De las 279 especies de licofitas y helechos determinadas, ocho (2.87 %) se encuentran en alguna categoría de riesgo de la NOM-059 (SEMARNAT 2010), lo que representa sólo 3.6 % con respecto al total de la pteridoflora registrada en el BMM de México (Tejero-Díez et al. 2014): Nephrolepis cordifolia se considera en peligro de extinción; Campyloneurum phyllitidis y Psilotum complanatum amenazadas y Alsophila firma, Cyathea fulva, Dicksonia sellowiana, Marattia laxa y M. weinmanifolia bajo protección especial.

Aunque el porcentaje de especies de licofitas y helechos que se encuentran en alguna categoría de riesgo en la Norma Oficial Mexicana (SEMARNAT 2010) es bajo, este indicador no es robusto en México pues incluye algunas especies que no requieren de protección e ignora otras en riesgo inminente de extinción (Tejero-Díez et al. 2011, Tejero-Díez et al. 2014). Es necesario considerar más especies, en particular las endémicas de escasa densidad y/o frecuencia por el elevado grado de fragmentación y perturbación de su hábitat. Hace casi dos décadas la cobertura del BMM en el estado de Hidalgo era de aproximadamente 21,641 ha (Ortega-Escalona & Castillo-Campos 1996), lo que representaba cerca de 1.03 % de la superficie estatal. Datos más recientes aportados por León-Paniagua et al. (2010) indican que menos de 0.5 % del territorio que ocupa se encuentra “protegido”. Actualmente existen iniciativas para la protección de este ecosistema que todavía no se han concretado (León-Paniagua et al. 2010, Leal-Jiménez 2014). Durante los recorridos de campo se observó que el grado de perturbación es muy elevado, en algunos sitios sólo existe vegetación secundaria. Es importante resaltar que en el pequeño espacio que ocupa el BMM de Hidalgo, se concentra 77.1 % de las especies de licofitas y helechos presentes en la entidad. Varios autores han llamado la atención sobre la urgencia de establecer programas de manejo y conservación del BMM de Hidalgo y de México en general, debido a la enorme riqueza de especies por unidad de área que posee, los servicios ambientales que brinda y al enorme deterioro y perdida de la cubierta vegetal a la que está siendo sometido (Myers 1997, Luna-Vega et al. 2000, Rodríguez-Ramírez et al. 2013). A partir de los datos emitidos en este estudio, un monitoreo sistemático en intervalos de tiempo podría indicar el grado de deterioro que el BMM desarrolla por el impacto de las actividades humanas. El creciente deterioro de los bosques puede provocar que varias especies se extingan localmente o bien que otras se vuelvan comunes (Arcand & Ranker 2008).

Agradecimientos

Los autores agradecen amplia y sinceramente el trabajo y aportación realizada por Arlen Pérez Cervantes, Erika Álvarez Zúñiga, José Ramón Zúñiga Salvatierra, María Guadalupe Pérez Paredes y Marisol Gutiérrez Lozano, durante sus respectivos trabajos de tesis, en el bosque mesófilo de montaña de varios municipios del estado de Hidalgo. Se reconoce también el apoyo del Biól. Miguel Campos Bustos en la elaboración del mapa del área de estudio. Se agradecen los comentarios de dos revisores anónimos, los cuales contribuyeron a mejorar la calidad del manuscrito.

Literatura citada

Alcántara-Ayala O, Luna-Vega I. 1997. Florística y análisis biogeográfico del bosque mesófilo de montaña de Tenango de Doria, Hidalgo. Anales del Instituto de Biología, Universidad Autónoma de México, Serie Botánica 68: 57-106. [ Links ]

Alcántara-Ayala O, Luna-Vega I. 2001. Análisis florístico de dos áreas con bosque mesófilo de montaña en el estado de Hidalgo, México: Eloxochitlán y Tlahuelompa. Acta Botánica Mexicana 54: 51-87. DOI: http://doi.org/10.21829/abm54.2001.868 [ Links ]

Aldrich M, Billington C, Edwards M, Laidlaw R. 1997. Tropical montane cloud forests: an urgent priority for conservation. World Conservation Monitoring Centre. Cambridge. [ Links ]

Álvarez-Zúñiga E, Sánchez-González A, López-Mata L, Tejero-Díez JD. 2012. Composición y abundancia de las pteridofitas en el bosque mesófilo de montaña del municipio de Tlanchinol, Hidalgo, México. Botanical Sciences 90: 163-177. DOI: http://doi.org/10.17129/botsci.481 [ Links ]

Arcand NN, Ranker TA. 2008. Conservation Biology. En: Ranker TA, Haufler CH. Eds. Biology and Evolution of Ferns and Lycophytes. New York: Cambridge University Press. pp. 257-283. DOI: http://doi.org/10.1017/CBO9780511541827 ISBN: 9780511541827 [ Links ]

Anta-Fonseca S, Galindo LC, González-Medrano F, Koleff OP, Meave del Castillo J, Moya MH, Victoria HA. 2010. Sierra Norte de Oaxaca. En: Toledo A. Ed. El Bosque Mesófilo de Montaña en México: Amenazas y Oportunidades para su Conservación y Manejo Sostenible. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad México. pp. 108-115 ISBN: 978-607-7607-35-9 [ Links ]

Arriaga L, Espinosa JM, Aguilar C, Martínez E, Gómez L, Loa E (coordinadores). 2000. Regiones prioritarias terrestres de México. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, México. < http://www.conabio.gob.mx/conocimiento/regionalizacion/doctos/terrestres.html > (accessed March 12, 2018) [ Links ]

