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La gran diversidad florística y climática de México son factores que han desencadenado la producción de miel con una gran variedad de sabores, aromas y colores, características que en conjunto se denominan propiedades organolépticas (Martínez-Hernández y Ramírez-Arriaga, 1998). La procedencia floral del néctar -a partir del cual las abejas elaboran la miel- y de las cargas de polen -fuente importante de proteínas para la colonia-, puede conocerse mediante análisis palinológicos. En este sentido, los estudios melisopalinológicos permiten no sólo caracterizar y conocer el origen botánico y geográfico de la miel y cargas de polen, sino del alimento larval así como de las resinas o propóleos (Crane, 1975; Rivero et al., 2003).
En la década de los ochenta, se iniciaron los estudios melisopalinológicos en zonas tropicales de México, enfocados en Apis mellifera L. (Lobreau-Callen y Callen, 1982; Cárdenas-Chávez, 1985; Villanueva, 1984; Alvarado y Delgado, 1985; Villanueva, 2002). Sin embargo, no fue sino a partir de la década de los noventa cuando estas investigaciones se incrementaron notablemente, abarcando a las abejas melíferas y a las abejas nativas (melipónidos), realizándose análisis muy sistemáticos, algunos de ellos durante ciclos anuales (Martínez-Hernández et al., 1993; Ramírez-Arriaga et al., 1995), mientras que otros se encaminaron al análisis de mieles producidas en las épocas importantes de cosecha, en algunos municipios o distritos de varios estados de la República Mexicana (Martínez-Hernández y Ramírez-Arriaga, 1998; Ramírez-Arriaga y Martínez-Hernández, 2007; Navarro, 2008; Díaz, 2008; Castellanos-Potenciano, 2010; Quiroz-García et al., 2011; Ramírez-Arriaga et al., 2011).
Además, se han publicado trabajos comparativos sobre el comportamiento de recolecta de Apis mellifera y abejas sin aguijón (Ramírez-Arriaga y Martínez-Hernández, 2007), contrastando con aquellas investigaciones exclusivas en abejas nativas solitarias y comunales (Ramírez-Arriaga, 1989; Ramírez-Arriaga y Martínez-Hernández, 1998; Quiroz-García y Palacios-Chávez, 1999).
En síntesis, los estudios melisopalinológicos en Apis mellifera y melipónidos se han concentrado en varias regiones de México: (1) sur y sureste: en Oaxaca (Navarro, 2008; Díaz, 2008; Ramírez-Arriaga et al., 2011), y Chiapas (Martínez-Hernández et al.,1993); (2) península de Yucatán: en los estados de Campeche (Pacheco-Palomo, 2011), Yucatán y Quintana Roo (Villanueva, 2002); (3) Golfo de México: en Veracruz (Villanueva, 1984), Tabasco (Castellanos-Potenciano, 2010; Castellanos-Potenciano et al., 2012) y (4) centro: en Morelos (Quiroz-García y Arreguín-Sánchez, 2008), Puebla (Ramírez-Arriaga y Martínez-Hernández, 2007), el Distrito Federal (Piedras-Gutiérrez y Quiroz García, 2007) y Zacatecas (Acosta-Castellanos et al., 2011). Es importante destacar, que en un país como México, donde la actividad apícola es de gran relevancia a nivel nacional, existe la necesidad de caracterizar las mieles por medio de su contenido polínico como un medio de control de calidad y profundizar en el estudio polínico como se ha venido realizando en Europa (Downey et al., 2005; Rodríguez de la Cruz et al., 2013). Además, debido a que en nuestro país se producen grandes cantidades de mieles monoflorales (con un taxón dominante ≥ 45 %) y multiflorales, recientemente se propuso una nueva clasificación de las segundas: (a) las oligoflorales dominadas por dos o más taxones de una familia de plantas con 16-45 %, (b) biflorales, con dos taxones relevantes de diferentes familias botánicas presentes del 16 al 45 % y (c) las estrictamente multiflorales, con tres o más taxones de diferentes familias con porcentajes ≥ 10 % (Ramírez-Arriaga et al., 2011). Por otro lado, México se encuentra entre los cinco primeros países productores de miel a escala mundial, después de China, Argentina, Estados Unidos y Turquía; y la miel nacional es bien cotizada en los exigentes mercados internacionales de Alemania, Reino Unido, Arabia Saudita, Suiza, Estados Unidos y Japón; razón por la cual la caracterización de mieles podría darle un valor agregado en beneficio del sector apícola (SAGARPA, 2009, 2015).
La presente investigación se llevó a cabo en el estado de Guerrero, considerado dentro de las diez entidades principales productoras de miel a nivel nacional (Villegas-Durán et al., 2002) y tiene como objetivo analizar palinológicamente muestras de miel y cargas de polen en las regiones geográficas Norte y Centro, ambas de gran interés apícola para el estado, con la finalidad de ampliar el conocimiento sobre la utilización de los recursos florales de Apis mellifera en los períodos importantes de cosecha, lo que permitirá comprender y analizar el comportamiento de recolecta de la abeja melífera; asimismo se caracterizan las mieles en monoflorales, oligoflorales o multiflorales de acuerdo al contenido polínico establecido para mieles mexicanas (Ramírez-Arriaga et al., 2011).