Bickford SA, Laffan SW. 2006. Multi-extent analysis of the relationship between pteridophyte species richness and climate. Global Ecology and Biogeography 15: 588-601. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1466-8238.2006.00250.x [ Links ]

Brodribb TJ, Holbrook NM, Zwieniecki MA, Palma B. 2005. Leaf hydraulic capacity in ferns, conifers and angiosperms: impacts on photosynthetic maxima. New Phytologist 165: 839-846. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2004.01259.x [ Links ]

Cartujano S, Zamudio S, Alcántara O, Luna I. 2002. El bosque mesófilo de montaña en el municipio de Landa de Matamoros, Querétaro, México. Boletín de la Sociedad Botánica de México 70: 13-43. DOI: http://doi.org/10.17129/botsci.1653 [ Links ]

Carvajal-Hernández C, Krömer T, López-Acosta JC, Gómez-Díaz J, Kessler M. 2017. Conservation value of disturbed and secondary forests for ferns and lycophytes along an elevational gradient in Mexico. Applied Vegetation Science 20: 662-672. DOI: http://doi.org/10.1111/avsc.12318 [ Links ]

Challenger A, Golicher D, González EM, March MI, Ramírez MN, Vidal RRM. 2010. Sierras del Sur de Chiapas. En: CONABIO Ed. El Bosque Mesófilo de Montaña en México: Amenazas y Oportunidades para su Conservación y Manejo Sostenible. México: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. pp. 133-149. ISBN: 978-607-7607-35-9 [ Links ]

CONABIO. 2010. El Bosque Mesófilo de Montaña en México: Amenazas y Oportunidades para su Conservación y Manejo Sostenible. México D.F.: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. ISBN: 978-607-7607-35-9 [ Links ]

García-Franco JG, Castillo-Campos G, Mehltreter K, Martínez ML, Vázquez G. 2008. Composición florística de un bosque mesófilo del centro de Veracruz, México. Boletín de la Sociedad Botánica de México 83: 37-52. DOI: http://doi.org/10.17129/botsci.1787 [ Links ]

Gutiérrez-Lozano M, Sánchez-González A, López-Mata L, Tejero-Díez D. 2017. Taxonomic richness of lycophytes and ferns of the Mexican beech forest: the highest ever recorded among Fagus forests worldwide? Flora: Morphology, Distribution, Functional Ecology of Plants 229: 23-31. DOI: http://doi.org/10.1016/j.flora.2017.02.008 [ Links ]

Hietz P, Briones O. 1998. Correlation between water relations and within-canopy distribution of epiphytic ferns in a Mexican cloud forest. Oecologia 114: 305-316. DOI: http://doi.org/10.1007/s004420050452 [ Links ]

Hietz-Seifert U, Hietz P, Guevara S. 1996. Epiphyte vegetation and diversity on remnant trees after forest clearance in Southern Veracruz, Mexico. Biological Conservation 75: 103-111. DOI: http://doi.org/10.1016/0006-3207(95)00071-2 [ Links ]

INEGI. 2016. División política estatal 1:250,000; edición 2015. Instituto Nacional de Estadística y Geografía. Aguascalientes, México: Cartografía Geoestadística urbana y rural amanzanada. [ Links ]

Jean-Yves D, Schneider H, Hennequin S. 2009. Epiphytism in ferns: diversity and history. Comptes Rendus Biologies 332: 120-128. DOI: http://doi.org/10.1016/j.crvi.2008.08.018 [ Links ]

JSTOR. 2018. JSTOR Global Plants. < https://guides.jstor.org/globalplants > (accessed June 7, 2018). [ Links ]

Karst J, Gilbert TB, Lechowics MJ. 2005. Fern community assembly: The roles of chance and the environment at local and intermediate scales. Ecology 86: 2473-2486. DOI: http://doi.org/10.1890/04-1420 [ Links ]

Kawai H, Kanegae T, Christensen S, Kiyosue T, Sato Y, Imaizumi T, Kadota A, Wada M. 2003. Responses of ferns to red light are mediated by an unconventional photoreceptor. Nature 421: 287-290. DOI: http://doi.org/10.1038/nature01310 [ Links ]

Kluge J, Kessler M, Dunn R. 2006. What drives elevational patterns of diversity? A test of geometric constraints, climate and species pool effects for pteridophytes on an elevational gradient in Costa Rica. Global Ecology and Biogeography 15: 358-371. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1466-822X.2006.00223.x [ Links ]

Korall E, Kenrick P. 2002. Phylogenetic relationships in Selaginellaceae based on rbc L sequences. American Journal of Botany 89: 506-517. DOI: http://doi.org/10.3732/ajb.89.3.506 [ Links ]

Krömer T, Kessler M. 2006. Filmy ferns (Hymenophyllaceae) as high canopy epiphytes. Ecotropica 12: 57-63. [ Links ]

Leal-Jiménez MA. 2014. Conservar los bosques mesófilos de montaña. En: Gual-Díaz M, Rendón-Correa A. (Comp.). Bosques Mesófilos de Montaña de México: diversidad, ecología y manejo.México, D.F.: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, pp. 327-345. ISBN: 978-607-7607-35-9 [ Links ]