Materiales y métodos
Área de Estudio. El estado de Guerrero se localiza en el sur de México, y se divide en siete regiones geográficas (GEG, 2016a). Las áreas de muestreo corresponden a dos municipios de interés apícola en dicho estado: Tixtla de Guerrero (región centro) y Teloloapan (región norte) (Figura 1).
Figura 1 Mapa donde se ubican los municipios de colecta de miel y cargas de polen de Apis mellifera en la zona Centro (Tixtla) y Norte (Teloloapan) del estado de Guerrero.
Región Centro. En el municipio de Tixtla de Guerrero se visitó un apiario ubicado a 17° 32’ 48.3” de latitud norte y 99° 15’ 58.3” de longitud oeste (Figura 1) a 1,830 m s.n.m. En esta zona predominan tres tipos de clima: el subhúmedo-cálido, subhúmedo-templado y el subhúmedo-semicálido, la temperatura media anual es de 28 ºC, con lluvias de mayo a septiembre. Los tipos principales de vegetación son el bosque de pino-encino y la selva baja caducifolia (INEGI, 2005; GEG, 2016b).
Región Norte. El apiario objeto de estudio se localizó en el municipio de Teloloapan a 18° 24’ 0.30” de latitud norte y 99° 53’ 15.8” de longitud oeste (Figura 1), a 1,400 m s.n.m. El clima predominante es cálido-subhúmedo, la temperatura media anual es de 25 °C, la precipitación media anual es de 1,200 mm, con lluvias en verano. La vegetación predominante es la selva baja caducifolia (INEGI, 2005; GEG, 2016c).
Muestreo. En la región Centro (Tixtla de Guerrero) y Norte (Teloloapan) se colectaron un total de 12 muestras -seis de miel y seis de cargas de polen- durante los meses de noviembre y diciembre de 2005 y marzo del 2006, que corresponden a las principales épocas de floración. Además se colectaron ejemplares botánicos de la flora apibotánica, en los alrededores de los apiarios.
La recolección de 100-250 ml de miel se obtuvo mediante el corte de una sección del panal operculado, el cual se colocó en baño maría para separar la miel de la cera. Por otro lado, la toma de muestras de cargas de polen se realizó por medio de trampas de polen colocadas en la base de las colmenas por un período de 2 a 3 días.
Técnica de análisis melisopalinológico. El análisis químico consistió en procesar 50 ml de miel por muestra de acuerdo a Louveaux et al. (1978), mientras que 20 g de cargas de polen fueron diluidas en 150 ml de agua tibia y homogeneizadas; en ambos casos se realizó la técnica de acetólisis de Erdtman (1960), se elaboraron laminillas permanentes con gelatina glicerinada y se registraron e incorporaron a la colección palinológica reciente del Laboratorio de Paleopalinología, del Instituto de Geología de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM).
El análisis melisopalinológico consistió en la descripción morfológica de los granos de polen y la determinación a nivel de familia, género y/o especie por comparación con la colección palinológica de referencia del Instituto de Geología de la UNAM y consultando literatura especializada en palinología (Palacios et al., 1991; Vázquez y Martínez, 1991; Martínez-Hernández et al., 1993; Vargas y Ludlow, 1993; Olvera, 1997; Olivera et al., 1998; Alfaro et al., 2010).
Una vez determinados los tipos polínicos, y con el objetivo 100× se contaron 500 granos de polen al azar por muestra. Posteriormente, se calcularon los porcentajes de cada taxón en el programa Excel y se graficaron empleando el programa Tilia Graph (Grimm, 2011), lo que facilitó el análisis de los conjuntos palinológicos y se analizó la representatividad de los mismos por muestra. Asimismo, se realizaron las descripciones palinológicas de los taxones de importancia (≥ 10 %) basadas en los caracteres morfólogicos de 25 granos de polen por taxón y siguiendo la nomenclatura de Punt et al. (2007). Los tipos polínicos más abundantes fueron fotografiados con un microscopio Axio Lab Carl-Zeiss empleando el programa Axio Vision (versión 4.8.2). Por otro lado, se fotografiaron algunos taxones utilizando el microscopio electrónico de barrido del Instituto de Geología de la UNAM marca Jeol JSM-6300 y electrones secundarios para la obtención de imágenes, las condiciones de trabajo fueron 29kV, en modo de alto vacío.
Análisis estadísticos. Se calcularon los índices de diversidad de Shannon-Weaver (1949) y de uniformidad de Pielou (1977) empleando el programa Species Diversity and Richness (Seaby y Henderson, 2007). Además se realizaron análisis comparativos con otras zonas apícolas.