León-Paniagua L, Luna-Vega I, Martínez-Morales MA, Tejero-Díez JD. 2010. Huasteca Alta Hidalguense. En: Toledo A. Ed. El Bosque Mesófilo de Montaña en México: Amenazas y Oportunidades para su Conservación y Manejo Sostenible, México, D.F.: CONABIO. pp. 60-63, ISBN: 978-607-7607-35-9 [ Links ]

Lorea F, Riba R. 1990. Guía para la recolección y preparación de ejemplares para herbario de pteridofitas. México. D.F.: Consejo Nacional de la Flora de México. ISBN: 9686144056 [ Links ]

Luna-Vega I, Ocegueda-Cruz S, Alcántara-Ayala O. 1994. Florística y notas biogeográficas del Bosque Mesófilo de Montaña del Municipio de Tlanchinol, Hidalgo, México. Anales del Instituto de Biología, Universidad Autónoma de México, Serie Botánica 65: 31-62. [ Links ]

Luna-Vega I, Alcántara-Ayala O, Morrone JJ, Espinosa OD. 2000. Track analysis and conservation priorities in the cloud forests of Hidalgo, México. Diversity and Distributions 6: 137-143. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1472-4642.2000.00079.x [ Links ]

Luna-Vega I, Alcántara O. 2004. Florística del bosque mesófilo de montaña de Hidalgo. En: Luna I, Morrone JJ, Espinosa D. Eds. Biodiversidad de la Sierra Madre Oriental. México, D.F. CONABIO-UNAM. pp. 169-192. ISBN 970-32-1526-2. [ Links ]

Mayorga R, Luna-Vega I, Alcántara-Ayala O. 1998. Florística del bosque mesófilo de montaña de Molocotlán, Molango Xochicoatlán, Hidalgo, México. Boletín de la Sociedad Botánica de México 63: 101-119. DOI: http://doi.org/10.17129/botsci.1571 [ Links ]

Mehltreter K. 2008a. Phenology and habitat specificity of tropical ferns. En: Ranker TA, Haufler CH. Eds. Biology and Evolution of Ferns and Lycophytes. Cambridge New York: University Press. pp. 201-221. DOI: http://doi.org/10.1017/CBO9780511541827.009 [ Links ]

Mehltreter K. 2008b. Helechos. En: Manson HR, Hernández-Ortiz V, Gallina S, Mehltreter K. Eds. Agroecosistemas cafetaleros de Veracruz. Biodiversidad, manejo y conservación, México: Instituto de Ecología, A.C. e Instituto Nacional de Ecología INE-SEMARNAT. pp. 83-94. ISBN: 970-709-112-6 [ Links ]

Mickel JT, Smith AR. 2004. The Pteridophytes of Mexico Part I (Descriptions and Maps). New York: Memoirs of the New York Botanical Garden. ISBN:978-0-89327-488-7 [ Links ]

Myers N. 1997. The world’s forests and their ecosystem services. En: Daily GC. Ed. Nature’s services: societal dependence on natural ecosystems. Washington, D.C.: Island Press. pp. 215-235. ISBN: 1-55963-476-6 [ Links ]

Nieder J, Engwald S, Barthlott W. 1999. Patterns of neotropical epiphyte diversity. Selbyana 20: 66-75. [ Links ]

Ortega-Escalona F, Castillo-Campos G. 1996. El bosque mesófilo de montaña y su importancia forestal. Ciencias 43: 32-39. [ Links ]

Page CN. 1979. The diversity ferns: an ecological perspective. En: Dyer AF. ed. The experimental biology of ferns. London: Academic Press. 9-56. DOI: http://doi.org/10.1080/03746607908685341 [ Links ]

Pérez-Atilano Y, Sánchez-González A, Tejero-Díez JD. 2015. Species richness, distribution and morphological variation of monilophytes and lycophytes in a semi-arid region of Mexico. American Fern Journal 105: 238-256. DOI: http://doi.org/10.1640/0002-8444-105.3.238 [ Links ]

Pérez-Cervantes A. 2009. Los helechos y licopodios del municipio de Calnali estado de Hidalgo, México. BSc Thesis. Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. [ Links ]

Pérez-García B, Riba R, Reyes-Jaramillo I. 1995. Helechos mexicanos, formas de crecimiento, hábitat y variedades edáficas. Contactos 11: 22-27. [ Links ]

Pérez-Farrera MA, Gómez-Domínguez H. 2010. Definiciones, importancia y origen. En: Pérez-Farrera MA, Tejeda-Cruz C, Silva RE. eds. Los bosques mesófilos de montaña en Chiapas: situación actual, diversidad y conservación. Tuxtla Gutiérrez, México: Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas. 19-29. ISBN: 978-607-7510-58-1 [ Links ]

Pérez-Paredes MG, Sánchez-González A, Tejero-Díez JD. 2012. Listado de licopodios y helechos del municipio de Zacualtipán de Ángeles, Hidalgo, México. Polibotánica 33: 57-73. [ Links ]

Ponce-Vargas A, Luna-Vega I, Alcántara-Ayala O, Ruiz-Jiménez CA. 2006. Florística del bosque Mesófilo de montaña de Monte Grande, Lolotla, Hidalgo, México. Revista Mexicana de Biodiversidad 77: 177-190. [ Links ]

PPG 1. 2016. A community-derived classification for extant lycophytes and ferns. Journal of Sistematics and Evolution 54: 563-603. DOI: http://doi.org/10.1111/jse.12229 [ Links ]

Ramírez-Cruz S, Sánchez-González A, Tejero-Díez JD. 2009. La Pteridoflora del Parque Nacional Los Mármoles, Hidalgo, México. Boletín de la Sociedad Botánica de México 84: 35-43. [ Links ]

Riba R. 1998. Pteridofitas Mexicanas: Distribución y Endemismo. En: Ramammorthy TP, Bye R, Lot A, Fa J. eds. Diversidad Biológica de México. Orígenes y Distribución. México: Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, 369-384. ISBN-13: 9789683665881 [ Links ]

Rodríguez-Acosta M, Villaseñor JL, Coombes AJ, Cerón-Carpio AB. 2014. Flora del Estado de Puebla, México. México: Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. ISBN-13: 978-6074877465 [ Links ]

Rodríguez-Ramírez E, Sánchez-González A, Ángeles-Pérez G. 2013. Current distribution and extension of the Mexican beech forests (Fagus grandifolia subsp. mexicana). Endangered Species Research 20: 205-216. DOI: http://doi.org/10.3354/esr00498 [ Links ]

Rodríguez-Romero L, Pacheco L, Zavala-Hurtado JA. 2008. Pteridofitas indicadoras de alteración ambiental en el bosque templado de San Jerónimo Amanalco, Texcoco, México. Revista Biológica Tropical 56: 641-656. DOI: http://doi.org/10.15517/rbt.v56i2.5614 [ Links ]

Rouhan G, Dubuisson JY, Rakotondrainibe F, Motley JT, Mickel JT, Labat JN, Moran RC. 2004. Molecular phylogeny of the fern genus Elaphoglossum (Elaphoglossaceae) based on chloroplast non-coding DNA sequences: contributions of species from the Indian Ocean area. Molecular Phylogenetics and Evolution 33: 745-763. DOI: http://doi.org/10.1016/j.ympev.2004.08.006 [ Links ]

Roskov Y, Abucay L, Orrell T, Nicolson D, Kunze T, Culham A, Bailly N, Kirk P, Bourgoin T, DeWalt RE, Decock W, De Wever A. eds. 2015. Species 2000 & ITIS Catalogue of Life, 15th February 2015. < http://www.catalogueoflife.org/col >. (accessed June 25, 2018). [ Links ]

Ruiz-Jiménez CA, Téllez-Valdés O, Luna-Vega I. 2012. Clasificación de los bosques mesófilos de montaña de México: afinidades de la flora. Revista Mexicana de Biodiversidad 83: 1110-1144. DOI: http://doi.org/10.7550/rmb.29383 [ Links ]

Rzedowski J. 1978. Vegetación de México. México, D.F.: Limusa. [ Links ]

Sánchez-González A, Tejero-Díez JD, Pérez-Atilano Y, Hernández-Álvarez AG, Gutiérrez-Lozano M, Pérez-Paredes MG, Álvarez-Zúñiga E. 2016. Helechos y licopodios del estado de Hidalgo. Hidalgo. México: Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología y Gobierno del Estado de Hidalgo-Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. ISBN: 978-607-482-487-2 [ Links ]

Sanginés-Franco CI, Luna-Vega I, Alcántara-Ayala O, Contreras-Medina R. 2011. Distributional patterns and biogeographic analysis of ferns in the Sierra Madre Oriental, Mexico. American Fern Journal 101: 81-104. DOI: http://doi.org/10.1640/0002-8444-101.2.81 [ Links ]

Schneider H, Schuettpelz E, Pryer KM, Cranfill R, Magallón S, Lupia R. 2004. Ferns diversified in the shadow of angiosperms. Nature 428: 553-557. DOI: http://doi.org/10.1038/nature02361 [ Links ]

SEMARNAT. 2010. [Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales]. 2010. Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010, Protección ambiental - Especies nativas de México de flora y fauna silvestres - Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio - Lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación. 2da Sección, 30 de diciembre de 2010. [ Links ]

Smith AR, Tejero-Díez JD. 2014. Pleopeltis (Polypodiaceae), a redefinition of the genus and nomenclatural novelties. Botanical Sciences 92: 43-58. DOI: http://doi.org/10.17129/botsci.29 [ Links ]

Squeo F, Caviers L, Arancio G, Novoa J, Matthei O, Marticorena C, Rodríguez-Arroyo MTK, Muñoz M. 1998. Biodiversidad de la flora vascular en la Región de Antofagasta, Chile. Revista Chilena de Historia Natural 71: 571-591. [ Links ]

Tejero-Díez JD, Arreguín-Sánchez ML. 2004. Lista con anotaciones de los pteridófitos del estado de México, México. Acta Botanica Mexicana 68: 1-82. DOI: http://doi.org/10.21829/abm69.2004.981 [ Links ]

Tejero-Díez JD, Torres-Díaz AN, Mickel JT, Mehltreter KV, Krömer T. 2011. Helechos y licopodios. En: Cruz-Arango A, Lorea-Hernández FG, Hernández-Ortiz V,Morales-Mavil JE. eds. La Biodiversidad en Veracruz, Estudio de Estado Volumen 2. México, D.F.: CONABIO/Gobierno del Estado de Veracruz/Universidad Veracruzana/Instituto de Ecología, A.C. 97-115. ISBN: 978-607-7607-51-9 [ Links ]

Tejero-Díez JD, Torres-Díaz AN, Gual-Díaz M. 2014. Licopodios y helechos en el bosque mesófilo de montaña de México. En: Gual-Díaz M, Rendón-Correa A. eds. Bosques Mesófilos de Montaña de México, diversidad, ecología y manejo. México, D.F.: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. 197-220. ISBN 978-607-8328-07-9 [ Links ]