Recolección de material botánico. La recolecta de ejemplares botánicos se realizó en los alrededores de los apiarios de las dos regiones de estudio en noviembre y marzo; se recolectaron 70 ejemplares de acuerdo con los métodos propuestos por Lot y Chiang (1986). El material botánico se determinó utilizando diferentes claves de identificación y se registró e incorporó a la colección científica del Herbario Metropolitano (UAMIZ) de la Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa.
Resultados
Los análisis melisopalinológicos aplicados a seis muestras de miel y seis de cargas de polen colectadas en las regiones centro y norte del estado de Guerrero mostraron un total de 43 tipos polínicos pertenecientes a 27 familias botánicas. Además, para la muestra de miel M-12511 de la región Norte se realizó un recalculo basado en las especies exclusivamente nectaríferas (Tabla 1).
Tabla 1 Porcentajes de taxones registrados en la miel (M), recalculo basado únicamente en especies nectaríferas (EN) y cargas de polen (P) de Apis mellifera en Guerrero.
Región Centro. En las tres muestras de miel analizadas se registraron un total de 30 taxones pertenecientes a 20 familias, siendo el mes de marzo el de mayor riqueza con 26 taxones observados, mientras que en los meses de noviembre y diciembre se registraron sólo diez taxones. Las cargas de polen analizadas para la misma región, revelaron un total de 17 taxones y 13 familias de plantas, los meses de noviembre y marzo mostraron la mayor riqueza con 10 y 12 géneros botánicos respectivamente (Tabla 1). En esta región cinco tipos polínicos fueron de importancia en muestras de miel y cargas de polen: Cosmos sulphureus, Dyssodia papposa, Tithonia tubaeformis, Leucaena leucocephala y Heliocarpus donnellsmithii, mientras que Quercus sp. y Paullinia sp. fueron exclusivas para miel y Dalea sp. sólo se presentó en muestras de cargas de polen.
Caracterización botánica. En la región Centro se analizó en el mes de noviembre una miel oligofloral de Asteraceae, mientras que para los meses de diciembre y marzo se caracterizaron mieles multiflorales destacando las familias Asteraceae, Fabaceae, Fagaceae, Malvaceae y Myrtaceae (Tabla 1; Figura 2).
Figura 2 Recursos importantes registrados en las muestras de miel y cargas de polen de Apis mellifera en la zona Centro y Norte del estado de Guerrero. Las barras enmarcadas con negro corresponden a registros ≥ al 10 %.
El índice de diversidad (H’) en las muestras de miel varió de 1.7 a 2.1 y en las cargas de polen de 1.8 a 2.1, mientras que el valor de uniformidad (J’) se mantuvo en 0.9 para el caso de la miel y de 0.8-0.9 en las cargas de polen (Tabla 2). Los valores de J’ indican que Apis mellifera explotó de manera uniforme los taxones importantes.
Tabla 2 Valores de diversidad (Shanon-Weaver, H’) y de uniformidad (Pielou, J’) de las muestras de miel y cargas de polen de Apis mellifera en la región Norte y Centro de Guerrero.
Región Norte. Un total de 24 taxones pertenecientes a 14 familias botánicas fueron registrados en las tres muestras de miel estudiadas. El mes de noviembre registró la máxima riqueza con 14 taxones, mientras que en diciembre y marzo se observaron nueve taxones. En el caso de las cargas de polen, se registraron 31 taxones de 14 familias, la mayor riqueza se observó en el mes de marzo con 11 taxones, mientras que en noviembre y diciembre se registraron nueve y ocho taxones respectivamente (Tabla 1). En la región Norte tres taxones fueron de interés en miel y cargas de polen: Cosmos sulphureus, Tithonia tubaeformis y Vernonia sp. Taxones exclusivos de miel fueron Dyssodia papposa, Heliocarpus donnellsmithii, Miconia sp. y Pisonia sp., mientras que plantas explotadas intensamente solo para la colecta de polen fueron Dodonaea viscosa, Solanum sp., Taraxacum campylodes y Zea mays (Tabla 1; Figura 2).
Caracterización botánica. La miel recolectada en el mes de diciembre fue clasificada como oligofloral de Asteraceae. Además, se caracterizaron dos mieles multiflorales, la primera miel fue colectada en noviembre y la segunda fue colectada en el mes de marzo, siendo las familias representativas Asteraceae, Malvaceae, Melastomataceae y Nyctaginaceae (Tabla 1; Figura 2).
Los valores de índice de diversidad variaron de 1.8 a 2.3 en la miel, mientras que los valores en las cargas de polen analizadas fueron de 1.6 a 2. Por otro lado, los valores de uniformidad variaron de 0.8 a 1 en las muestras de miel y en las cargas de polen se registraron valores de 0.7 - 0.9 como reflejo de la uniformidad de recolecta de taxones importantes (Tabla 2).