Toledo-Aceves T. 2010. Métodos para el análisis de priorización. En: Toledo A. ed. El Bosque Mesófilo de Montaña en México: Amenazas y Oportunidades para su Conservación y Manejo Sostenible, México, D.F. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. 60-63. ISBN: 978-607-7607-35-9 [ Links ]

Tolmatschew AI. 1971. Über einige quantitative wechselbeziehungen der foren der erde (Some quantitative correlations of the floras of the world). Feddes Repertorium 82: 343-356. [ Links ]

Tropicos. 2018. < http://www.Tropicos.org. > (Agosto 22, 2018) [ Links ]

Vázquez TM, Campos JJ, Cruz PA. 2006. Los helechos y plantas afines del bosque mesófilo de montaña de Banderilla, Veracruz, México. Polibotánica 22: 63-77. [ Links ]

Villaseñor JL. 2010. El Bosque Húmedo de Montaña en México y sus Plantas Vasculares: Catálogo Florístico-Taxonómico.México, D.F.: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad/Universidad Nacional Autónoma de México. ISBN: 978-607-02-1557-5 [ Links ]

Walker LR, Sharpe JM. 2010. Ferns, disturbance and succession. En: Mehltreter K, Walker LR, Sharpe JM. eds. Fern Ecology. New York: Cambridge University Press. 177-219. ISBN-13: 978-0521728201 [ Links ]

Watkins J, Cardelús C, Colwell R, Moran R. 2006. Species richness and distribution of ferns along an elevational gradient in Costa Rica. American Journal of Botany 93: 73-83. DOI: http://doi.org/10.3732/ajb.93.1.73 [ Links ]

Whittaker RJ, Willis KJ, Field R. 2001. Scale and species richness: toward a general, hierarchical theory of species diversity. Journal of Biogeography 28: 453-470. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2699.2001.00563.x [ Links ]

Zúñiga-Salvatierra JR. 2009. Helechos y licopodios del municipio de Tenango de Doria, estado de Hidalgo, México. BSc. Thesis. Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, México. [ Links ]

Apéndice 1

Lista de especies de licofitas y helechos del BMM del estado de Hidalgo, México. 1Especies identificadas en el presente estudio; 2Nuevos registros para el BMM en Hidalgo; Taxón endémico de México; ◊Taxón introducido o cuya distribución natural no corresponde a México. 