Análisis General. En las 12 muestras analizadas, se registraron 43 taxones en total (Tabla 1; Figura 2) pertenecientes a 27 familias botánicas. Diecisiete taxones presentaron porcentajes ≥ 10 %, de los cuales 16 corresponden a la flora nativa: Cosmos sulphureus, Dyssodia papposa, Taraxacum campylodes, Tithonia tubaeformis y Vernonia sp. (Asteraceae), Dalea sp. y Leucaena leucocephala (Fabaceae), Quercus sp. (Fagaceae), Coutoubea sp. (Gentianaceae), Cuphea aequipetala (Lytrhaceae), Heliocarpus donnellsmithii (Malvaceae), Miconia sp. (Melastomataceae), Pisonia sp. (Nyctaginaceae), Dodonaea viscosa y Paullinia sp. (Sapindaceae) y Solanum sp. (Solanaceae). Adicionalmente, se registró la planta cultivada Zea mays (Poaceae) (Tabla 1; Figura 2).
La abeja común se desplazó preferentemente sobre el estrato herbáceo, siguiendo en importancia el estrato arbóreo y el arbustivo (Figura 3). En el estrato herbáceo fueron importantes Tithonia tubaeformis, Cosmos sulphureus, Vernonia sp., Dyssodia papposa, Zea mays, Solanum sp., Dodonaea viscosa, Dalea sp., Coutoubea sp. y Taraxacum campylodes. Además, Apis mellifera explotó el estrato arbóreo cuando se desplazó sobre Leucaena leucocephala, Heliocarpus donnellsmithii, Pisonia sp. y Quercus sp. Por último, la abeja melífera visitó intensamente Paullinia sp. y Miconia sp. del estrato arbustivo (Figura 3).
Figura 3 Estratos visitados intensamente por Apis mellifera. Porcentajes generales recalculados con base en los 6,000 granos de polen contados al azar en las 12 muestras analizadas.
Descripciones palinológicas. En esta sección se describen exclusivamente los taxones con porcentajes ≥ 10 % en las muestras analizadas, se registraron datos sobre las aberturas, características de exina con sus dimensiones, relación sexina-nexina, dimensiones del eje polar (EP); eje ecuatorial (EE); asociación, polaridad, simetría y forma (APSF), asimismo se especifica el número de catálogo de la muestra palinológica.
ASTERACEAE
Cosmos sulphureus Cav. (Figura 4A)
Figura 4 Micrografías en microscopio óptico del polen recuperado en las muestras de miel y cargas de polen de Apis mellifera en el estado de Guerrero. Asteraceae: A. Cosmos sulphureus. B. Dyssodia papposa. G. Taraxacum campylodes. C. Tithonia tubaeformis. E, F. Vernonia sp. Cucurbitaceae: J. Cucurbita aff. argyrosperma. Fabaceae: D, H. Dalea sp. P, Q. Leucaena leucocephala. Fagaceae: L, M. Quercus sp. Gentianaceae: K, N. Coutoubea sp. Malvaceae: I, O. Anoda cristata . La escala representa 10 µm.
Polen tricolporado, endoabertura lalongada de 5.8 µm (5.4-6.4 µm) de largo por 0.9 µm (0.8-1.6 µm) de ancho, generalmente constreñida en la parte media. Área polar media. Exina tectada, columelada, supraequinada, con un patrón microrreticulado, espinas de 4.1 µm (4-4.8 µm) de largo y 2.4 µm (1.6-3.2 µm) en la base, distancia entre espinas de 2.2 µm (1.6-2.4 µm); presencia de columelas en la base de las espinas. Exina de 0.8 µm sin espinas. Relación sexina-nexina entre las espinas: 2:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, oblato esferoidal. EP: 17.9 µm (16-19.2 µm) sin espinas. EE: 17.8 µm (16-19.2 µm) sin espinas. Colección Palinológica IGLUNAM: M-12679
Dyssodia papposa (Vent.) Hitchc. (Figuras 4B; 6C)
Polen tricolporado, endoabertura lalongada de 8 µm de largo por 2.1 µm (1.6-2.4 µm) de ancho, generalmente constreñida en la parte media. Área polar media. Exina tectada, supraequinada, con un patrón microrreticulado, espinas de 4.2 µm (4-4.8 µm) de largo y 2.3 µm (1.6-3.2 µm) en la base, distancia entre espinas de 2.6 µm (2.4-3.2 µm); presencia de columelas en la base de las espinas. Exina de 1.6 µm sin espinas. Relación sexina-nexina entre las espinas: 2:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, oblato esferoidal. EP: 20 µm (18.4-21.6 µm) sin espinas. EE: 20 µm (17.6-21.6 µm) sin espinas. Colección Palinológica IGLUNAM: M-12682
Taraxacum campylodes G.E. Haglund (Figura 4G)