CLASE LYCOPODIOPSIDA
ORDEN LYCOPODIALES
Familia Lycopodiaceae
1. Palhinhaea cernua (L.) Carv. Vasc. & Franco1
2. Lycopodium clavatum L.1
3. Diphasiastrum thyoides (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Holub1
4. Huperzia serrata (Thunb. ex Murray) Trevis.
5. Phlegmariurus pringlei B. Øllg.
6. Phlegmariurus reflexus (Lam.) B. Øllg.1
7. Phlegmariurus taxifolius (Sw.) Á. Löve & D. Löve
ORDEN SELAGINELLALES
Familia Selaginellaceae
8. Selaginella apoda (L.) Spring
9. Selaginella arsenei Weath.
10. Selaginella delicatissima Linden
11. Selaginella extensa Underw.1
12. Selaginella flexuosa Spring1
13. Selaginella harrisii Underw. & Hieron.
14. Selaginella hoffmannii Hieron.1
15. Selaginella lepidophylla (Hook. & Grev.) Spring1
16. Selaginella lineolata Mickel & Beitel
17. Sellaginella martensii Spring1,2
18. Selaginella oaxacana Spring
19. Selaginella pallescens (C. Presl) Spring
20. Selaginella pilifera A. Braun1
21. Selaginella polyptera Valdespino
22. Selaginella pulcherrima Liebm. ex E. Fourn.
23. Selaginella rupincola Underw.
24. Selaginella schiedeana A. Braun1
25. Selaginella silvestris Aspl.
26. Selaginella sp.
27. Selaginella stellata Spring
28. Selaginella stenophylla A. Braun
29. Selaginella subrugosa Mickel & Beitel
30. Selaginella tenella (P. Beauv.) Spring
31. Selaginella wrightii Hieron.
CLASE POLYPODIOPSIDA
ORDEN EQUISETALES
Familia Equisetaceae
32. Equisetum hyemale subsp. affine (Engelm.) Calder & Roy L. Taylor
33. Equisetum myriochaetum Schtdl. & Cham.1
ORDEN PSILOTALES
Familia Psilotaceae
34. Psilotum complanatum Sw.
35. Psilotum nudum (L.) P. Beauv.
ORDEN OPHIOGLOSSALES
Familia Ophioglossaceae
36. Sceptridium decompositum (M. Martens & Galeotti) Lyon1
37. Sceptridium schaffneri (Underw.) Lyon
ORDEN MARATTIALES
Familia Marattiaceae
38. Marattia laxa Kunze1,2
39. Marattia weinmanniifolia Liebm.
ORDEN OSMUNDALES
Familia Osmundaceae
40. Osmunda regalis L.
ORDEN HYMENOPHYLLALES
Familia Hymenophyllaceae
41. Didymoglossum bucinatum (Mickel & Beitel) comb. ined. (Nom. Prov.)
42. Didymoglossum reptans (Sw.) C. Presl
43. Hymenophyllum ectocarpon Fée1
44. Hymenophyllum polyanthos (Sw.) Sw.
45. Hymenophyllum tegularis (Desv.) Proctor & Lourteig1
46. Hymenophyllum tunbrigense (L) Sm.1
47. Polyphlebium capillaceum (L.) Ebihara & Dubuisson1
48. Polyphlebium hymenophylloides (L.) Ebihara & Dubuisson
49. Trichomanes crispum L.
50. Trichomanes polypodioides L.
51. Vandenboschia radicans (Sw.) Copel
ORDEN GLEICHENIALES
Familia Gleicheniaceae
52. Dicranopteris flexuosa (Schrad.) Underw.
53. Diplopterygium bancroftii (Hook.) A.R. Sm.1
54. Gleichenella pectinata (Willd.) Ching
55. Sticherus furcatus (L.) Ching
56. Sticherus underwoodianus (Maxon) Nakai1
ORDEN SCHIZAEALES
Familia Lygodiaceae
57. Lygodium venustum Sw.
Familia Anemiaceae
58. Anemia adiantifolia (L.) Sw.1
59. Anemia mexicana Klotzsch var. mexicana 1
60. Anemia pastinacaria Moritz ex Prantl1,2
61. Anemia phyllitidis (L.) Sw.1
62. Anemia speciosa C. Presl1,2
63. Anemia tomentosa (Sav.) Sw.
ORDEN CYATHEALES
Familia Plagiogyriaceae
64. Plagiogyria pectinata (Liemb.) Lellinger
Familia Cibotiaceae
65. Cibotium schiedei Schltdl. & Cham.2
Familia Dicksoniaceae
66. Dicksonia sellowiana Hook.
67. Lophosoria quadripinnata (J. F. Gmel.) C. Chr.
Familia Cyatheaceae
68. Alsophila firma (Baker) D. S. Conant1
69. Alsophila tryoniana (Gastony) D. S. Conant
70. Cyathea fulva (M. Martens & Galeotti) Fée1
ORDEN POLYPODIALES
Familia Pteridaceae
71. Adiantopsis radiata (L.) Fée1
72. Adiantum andicola Liebm.1
73. Adiantum braunii Mett. ex Kuhn
74. Adiantum capillus-veneris L.1
75. Adiantum concinnum Humb. & Bonpl. ex Willd.1
76. Adiantum poiretii Wikstr.1
77. Adiantum tenerum Sw.
78. Adiantum trapeziforme L.1
79. Adiantum wilesianum Hook.
80. Aleuritopteris farinosa (Forssk.) Fée1
81. Aspidotis meifolia (D. C. Eaton) Pic. Serm.1
82. Astrolepis integerrima (Hook.) D. M. Benham & Windham
83. Astrolepis sinuata (Lag. Ex Sw.) D. M. Benham & Windham
84. Doryopteris palmata (Willd.) J. Sm.1
85. Gaga cuneata (Link) Fay-Wei Li & Windham
86. Gaga decomposita (M. Martens & Galeotti) Fay-Wei Li & Windham
87. Gaga hirsuta (Link) Fay-Wei Li & Windham1
88. Gaga kaulfussii (Kunze) Fay-Wei Li & Windham
89. Gaga marginata (Kunth) Fay-Wei Li & Windham
90. Hemionitis palmata L.1
91. Hemionitis pinnatifida Baker
92. Llavea cordifolia Lag.
93. Mildella fallax (M. Martens & Galeotti) Nesom
94. Mildella intramarginalis(Kaulf. ex Link) Trevis.1
95. Myriopteris aurea (Poir.) Grusz & Windham
96. Myriopteris cucullans (Fée) Grusz & Windham1
97. Myriopteris lendigera (Cav.) Fée