Polen tricolporado, endoabertura lalongada de 14.4 µm (12.8-16 µm) de largo por 4.6 µm (4.5-4.8 µm) de ancho, generalmente constreñida en la parte media. Área polar grande. Exina tectada, equinolofada, espinas de 8.1 µm (6.4-11.2 µm) de largo y 3.8 µm (3.2-4.8 µm) en la base, distancia entre espinas de 2.5 µm (1.6-3.2 µm). Lagunas grandes de 5.3 µm (4.8-6.4) µm de diámetro, muros de 0.83 µm (2.4-3.2 µm). Exina de 1.6 µm (0.8 µm) sin espinas. Relación sexina-nexina entre las espinas: 3:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, oblato esferoidal. EP: 31 µm (27.2-33.6 µm) sin espinas. EE: 31 µm (25.6-33.6 µm) sin espinas. Colección Palinológica IGLUNAM: M-12683
Tithonia tubaeformis Cass. (Figuras 4C; 6A, B)
Polen tricolporado, endoabertura lalongada de 10.5 µm (9.6-15.2 µm) de largo por 1.3 µm (0.8-1.6 µm) de ancho, generalmente constreñida en la parte media. Área polar media. Exina tectada, supraequinada, con un patrón microreticulado, espinas de 6.6 µm (4.8-8 µm) de largo y 3.3 µm (2.4-5.6 µm) en la base, distancia entre espinas de 2.6 µm (2.4-3.2 µm); presencia de columelas en la base de las espinas. Exina 1.7 µm (1.6-2.4 µm) sin espinas. Relación sexina-nexina: 1:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, oblato esferoidal. EP: 27.1 µm (24-33.6 µm) sin espinas. EE: 27 µm (22.4-35.2 µm) sin espinas. Colección Palinológica IGLUNAM: M-12682
Vernonia sp. (Figuras 4E, F; 6D, E)
Polen tricolporado, endoabertura lalongada de 11-13 µm de largo, constreñida en la parte media, con dos micras de ancho a ambos lados de dicha constricción. Área polar pequeña. Exina tectada, equinolofada, con un patrón microrreticulado, espinas de 5.5 µm (5-7 µm) de largo y 2.2 µm (2-3 µm) en la base, distancia entre espinas de 8 µm (6-10 µm). Lagunas chicas de 4-5 µm de ancho y lagunas grandes de 8 a 13 µm de diámetro, muros de 4-5 µm y de 7-10 µm en las intersecciones. Exina de 5-7 µm sin espinas. Relación sexina-nexina entre las espinas: 6:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, oblato esferoidal. EP: 38.7 µm (34-42 µm) sin espinas. EE: 40.8 µm (37-46 µm ) sin espinas. Colección Palinológica IGLUNAM: M-12512, M-12679, M-1268
FAGACEAE
Quercus sp. (Figuras 4L, M; 7E, F)
Polen tricolpado, tricolporoidado. Área polar media. Exina tectada, columelada, supraverrugada. Exina de 2 µm de grosor. Relación sexina-nexina: 1:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, prolato esferoidal a subprolato. EP: 34 µm (30-40 µm). EE: 30.8 µm (25-35 µm). Colección Palinológica IGLUNAM: M-12681
GENTIANACEAE
Coutoubea sp. (Figuras 4K, N)
Polen tricolporado, endoabertura lalongada de 4.9 µm (4.8-5.6 µm) de largo por 4.1 µm (3.2-4.8 µm) de ancho. Área polar pequeña. Exina semitectada, ornamentación reticulada, heterobrocada, muros menores a 1 µm y luminas de 2.8 µm (2-4 µm) con microverrugas en las lúminas. Exina de 2.7 µm (1.6-3.2) µm. Relación sexina-nexina: 3:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, oblato esferoidal. EP: 64 µm (52-74.4 µm). EE: 60.4 µm (50.4-70.4 µm). Colección Palinológica IGLUNAM: 12680
FABACEAE
Dalea sp. (Figuras 4D, H)
Polen tricolpado, área polar pequeña. Exina subtectada columelada, microrreticulada, homobrocada. Exina de 1-2 µm de grosor, lúminas menores de 1 µm. Relación sexina-nexina: 1:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, perprolato, ocasionalmente prolato. EP: 43.8 µm (38-53 µm). EE: 19.4 µm (15-23 µm). Colección Palinológica IGLUNAM: M-12677, M-12682
Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit (Figuras 4P, Q; 7A, B)
Polen tricolporado, endoabertura circular 5-7 µm, área polar pequeña. Exina tectada, columelada, microfoveolada, con patrón microrreticulado. Exina de 2-3 µm de grosor. Relación sexina-nexina: 2:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, oblato esferoidal. EP: 50 µm (43-56 µm). EE: 52.1 µm (45-57 µm). Colección Palinológica IGLUNAM: M-12511, M-12512, M-12677, M-12678, M-12682
MALVACEAE
Heliocarpus donnellsmithii Rose (Figuras 5R, S, T; 7C, D)
Figura 5 Micrografías en microscopio óptico del polen recuperado en las muestras de miel y cargas de polen de Apis mellifera en el estado de Guerrero. Malvaceae: A, B. Sida sp. Melastomataceae: C, D. Miconia sp. Nyctaginaceae: E-H. Pisonia sp. Oleaceae: I, L. Fraxinus uhdei. Poaceae: M. Zea mays. Sapindaceae: J, K. Dodonaea viscosa. P, Q. Paullinia sp. Solanaceae: N, O. Solanum sp. Malvaceae: R-T. Heliocarpus donnellsmithii. La escala representa 10 µm.
Polen tricolporado, endoabertura lalongada de 12 µm (10-15 µm) de largo y 2.7 µm (2-4 µm) de ancho. Área polar media. Exina subtectada, columelada, ornamentación reticulada, heterobrocada. Luminas grandes de 4.5 µm (4-6 µm) y luminas pequeñas de 3 µm, los muros son simplicolumelados de 1-1.6 µm de ancho. Exina de 2.1 µm (2-3 µm) de grosor. Relación sexina-nexina: 2:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, prolato. EP: 46 µm (39-55 µm). EE: 28.6 µm (26-31µm). Colección Palinológica IGLUNAM: M-1208, M-12511, M-12512, M-12677, M-12679.
MELASTOMATACEAE
Miconia sp. (Figuras 5C, D)
Polen heterocolpado con 3 colpos y tres aberturas colporadas intercaladas entre las aberturas simples. Endoabertura lalongada constreñida en la parte media, de 4 µm de largo y 2 µm de ancho a ambos lados de la constricción. Exina tectada, columelas imperceptibles, psilada. Exina de 1-1.5 µm de grosor. Relación sexina-nexina: 1:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, subprolato. EP: 19.5 µm (17-21 µm). EE: 15.3 µm (13-17 µm). Colección Palinológica IGLUNAM: M-12683, M-12684
NYCTAGINACEAE
Pisonia sp. (Figuras 5E, F, G, H)
Polen tricolpado. Área polar media. Exina tectada, columelada, supramicroequinada con un patrón microrreticulado. Exina de 2-3 µm de grosor. Relación sexina-nexina: 1:1. EP: 34.6 µm (30-38 µm). EE: 31.8 µm (27-35 µm). APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, prolato esferoidal a subprolato. Colección Palinológica IGLUNAM: M-12683
POACEAE
Zea mays L. (Figuras 5M; 6F, G)
Polen monoporado con anulus, poro de 1.4 µm (2.4-3.2 µm) de diámetro. Exina tectada, supraverrugada con patrón areolado 1.7 µm (1.6-2.4 µm). Relación sexina-nexina: 1:1. EP: 46 µm (40.0-56 µm). EE: 41.6 µm (35.2-48 µm). APSF: Mónade, heteropolar, radiosimétrico, de oblato esferoidal a subprolato. Colección Palinológica IGLUNAM: M-12511
Figura 6 Micrografías en microscopio electrónico de barrido del polen recuperado en las muestras de miel y cargas de polen de Apis mellifera en el estado de Guerrero. Asteraceae: A, B. Tithonia tubaeformis. C. Dyssodia papposa. D, E. Vernonia sp. Poaceae: F, G. Zea mays. La escala representa 10 µm.
Figura 7 Micrografías en microscopio electrónico de barrido del polen recuperado en las muestras de miel y cargas de polen de Apis mellifera en el estado de Guerrero. Fabaceae: A, B. Leucaena leucocephala. Malvaceae: C, D. Heliocarpus donnellsmithii. Fagaceae: E, F. Quercus sp. La escala representa 10 µm.
SAPINDACEAE
Dodonaea viscosa Jacq. (Figura 5J, K)
Polen tricolporado, ectoabertura con margo. Endoabertura lalongada con costae convergentes y márgenes meridionales cerrados de 7.3 µm (5-10 µm) de largo y 3.9 µm (3-5 µm) de ancho. Costae de 0.8-1.5 µm de grosor. Área polar media. Exina tectada, columelada, ornamentación supamicroverrugada, formando un retículo negativo, con endofisuras en la nexina. Exina de 2.8 µm (2-3 µm) de grosor. Relación sexina-nexina: 2:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, prolato esferoidal, rara vez subprolato. EP: 31.8 µm (30-35 µm). EE: 29.8 µm (26-33 µm). Colección Palinológica IGLUNAM: M-12511, M-12512, M-12679
Polen triporado, poros de 0.8 µm de diámetro. Exina subtectada, columelada, reticulada y heterobrocada. Exina de 1.1 µm (1-1.5 µm) de grosor, luminas de 1-1.5 µm de diámetro. Relación sexina-nexina: 1:1. APSF: Mónade, isopolar, radiosimétrica, oblato. EE: 26.7 µm (24-31 µm). Colección Palinológica IGLUNAM: M-12677
Discusión
Recursos de interés melífero y polinífero. La familia Asteraceae es una de las más abundantes y diversas en México con 392 géneros y alrededor de 3,005 especies (Balleza y Villaseñor, 2002). Espina y Ordetx (1983) destacan que numerosas especies de Asteraceae son fuente de néctar y polen para Apis. De acuerdo a las colectas botánicas realizadas en las dos regiones de estudio, la familia Asteraceae registró mayor número de especies para la región Centro. Además, por presentarse como elementos importantes en las muestras de miel y cargas de polen de este trabajo se le consideró como una familia nectaro-polinífera. Trabajos melisopalinológicos realizados en el Centro de México: en los estados de Morelos, Zacatecas y Distrito Federal (Piedras-Gutiérrez y Quiroz- García, 2007; Quiroz-García et al., 2011; Acosta-Castellanos et al., 2011); en el Golfo de México: en el estado de Tabasco (Castellanos-Potenciano et al., 2012), y en la región Pacífico: en el estado de Oaxaca (Ramírez- Arriaga et al., 2011), las asteráceas han sido reconocidas como de interés nectarífero y nectaro-polinífero.