98. Myriopteris microphylla (Sw.) Grusz & Windham
99. Myriopteris notholaenoides (Desv.) Grusz & Windham1
100. Myriopteris scabra (C. Chr.) Grusz &Windham
101. Myriopteris windhamii Grusz
102. Notholaena copelandii C. C. Hall.
103. Pellaea ovata (Desv.) Weath.
104. Pellaea ternifolia (Cav.) Link
105. Pityrogramma calomelanos (L.) Link1
106. Pityrogramma dealbata (C. Presl) Domin
107. Pityrogramma ebenea (L.) Proctor1
108. Pityrogramma trifoliata (L.) R. M. Tryon1
109. Pteris altissima Poir.
110. Pteris cretica L.◊
111. Pteris grandifolia L.1
112. Pteris longifolia L.
113. Pteris muricella Fée
114. Pteris orizabae M. Martens & Galeotti
115. Pteris pulchra Schltdl. & Cham.
116. Pteris quadriaurita Retz.1
117. Pteris vittata L.1
118. Scoliosorus ensiformis (Hook.) T. Moore1
119. Vittaria lineata (L.) Sm.
120. Vittaria graminifolia Kaulf.1
Familia Dennstaedtiaceae
121. Dennstaedtia bipinnata (Cav.) Maxon1
122. Dennstaedtia cicutaria (Sw.) Hieron.
123. Dennstaedtia distenta (Kunze) T. Moore1
124. Dennstaedtia globulifera (Poir.) Hieron.1
125. Hypolepis blepharochlaena Mickel & Beitel1
126. Hypolepis repens (L.) C. Presl
127. Pteridium feei (W. Schaffn. ex Fée) Faull
128. Pteridium arachnoideum (Kaulf.) Maxon1
129. Pteridium caudatum (L.) Maxon1
Familia Cystopteridaceae
130. Cystopteris fragilis (L.) Bernh.1
131. Cystopteris membranifolia Mickel
Familia Aspleniaceae
132. Asplenium abscissum Willd.1
133. Asplenium auriculatum Sw.1
134. Asplenium barbaense Hieron.1
135. Asplenium blepharophorum Bertol.1
136. Asplenium cuspidatum Lam.1
137. Asplenium ghiesbreghtii E. Fourn.
138. Asplenium hallbergii Mickel & Beitel
139. Asplenium harpeodes Kunze1,2
140. Asplenium minimum M. Martens & Galeotti1
141. Asplenium miradorense Liebm.
142. Asplenium monanthes L.
143. Asplenium polyphyllum Bertol.
144. Asplenium praemorsum Sw.
145. Asplenium pumilum Sw.1
146. Asplenium resiliens Kunze1
147. Asplenium serra Langsd. & Fisch.
148. Asplenium sessilifolium Desv. var. sessilifolium 1
149. Asplenium sphaerosporum A. R. Sm.1
150. Asplenium tuerckheimii Maxon
151. Hymenasplenium riparium (Liebm.) L. Regalado & Prada
Familia Woodsiaceae
152. Woodsia mollis (Kaulf.) J. Sm.1
Familia Onocleacea
153. Onoclepsis hintonii F. Ballard
Familia Blechnaceae
154. Austroblechnum stoloniferum (Mett. ex E. Fourn.) Gasper & V.A.O. Dittrich
155. Blechnum appendiculatum Willd.1
156. Blechnum occidentale L.
157. Lomaridium fragile (Liebm.) Gasper & V.A.O. Dittrich1
158. Parablechnum falciforme (Liebm.) Gasper & Salino
159. Parablechnum schiedeanum (Schltdl. ex C. Presl) Gasper & Salino
160. Woodwardia martinezii Maxon ex. Weath.1
161. Woodwardia semicordata Mickel & Beitel1
162. Woodwardia spinulosa M. Martens & Galeotti1
Familia Athyriaceae
163. Athyrium arcuatum Liebm.
164. Athyrium bourgeaui E. Fourn.
165. Diplazium expansum Willd.
166. Diplazium franconis Liebm.
167. Diplazium lonchophyllum Kunze1
168. Diplazium ternatum Liebm.
169. Diplazium striatastrum Lellinger
Familia Thelypteridaceae
170. Amauropelta atrovirens (C. Chr.) Salino & T.E. Almeida
171. Amauropelta cheilanthoides (Kunze) Á. Löve & D. Löve1
172. Amauropelta concinna (Willd.) Pic. Serm.1
173. Amauropelta linkiana (C. Presl) Pic. Serm.
174. Amauropelta mucosa (A. R. Sm.) Á. Löve & D. Löve
175. Amauropelta oligocarpa (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Pic. Serm.1
176. Amauropelta pilosula (Klotzsch & H. Karst ex. Mett.) Á. Löve & D. Löve
177. Amauropelta rudis (Kunze) Pic. Serm.1
178. Christella dentata (Forsk.) Brownsey & Jermy
179. Christella normalis (C. Chr.) Holttum
180. Christella ovata (R.P. St. John) Á. Löve & D. Löve1
181. Christella puberula (Bak.) Á. Löve & D. Löve
182. Christella quadrangularis (Fée) Holttum
183. Goniopteris blanda (Fée) Salino & T. E. Almeida
184. Goniopteris schaffneri (Fée) Salino & T. E. Almeida1,2
185. Goniopteris toganetra (A. R. Sm.) Á. Löve & D. Löve
186. Macrothelypteris torresiana (Gaudich.) Ching1
187. Stegnogramma pilosa (M. Martens & Galeotti) Iwatsuki
Familia Dryopteridaceae
188. Arachniodes denticulada (Sw.) Ching1
189. Ctenitis equestris (Kunze) Ching var. equestris 1
Ctenitis equestris var. erosa Stolze
190. Ctenitis erinacea A. R. Sm.1
191. Ctenitis hemsleyana (Baker ex Hemsl.) Copel.
192. Ctenitis melanosticta (Kunze) Copel.
193. Ctenitis submarginalis (Langsd & Fisch.) Ching
194. Dryopteris cinnamomea (Cav.) C. Chr.
195. Dryopteris futura A. R. Sm.
196. Dryopteris munchii A. R. Sm.
197. Dryopteris nubigena Maxon & C. V. Monrton
198. Dryopteris wallichiana (Spreng.) Hyl.
199. Elaphoglossum erinaceum (Fée) T. Moore
200. Elaphoglossum glaucum T. Moore