La familia Fabaceae es también considerada una de las más importantes para México con 139 géneros y 1,850 especies, siendo Dalea uno de los géneros más diversos con 113 especies (Olvera-Luna et al., 2012). Esta familia registró dos especies de importancia, Leucaena leucocephala en miel y polen; así como Dalea sp. en cargas de polen. En el estudio realizado por Villanueva (2002) en cargas de polen de Apis mellifera, reportó a L. leucocephala como una planta de interés polinífero en el estado de Yucatán. Por medio de observaciones de campo, dicha especie es considerada de importancia nectarífera y polinífera en Yucatán (Villegas-Durán et al., 1998) y Guerrero (Villegas-Durán et al., 2002). Por otro lado, Villegas-Durán et al. (2003) cita varias especies del género Dalea como importantes para la producción apícola para el estado de Veracruz, con floraciones de marzo a mayo. En este estudio melisopalinológico se reporta por primera vez este género como importante en muestras de miel.
México es considerado uno de los centros de diversificación de encinos, con 161 especies de Quercus (Fagaceae), 68 % de ellas son endémicas (Valencia, 2004). Los encinos son especies consideradas como poliníferas con base en estudios de campo (Espina y Ordetx 1983), sin embargo, en zonas con buen aporte pluvial, se ha observado que los árboles producen exudados llamados “mieladas” y/o “miel de bosque” que las abejas recolectan para la elaboración de miel (Ortiz, 1990; Sancho et al., 1991). En México, Quercus se ha reportado en estudios palinológicos en mieles de Zacatecas (Acosta-Castellanos et al., 2011), Oaxaca (Ramírez-Arriaga et al., 2011) y del estado de Tabasco (Castellanos-Potenciano, 2010; Castellanos-Potenciano et al., 2012). Debido a que en el presente estudio Quercus se registró como importante en una muestra de miel del mes de marzo, recolectada en la región Centro de Guerrero, se considera que dicha miel se formó a partir de una mezcla de miel de néctar de flores y mieladas de encino.
La Gentianaceae Coutoubea sp. se presentó en muestras de polen, cabe destacar que dicho género no ha sido citado previamente en trabajos melisopalinológicas ni en observaciones de campo, por lo que este es el primer reporte.
Con relación a la familia Melastomataceae, el género Miconia sp., registrado como nectarífero para Guerrero, también es considerado de importancia melífera en los estados de Chiapas (Martínez-Hernández et al., 1993) y Puebla (Ramírez-Arriaga y Martínez-Hernández, 2007). Además, Ramírez-Arriaga et al. (2011) reportan M. argentea en mieles del estado de Oaxaca. Por último, la familia Melastomataceae ha sido también citada en mieles de Tabasco (Castellanos-Potenciano et al., 2012).
Pisonia sp. (Nyctaginaceae) tuvo incidencia en muestras de miel. Villegas-Durán et al. (2003) registraron este género de importancia nectarífera en la flora apícola para el estado de Veracruz con floración de febrero a abril y en la península de Yucatán. Ramírez-Arriaga et al. (2011), citaron a Pisonia sp. y Pisonia aculeata como recursos secundarios para Apis en mieles de Oaxaca.
La familia Poaceae es muy abundante y diversa en México contando con alrededor de 197 géneros y 1120 especies (Dávila y Sánchez-Ken, 1994). Esta familia estuvo representada por Zea mays en muestras de miel, por lo que se realizó un recalculo con base en especies exclusivamente nectaríferas y también se registró en cargas de polen. Villanueva (1984) menciona que dicha especie generalmente es ignorada por las abejas, sin embargo, cuando no disponen de otros recursos florales suelen visitarla, por la gran cantidad de polen producido. Piedras-Gutiérrez y Quiroz-García (2007), mencionan que el polen de Zea mays, generalmente es anemófilo y cuando se presenta en muestras de miel es de forma incidental, sin embargo, la gran producción de polen resulta ser una fuente importante de proteína para las abejas, principalmente cuando los apiarios se ubican en las proximidades de las zonas de cultivo del maíz. De igual manera, Quiroz-García y Arreguín-Sánchez (2008) ratifican que aun cuando Z. mays se observó en miel, es una planta exclusivamente polinífera.
La familia Sapindaceae estuvo representada por el género Dodonaea viscosa en una muestra de polen. El polen de esta especie se encontró en mieles de Oaxaca (Ramírez-Arriaga et al., 2011). Otra sapindácea registrada en las muestras de miel de Guerrero fue Paullinia sp., la cual ya ha sido reportada en muestras de miel del estado de Morelos (Quiroz-García y Arreguín-Sánchez, 2008).
Para la familia Solanaceae, el género Solanum sp. fue importante estar presente en una muestra de cargas de polen en la región Norte (Cuadro 1). Las especies S. rostratum y S. mammosum son plantas de interés apícola en los estados de Michoacán, Campeche y Yucatán (Villegas-Durán et al., 1998; Pacheco-Palomo, 2011).
Heliocarpus donnellsmithii (Malvaceae) fue importante en cinco muestras tanto de miel como de cargas de polen en ambas regiones de Guerrero. En investigaciones melisopalinológicas se tiene bien documentada esta especie en mieles de Oaxaca, Puebla, Morelos (Ramírez-Arriaga y Martínez-Hernández, 2007; Quiroz-García y Arreguín-Sánchez, 2008; Ramírez-Arriaga et al., 2011) y en cargas de polen en Yucatán (Villanueva, 2002); otras especies del género Heliocarpus se encuentran reportadas en mieles de Tabasco y Zacatecas (Acosta-Castellanos et al., 2011; Castellanos-Potenciano et al., 2012).
Por último, es importante destacar que aquellas especies presentes en las muestras con registros menores al 10 % son considerados como recursos alternativos para Apis mellifera (Ramalho et al., 1985; Ramírez-Arriaga et al., 2011).
Aspectos Ecológicos: En general, Apis mellifera presentó un comportamiento poliléctico, sin embargo, llegó a ser más selectiva, es decir con preferencias oligolécticas, cuando se desplazó preferentemente sobre las especies de Asteraceae. Respecto a la uniformidad de recolecta de los recursos, éste puede ser considerado homogéneo con base en los valores del índice de Pielou.
En la Tabla 3 se pueden comparar los valores de H’ y J’ en cuatro estados de la República Mexicana, incluyendo el presente estudio. Los índices de diversidad máximos en mieles se tienen registrados para las zonas tropicales como son Oaxaca con 2.7 (Ramírez-Arriaga et al., 2011) y Tabasco con 2.6 (Castellanos, 2010; Castellanos et al., 2012); le sigue en importancia el estado de Guerrero (2.3); mientras que las mieles menos diversas son las del estado de Puebla con 1.7 (Ramírez-Arriaga y Martínez-Hernández, 2007). Es importante destacar que los estados con más altos índices de diversidad en los análisis melisopalinológicos (Oaxaca, Tabasco y Guerrero), coinciden también con una gran riqueza florística, contrastando con el estados de Puebla con menor diversidad botánica (Villaseñor, 2003).
Tabla 3 [HT1]Valores de diversidad (Shanon-Weaver, H´) y uniformidad (Pielou, J’) de las muestras de miel y cargas de polen en los estados de Guerrero (presente estudio), Oaxaca (Ramírez-Arriaga et al., 2011), Puebla (Ramírez-Arriaga y Martínez-Hernández, 2007) y Tabasco (Castellanos-Potenciano, 2010; Castellanos-Potenciano et al., 2012).
Con respecto a la conducta de recolecta, se registró conducta heterogénea en los estados de Oaxaca (Ramírez-Arriaga et al., 2011), Puebla (Ramírez-Arriaga y Martínez-Hernández, 2007) y Tabasco (Castellanos-Potenciano, 2010; Castellanos-Potenciano et al., 2012). Mientras que, comportamientos de recolecta homogénea se registraron en Guerrero y ocasionalmente en los estados de Oaxaca y Tabasco.
Conclusiones
En México existe una gran tradición apícola, como queda de manifiesto por ser un gran productor de miel (Labougle y Zozaya, 1986) y por el amplio conocimiento que se tiene de su flora apícola (Wulfrath y Speck, 1953; Espina y Ordetx, 1983). No obstante, a fin de poder caracterizar el origen botánico de la miel de Apis mellífera, no son suficientes las observaciones de campo, ya que no es posible la validación de que alguna miel pueda provenir de una planta o cultivo especifico solo porque éste se encuentra contiguo al apiario (Barth, 1970). En el presente trabajo melisopalinológico se establece el origen botánico de algunas mieles del estado de Guerrero, caracterizadas como oligoflorales y multiflorales, resultados que reflejan su riqueza florística. Se pretende que esta investigación palinológica despierte el interés de los apicultores para que visualicen la necesidad de este tipo de estudios y se implementen en otras regiones apícolas del estado de Guerrero, a fin de lograr la caracterización de la miel en todo el estado y poder incrementar su valor agregado en el mercado nacional e internacional.