201. Elaphoglossum gratum (Fée) T. Moore
202. Elaphoglossum guatemalense (Klotzsch) T. Moore
203. Elaphoglossum ellipticifolium A. Rojas
204. Elaphoglossum mesoamericanum A. Rojas
205. Elaphoglossum monicae Mickel
206. Elaphoglossum obscurum (E. Fourn.) C. Chr.
207. Elaphoglossum peltatum (Sw.) Urb.
208. Elaphoglossum petiolatum (Sw.) Urb.
209. Elaphoglossum potosianum Christ1
210. Elaphoglossum sartorii (Liebm.) Mickel1
211. Elaphoglossum seminudum Mickel
212. Elaphoglossum squamipes (Hook.) T. Moore
213. Elaphoglossum tejeroanum A. Rojas
214. Elaphoglossum vestitum (Schltdl. & Cham.) Schott ex T. Moore
215. Megalastrum mexicanum (C. Chr.) R.C. Moran. & J. Prado
216. Megalastrum sparsipilosum (Willd.) R. C. Moran & J. Prado1,2
217. Phanerophlebia gastonyi Yatsk.
218. Phanerophlebia juglandifolia (Humb & Bonpl. ex Willd) J. Sm.
219. Phanerophlebia macrosora (Baker) Underw.
220. Phanerophlebia nobilis (Schltdl. & Cham.) C. Presl1
221. Phanerophlebia remotispora E. Fourn.
222. Polystichum distans E. Fourn.1
223. Polystichum hartwegii (Klotzsch) Hieron.
224. Polystichum ordinatum (Kunze) Liebm.
225. Polystichum platyphyllum (Willd.) C. Presl
Familia Nephrolepidaceae
226. Nephrolepis cordifolia (L.) C. Presl ◊
Familia Lomariopsidaceae
227. Lomariopsis mexicana Holttum1
Familia Tectariaceae
228. Tectaria heracleifolia (Willd.) Underw.1
Familia Polypodiaceae
229. Alansmia senilis (Fée) Moguel & M. Kessler
230. Ascogrammitis anfractuosa (Kunze ex Klotzsch) Sundue
231. Campyloneurum amphostenon (Kunze ex Klotzsch) Fée
232. Campyloneurum angustifolium (Sw.) Fée1
233. Campyloneurum phyllitidis (L.) C. Presl1
234. Campyloneurum serpentinum (Christ) Ching
235. Campyloneurum xalapense Fée1
236. Cochlidium linearifolium (Desv.) Maxon ex C. Chr.1
237. Cochlidium serrulatum (Sw.) L. E. Bishop
238. Galactodenia delicatula (M. Martens & Galeotti) Sundue & Labiak
239. Melpomene leptostoma (Fée) A. R. Sm. & R. C. Moran1
240. Melpomene moniliformis (Lag. ex Sw.) A. R. Sm. & R. C. Moran
241. Melpomene pilosissima (M. Martens & Galeotti) A. R. Sm. & R. C. Moran1
242. Moranopteris taenifolia (Jenm.) R. Y. Hirai & J. Prado
243. Microgramma nitida (J. Sm.) A. R. Sm.
244. Niphidium crassifolium L.
245. Pecluma alfredii var. cupreolepis (A. M. Evans) A. R. Sm.1
246. Pecluma atra A. M. Evans
247. Pecluma bourgeauana (E. Fourn.) L. A. Triana
248. Pecluma dispersa A. M. Evans
249. Pecluma ferruginea (M. Martens & Galeotti) M. G. Price
250. Pecluma hartwegiana (Hook.) F. C. Assis & Salino
251. Pecluma liebmannii (C. Chr.) A. R. Sm. & Carv.-Hern.
252. Pecluma longepinnulata (E.Fourn.) F. C.Assis & Salino1
253. Pecluma plumula (Humb. & Bonpl. ex Willd.) M. G.Price
254. Pecluma sursumcurrens (Copel.) M. G. Price1
255. Phlebodium pseudoaureum (Cav.) Lellinger
256. Pleopeltis acicularis (Weath.) A. R. Sm. & T. Krömer1
257. Pleopeltis angusta Humb. & Bonpl. ex Willd. var. angusta 1,2
258. Pleopeltis crassinervata (Fée) T. Moore1
259. Pleopeltis cryptocarpa (Fée) A. R. Sm. & Tejero1
260. Pleopeltis fallax (Schltdl & Cham.) Mickel & Beitel
261. Pleopeltis furfuracea (Schltdl. & Cham.) A. R. Sm. & Tejero1
262. Pleopeltis guttata (Maxon) E. G. Andrews & Windham
263. Pleopeltis lepidotricha (Fée) A. R. Sm. & Tejero
264. Pleopeltis madrensis (J.Sm.) A. R. Sm. & Tejero1
265. Pleopeltis mexicana Feé
266. Pleopeltis plebeia (Schltdl. & Cham.) A. R.Sm. & Tejero1
267. a) Pleopeltis polylepis (Roemer ex Kunze) T. Moore var. polypepis
b) Pleopeltis polylepis var. interjecta (Weath.) E. A. Hooper1
268. Pleopeltis polypodioides (L) E. G. Andrews & Windham
269. Pleopeltis villagranii (Copel.) A. R. Sm. & Tejero
270. Polypodium arcanum Maxon
271. Polypodium echinolepis Fée
272. Polypodium fraternum Schltdl. & Cham.1
273. Polypodium martensii Mett.
274. Polypodium plesiosorum Kunze1
275. Polypodium puberulum Schltdl. & Cham.
276. Polypodium rhodopleuron Kunze1
277. Polypodium subpetiolatum Hook.
278. Serpocaulon triseriale (Sw.) A. R. Sm.1,2
279. Stenogrammitis prionodes (Mickel & Beitel) Labiak1

Editor de sección: Monserrat Vázquez Sánchez

Recibido: 13 de Septiembre de 2018; Aprobado: 15 de Noviembre de 2018

* Autor para correspondencia: Arturo Sánchez-González, e-mail: arturosg@uaeh.edu.mx.

Contribución de los autores: AGHÁ y ASG realizaron el trabajo de campo, la determinación de las especies, el análisis de los resultados y la escritura del artículo, DTD verificó la determinación y la nomenclatura taxonómica, participó en el análisis de los datos y en la escritura del artículo.

Creative Commons License Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons