Taxonomía y florística

 

Flora palinológica de los helechos y licofitas de Río Malila, Hidalgo, México

 

Palynological flora of ferns and lycophytes of Río Malila, Hidalgo, Mexico

 

Felipe Gómez-Noguez^1,3, Blanca Pérez-García¹, Aniceto Mendoza-Ruiz¹ y Alma Orozco-Segovia²

 

¹ Departamento de Biología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud, Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa, México, D.F., México.

² Departamento de Ecología Funcional, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad Universitaria, México, D.F., México.

³ Autor para la correspondencia: fgnoguez@ciencias.unam.mx

 

Recibido: 14 de marzo de 2012
Aceptado: 28 de mayo de 2012

 

Resumen

Se presentan datos relativos a la morfología de las esporas de 36 especies de helechos y tres licofitas presentes en la localidad de Río Malila, municipio de Molango de Escamilla, en el estado de Hidalgo, México. Los taxa estudiados corresponden a 27 géneros y 14 familias. Las esporas de Ctenitis equestris, Elaphoglossum obscurum, Pecluma sursumcurrens y Polystichum turrialbae se describen por primera vez. Las descripciones palinológicas se realizaron con base en observaciones de material fresco y con microscopía de luz y/o electrónica de barrido y se incluyen imágenes para cada uno de los taxa estudiados. Como resultado se elaboró una clave dicotómica para la identificación de las especies presentes en la zona a partir de sus esporas. El conocimiento palinológico de los helechos puede contribuir a resolver problemas taxonómicos del grupo, ayudar en el diagnóstico oportuno de poblaciones en riesgo y facilitar posteriores estudios aerobiológicos de las pteridofitas, desde la identificación de esporas presentes en el aire, la determinación de patrones fenológicos de comunidades, la dispersión de esporas en diferentes condiciones meteorológicas y ambientales, hasta su posible efecto en la salud de otros organismos.

Palabras clave: esporas, MEB, microscopia óptica, morfología, palinología.

 

Abstract

Morphological characteristics of the spores of 36 species of ferns and three of lycophytes from Rio Malila, municipality of Molango de Escamilla, Hidalgo, Mexico, grouped into 27 genera and 14 families are provided. The spores of Ctenitis equestris, Elaphoglossum obscurum, Polystichum turrialbae, and Pecluma sursumcurrens are described for the first time. Palynological descriptions were based on observations of fresh material with light microscopy and/or scanning electron microscopy, images are included for each species. As a result dichotomous key for the identification of all species studied was elaborated. The palynologic knowledge of the ferns may contribute to resolve taxonomic problems in the group, to the opportune diagnose of risk populations and to facilitate aerobiological studies of the pteridophytes, like the airborne spore identification, the dispersal of spores in different weather and environmental conditions, and its possible health risk for other organisms.

Key words: light microscopy, morphology, palynology, SEM, spore.

 

La mayoría de los estudios palinológicos han centrado su atención sobre los granos de polen y por ende se tiene un mayor conocimiento de éstos que de las esporas de los helechos (Tryon y Lugardon, 1991). Esto quizás se debe a sus efectos en la salud humana (polinosis), así como a su aplicación en las prácticas de cultivo agrícola y ornamental (Benito-Rica y Soto-Torres, 2001). Sin embargo, desde mediados del siglo XX se han realizado investigaciones sobre la morfología de esporas de helechos en diversas partes del mundo, pues son reconocidos como buenos microfósiles y su conocimiento provee evidencias de la diversificación temprana de las plantas vasculares; así como de cambios climáticos y de vegetación (Tryon y Lugardon, 1991). Además, cada taxon puede ser identificado palinológicamente con un buen nivel de precisión (Large y Braggins, 1991). Algunos de estos estudios abordan el tema bajo diferentes enfoques, desde trabajos de floras locales (Tschudy y Tschudy, 1965; Large y Braggins, 1991; Contreras-Duarte et al., 2006), pasando por el tratamiento de familias, géneros o grupos taxonómicos particulares (Hagenah, 1961; Britton y Jeremy, 1974; Morbelli, 1976; Pangua y Prada, 1988; Morbelli y Michelena, 1989; Giudice et al., 2004, 2006; Morbelli y Giudice, 2010) e investigaciones de otra índole, incluyendo aspectos de fisiología y ecología (Lugardon, 1986; Tryon, 1986), hasta estudios de morfogénesis (Uhera y Kurita, 1986). En México sobresalen los trabajos realizados en el valle de México (Arreguín-Sánchez, 1985, 1988, 1991); Nuevo León (Arreguín-Sánchez y Aguirre-Claverán, 1990) y Querétaro (Arreguín-Sánchez et al., 1996); así como las contribuciones del proyecto Morfogénesis de la fase sexual de helechos (Pérez-García et al., 1995; Mendoza-Ruiz, 2001; Pérez-García y Mendoza-Ruiz, 2005; Mendoza-Ruiz y Pérez-García, 2009; Pérez-García et al., 2010). Por su parte, Prada (1990) ha realizado una revisión general y completa de diversos aspectos relacionados con el estudio de las esporas de helechos, quien menciona una variación de hasta 30% en el tamaño reportado para diversas especies dependiendo de la técnica empleada, siendo mayores las esporas en los trabajos en los cuales se aplica la acetólisis de Erdtman (1960), que en las reportadas sin esta técnica. Menciona también que dicha técnica puede provocar el desprendimiento, la fragmentación o la destrucción del perisporio, lo que en ocasiones dificulta la identificación de las especies.

Los estudios morfológicos de las esporas de helechos han permitido tener un mejor conocimiento de la sistemática en algunas familias de helechos como Cyatheaceae (Gastony, 1979) y Thelypteridaceae (Wood, 1973), así como la realización de otro tipo de investigaciones aerobiológicas para determinar la concentración de esporas en sitios urbanos (Lacey y McCartney, 1994) y sus repercusiones en la salud del hombre (Chew et al., 2000; Ching, 2004). El presente estudio tuvo como propósito contribuir al conocimiento palinológico de la flora mexicana y facilitar información que resulte de utilidad para estudios posteriores de lluvia de esporas.

 

Materiales y métodos

Área de estudio. Todo el material biológico utilizado en este trabajo fue obtenido en un bosque mesófilo del estado de Hidalgo, cuya pteridoflora no ha sido estudiada a cabalidad (Ramírez-Cruz et al., 2009). Se seleccionó la localidad de Río Malila, la cual se encuentra próxima al km 118 de la carretera federal 105 Pachuca-Tampico, enclavada en la Sierra Madre oriental. El área de estudio se encuentra ubicada en los 20° 43' 21" de latitud N y 98° 43' 36" de longitud O, a una altitud de 1,507 m s.n.m., pertenece al municipio de Molango de Escamilla, en donde predomina el clima C(fm) b(e)g (templado húmedo con lluvias todo el año) y el tipo de suelo es luvisol órtico y cambisol éutrico y los afloramientos rocosos corresponden a rocas sedimentarias (calizas y lutitas) del Jurásico superior (Ramírez-Trejo, 2002). Río Malila se localiza en la subprovincia Carso-Huasteco y el tipo de vegetación presente en la zona corresponde al bosque mesófilo de montaña, caracterizado por la presencia de Liquidambar styraciflua L. y varias especies del género Quercus L. que alcanzan los 35 metros de altura; sin embargo, la actividad agrícola ha provocado una disminución de la cobertura, perceptible por la presencia de manchones de vegetación en buen estado de conservación, en las zonas de cañadas y de pendientes escarpadas.

Recolección de material biológico y procesamiento de muestras. Se realizaron 14 salidas al campo en diferentes épocas del año, entre los meses de febrero del 2009 y marzo del 2010 y se recolectaron 74 ejemplares de helechos y licofitas, de acuerdo con las técnicas descritas por Lorea y Riba (1990). Cada ejemplar se determinó, utilizando las claves de identificación incluidas en la obra de Mickel y Smith (2004). El material fue depositado en el Herbario Metropolitano Ramón Riba y Nava Esparza (UAMIZ), de la Universidad Autónoma Metropolitana Iztapalapa. De cada ejemplar se obtuvieron esporas mediante la recolección de pinnas con esporangios maduros y cerrados, los cuales fueron colocados en sobres de papel manila y se dejaron secar durante 15 días para favorecer la liberación natural de las esporas (Pérez-García, 1988). El contenido de los sobres fue tamizado con una malla Mont Inox n° 200, de 0.074 mm de diámetro, para eliminar diversos detritos (indusio, parafisos, esporangio, tricomas, etc.). El material obtenido se guardó en viales de plástico etiquetados con el nombre de cada especie y el número de colecta, de donde se tomaron para los estudios de microscopía óptica y/o electrónica de barrido. Para el primer caso se tomaron esporas con un pincel y se colocaron sobre una gota de gelatina glicerinada en estado líquido depositada sobre un portaobjetos etiquetado con el nombre de la especie y el número de ejemplar de respaldo al que pertenece; posteriormente, se colocó un cubreobjetos y se dejó a temperatura ambiente durante 24 horas, pasado ese tiempo, se limpió el excedente y se selló utilizando barniz de uñas transparente. Las preparaciones fueron observadas al microscopio óptico (modelo Olympus BX41), en campo claro y en contraste de fases; se obtuvieron medidas de 20 esporas al azar para cada especie, relativas a los ejes polar y ecuatorial y el grosor del exosporio y del perisporio. Así mismo, se obtuvieron fotografías de las vistas usuales (polar, ecuatorial y distal) y se determinaron las características de cada espora (ornamentación, estratificación general, tipo apertural, etc.) de acuerdo con Punt et al. (2007), Kremp (1965) y Lellinger (2002). También muestras de las esporas fueron acetolizadas de acuerdo con la técnica de Erdtman (1960); todas las preparaciones elaboradas mediante esta técnica se encuentran depositadas en la palinoteca del herbario de la UAM-Iztapalapa.

Para el análisis de microscopía electrónica de barrido se tomaron esporas utilizando un pincel de pocas cerdas y se espolvorearon en cinta adhesiva de doble cara conductiva de carbón, colocada sobre un portamuestras de aluminio; no se realizó la deshidratación gradual en alcoholes ni el punto crítico, pues la esporopolenina en los helechos y licofitas es más gruesa y resistente que en los granos de polen, además de que no existen evidencias de procesos harmomegáticos en ellas (E. Martínez-Hernández, com. pers.). Posteriormente se cubrieron con una capa fina de oro-paladio mediante una ionizadora Denton Vaccum Desk II y se observaron al microscopio electrónico de barrido (Jeol JSM-5310LV). Se obtuvieron imágenes digitales e impresiones en papel térmico UPP-110HD SONY (Type II, High Density), de las esporas de cada especie, incluyendo vistas polares, distales, ecuatoriales y acercamientos para observar patrones de ornamentación.

 

Resultados

Los ejemplares recolectados corresponden a 36 especies de helechos y tres licofitas agrupadas en 27 géneros y 14 familias de acuerdo a la clasificación de Smith et al. (2006) y Christenhusz et al. (2011). Las descripciones palinológicas incluyen el tipo de apertura, la forma en vista polar (VP) y en vista ecuatorial (VE), la coloración registrada en material fresco, medidas de los ejes (mínimo (promedio) máximo ± desviación estándar) polar (EP) y ecuatorial (EE), el índice eje polar-eje ecuatorial (P/E), en su caso el diámetro (D), el grosor del exosporio (E), el del perisporio (Per), en su caso el tamaño de las equinas (Eq), la ornamentación (O) y, finalmente, información del ejemplar examinado. Las imágenes de microscopía óptica (MO) se tomaron a 1000X y las de microscopía electrónica de barrido (MEB), a diversos aumentos, los cuales se indican en las respectivas microfotografías.

 

Descripción de las esporas.
Selaginellaceae Willk.
Selaginella pallescens (C.Presl) Spring Figura 1A, B
Microspora trilete, VP: triangular a circular, VE: semicircular, Color: amarillo anaranjado, EP: 22.5 (25.9) 30 ± 2.00 μm, EE: 26 (30.5) 32.3 ± 1.51 μm, P/E. 0.84 suboblado, O: heteropolar, proximalmente gemada, distalmente clavada, las clavas de 0.98 (2.6) 3.9 ± 1.19 μm. Ejemplar: FGN 279.

Selaginella stenophylla A.Braun Figura 1C, D
Microspora trilete, cingulada, VP: circular, VE: semicircular, perfil proximal cóncavo, Color: amarillo, EP: 16 (22) 29 ± 3.17 μm, EE: 29 (30) 39 ± 3.96 μm, P/E: 0.74 oblado, Tétrada: 39.2 (41.6) 46 ± 2.16, O: heteropolar, distalmente reticulada y hamuloso-rugulada con espinas en las que se observan proyecciones estrelladas, microrreticuladas y espinuladas. Ejemplares: FGN 278, FGN 280.

Equisetaceae Michx. ex D.C.
Equisetum myriochaetum Schltdl. & Cham. Figura 1E, F
Espora alete, clorofílica, con eláteres, V: esférica, Color: verde, D: 38 (46) 59 ± 5.23 μm, P/E: 0.98 esférica, O: isopolar, psilada con algunos gránulos. Ejemplar: FGN 283.

Dicksoniaceae M.R.Schomb.
Lophosoria quadripinnata (J.F.Gmel.) C.Chr. Figura 1G, H
Espora trilete, VP: triangular, VE: semicircular, perfil proximal plano a punteado, Color: hialino a amarillo, EP: 63 (74) 91 ± 7.41 μm, EE: 68 (81) 107 ± 10.72 μm, P/E: 0.91 oblado esferoidal, O: cingulada, heteropolar; proximalmente granulada-tuberculada, distalmente foveolada. Ejemplar: FGN 287.

Dennstaedtiaceae Lotsy
Dennstaedtia globulifera (Poir.) Hieron. Figura 2A, B
Espora trilete, VP: triangular con ápice redondeado a plano, VE: reniforme a semicircular, Color: pardo claro a oscuro, EP: 21.5 (24.5) 32 ± 2.69 μm, EE: 32 (36) 41 ± 2.21 μm, P/E: 0.69 oblado, O: heteropolar, verrugada-papilada, con engrosamientos de 0.98 (2.5) 4.9 ± 1.14 μmen la cara distal. Ejemplar: FGN 237.

Pteridaceae E.D.M.Kirchn.
Adiantum andícola Liebm. Figura 2C, D
Espora trilete, VP: triangular, VE: globosa semicircular, Color: pardo claro, EP: 33 (35) 39 ± 1.48 μm, EE: 37 (43) 48 ± 2.48 μm, P/E: 0.80 suboblado, O: isopolar, rugulada, con gránulos. Ejemplares: FGN 264, FGN 277.

Cheilanthes notholaenoides (Desv.) Maxon ex Weath. Figura 2E, F
Espora trilete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: subtriangular, triangular convexa a circular, VE: circular, Color: pardo claro, EP: 43 (47) 50 ± 1.92 μm, EE: 46 (51.5) 57 ± 2.52 μm, P/E: 0.90 oblado esferoidal, Per: 0.98 (2) 2.94 ± 0.62 μm, columnelada, O: isopolar, fosulada con gránulos (MEB); patrón microreticulado (MO). Ejemplar: FGN 253.

Llavea cordifolia Lag. Figura 2G, H
Espora trilete, VP: subtriangular a triangular, VE: semicircular, perfil proximal plano a punteado, Color: pardo anaranjado, EP: 27.5 (29) 32 ± 1.47 μm, EE: 32 (37) 40 ± 2.04 μm, P/E: 0.79 suboblado, L: 15.6 (18) 22.5 ± 1.64 μm, O: isopolar, gemada. Ejemplar: FGN 248.

Mildella intramarginalis (Link) Trevis. Figura 3A, B
Espora trilete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: circular, VE: circular a semicircular, Color: pardo oscuro, EP: 56 (62.5) 66 ± 2.84 μm, EE: 58 (65) 69.5 ± 3.4 μm, P/E: 0.96 oblado esferoidal, Ex: 0.98 (1) 1.96 ± 0.2 μm, Per: 1.96 (2.8) 3.92 ± 0.62 μm, O: isopolar, rugulada-crestada. Ejemplar: FGN 226.

Pellaea ovata (Desv.) Weath. Figura 3C, D
Espora trilete, VP: triangular-convexa, VE: semicircular, Color: pardo, EP: 37 (45) 54 ± 3.68 μm, EE: 40 (51.5) 60 ± 5.75 μm, P/E: 0.88 oblado esferoidal, O: isopolar, rugulada con crestas, más numerosas en la cara distal que en la proximal. Ejemplar: FGN 260.

Pteris quadriaurita Retz. Figura 3E, F
Espora trilete con perisporio evidente al MO, VP: triangular-circular, VE: semicircular, perfil proximal plano, Color: anaranjado a rojizo, EP: 37 (45) 56 ± 5.33 μm, EE: 46 (57) 70 ± 7.33 μm, P/E: 0.79 suboblado, D: 48 (58) 62.7 ± 5.33 μm, O: cingulada, heteropolar; proximalmente granulado-gemulada, distalmente rugulado-hamulosa. Ejemplar: FGN289.

Woodsiaceae Herter Cystopteris fragilis (L.) Bernh. Figura 3G, H
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: pardo obscuro, EP: 21.5 (26) 30 ± 2.43 μm, EE: 30 (34.5) 39 ± 2.41 μm, P/E: 0.68 oblado, Eq: 3 (4) 7 ± 0.95 μm, O: isopolar, equinada, espinas foveoladas en la base. Ejemplar: FGN 242.

Diplazium lonchophyllum Kunze Figura 4A, B
Espora monolete con perisporio muy evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal, VE: elipsoidal-reniforme, Color: pardo claro, EP: 31 (36) 43 ± 3.51 μm, EE: 34 (45) 54 ± 4.23 μm, P/E: 0.81 suboblado, O: isopolar, plegado, pliegues romos fusionados. Ejemplar: FGN 233.

Aspleniaceae Newman
Asplenium abscissum Willd. Figura 4C, D
Espora monolete con perisporio muy evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: pardo, EP: 21 (27) 31 ± 2.4 μm, EE: 34 (38) 43 ± 2.61 μm, P/E: 0.74 oblado, Per: 3 (5) 7 μm, O: isopolar, alas crestadas, parcialmente fusionadas, a veces foveoladas en la base, espinas entre las alas. Ejemplar: FGN 224.

Asplenium monanthes L. Figura 4E, F
Espora monolete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: pardo, EP: 39 (45) 51 ± 3.57 μm, EE: 53 (60) 71 ± 4.9 μm, P/E: 0.74 oblado, Per: 2 (6.5) 10 ± 2.5 μm, O: isopolar, perisporio alado-fenestrado, alas parcialmente fusionadas con espínulas. Ejemplar: FGN 222.

Asplenium sessilifolium Desv. var. sessilifolium Figura 4G, H
Espora monolete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: pardo, EP: 23.5 (29) 38 ± 3.19 μm, EE: 31 (38) 44 ± 2.36 μm, P/E: 0.78 suboblado, Per: 4 (5.5) 9 ± 1.34 μm, O: isopolar, perisporio alado, las alas parcialmente fusionadas formando un patrón reticulado, con espinas en margen de alas y entre ellas. Ejemplar: FGN 259.

Holodictyum ghiesbreightii (E.Fourn.) Maxon Figura 5A, B
Espora monolete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal (trapezoidal con el perisporio), VE: reniforme (penta o hexagonal, con el perisporio), Color: pardo, EP: 36 (44) 50 ± 4.5 μm, EE: 53 (59) 70 ± 5.22 μm, P/E: 0.74 oblado, Per: 3.92 (8.5) 14.7 ± 2.6 μm, O: isopolar, reticulada, alada. Ejemplar: FGN 219.

Thelypteridaceae Pic.Serm.
Macrothelypteris torresiana (Gaudich.) Ching. Figura 5C, D
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: amarillo-claro, EP: 29 (37) 50 ± 4.61 μm, EE: 35 (51) 60 ± 5.35 μm, P/E: 0.72 oblado, O: isopolar, hamuloso-reticulado con crestas equinadas, las espinas de 2.94 (4.5) 7.84 ± 1.07 μm, a veces foveoladas en su base. Ejemplar: FGN 284.

Thelypteris ovata R.P.StJohn var. lindheimeri (C.Chr.) A.R.Sm. Figura 5E, F
Espora monolete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal, VE: reniforme-pentagonal, Color: pardo oscuro, EP: 25 (30) 34 ± 2.59 μm, EE: 38 (44) 51 ± 3.37 μm, P/E: 0.67 oblado, Per: 3 (5) 6.8 ± 0.97 μm, O: isopolar, lofada, perisporio con pliegues romos foveolados y fusionados delimitando áreas ruguladas con perforaciones. Ejemplar: FGN 251.

Blechnaceae Newman
Blechnum appendiculatum Willd. Figura 5G, H
Espora monolete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: pardo claro, EP: 22.5 (28) 31 ± 2.72 μm, EE: 34 (40) 45 ± 2.87 μm, P/E: 0.695 oblado, O: isopolar, rugulada, microreticulada, con escasos gránulos. Ejemplar: FGN 252.

Woodwardia martinezii Maxon ex Weath. Figura 6A, B
Espora monolete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: amarillo claro, EP: 29 (54) 66 ± 9.96 μm, EE: 60 (78) 90 ± 9.4 μm, P/E. 0.67 oblado, Ex: 2 (3) 4 ± 0.78 μm, Per: 2.94 (6) 19 ± 3.74 μm, O: isopolar, perisporio plegado-crestado, rugulado, crestas parcialmente fusionadas. Ejemplar: FGN 288.

Onocleaceae Pic.Serm.
Onocleopsis hintonii F.Ballard Figura 6C, D
Espora monolete, clorofílica, con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal, VE: elipsoidal a reniforme, Color: verde, EP: 40 (48) 60 ± 5.36 μm, EE: 56 (66) 76 ± 4.52 μm, P/E: 0.73 oblado, O: isopolar, microreticulada, con crestas y espínulas. Ejemplar: FGN 282

Dryopteridaceae Herter
Ctenitis equestris (Kunze) Ching var. equestris. Figura 6E, F
Espora monolete, VP: elipsoidal-circular, VE: elipsoidal, Color: pardo, EP: 19 (24) 29 ± 2.03 μm, EE: 24 (31) 39 ± 3.5 μm, P/E: 0.78 suboblado, Eq: 2.9 (6.1) 9.8 ± 2.26 μm, O: isopolar, equinada, espinas escasamente foveoladas en su parte media. Ejemplar: FGN 238.

Elaphoglossum obscurum (E.Fourn) C.Chr. Figura 6G, H
Espora monolete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: pardo claro, EP: 26.5 (34) 38 ± 2.54 μm, EE: 36 (43) 48 ± 2.99 μm, P/E: 0.79 suboblado, Per: 2 (4) 7 ± 1.4 μm, O: isopolar, perisporio rugulado, formando pliegues de apariencia reticular. Ejemplar: FGN 257.

Phanerophlebia remotispora (Schtdl. & Cham.) C.Presl Figura 7A, B
Espora monolete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: pardo claro, EP: 20.5 (30.5) 35 ± 3.34 μm, EE: 35 (40) 44 ± 2.79 μm, P/E: 0.76 suboblada, O: isopolar, perisporio con numerosos pliegues gruesos y superficie vermiculada-reticulada. Ejemplar: FGN 227.

Polystichum turrialbae Christ. Figura 7C, D
Espora monolete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: pardo, EP: 35 (44) 52 ± 3.46 μm, EE: 45 (52) 61 ± 0.69 μm, P/E: 0.65 oblado, Per: 3.92 (7.3) 10.7 ± 1.83 μm, O: isopolar, perisporio reticulado, con crestas equinadas. Ejemplar: FGN 254.

Tectariaceae Panigrahi
Tectaria heracleifolia (Willd.) Underw. Figura 7E, F
Espora monolete con perisporio evidente al microscopio óptico, VP: elipsoidales, VE: reniforme, Color: pardo claro, EP: 24 (33) 40 ± 2.98 μm, EE: 36 (45) 51 ± 4.01 μm, P/E. 0.73 oblado, Per: 1.96 (5.5) 10.7 ± 2.15 μm, O: isopolar, perisporio plegado foveolado-equinulado. Ejemplar: FGN 235.

Polypodiaceae J.Presl & C.Presl
Campyloneurum angustifolium (Sw.) Fée Figura 7G, H
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color:
traslúcido a amarillo claro, EP: 30 (34) 36 ± 1.96 μm, EE: 56 (58.5) 62 ± 1.92 μm, P/E: 0.57 oblado, E: 2 (2.5) 4 ± 0.56 μm, O: isopolar, verrugada, evidente en campo claro (MO). Ejemplar: FGN 271.

Campyloneurum xalapense Fée Figura 8A, B
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: traslúcido a amarillo claro, EP: 19 (32) 40 ± 4.56 μm, EE: 38 (53) 63 ± 6.73 μm, P/E: 0.61 oblado, E: 0.98 (1.5) 1.96 ± 0.50 μm, O: isopolar, verrugada. Ejemplares: FGN 244, FGN 295.

Pecluma sursumcurrens (Copel.) M.G.Price. Figura 8C, D
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: plano-convexa, Color: amarillo, EP: 35 (39) 44 ± 2.25 μm, EE: 50 (54.5) 62 ± 2.84 μm, Ex: 3 (4) 5 ± 0.59 μm, P/E: 0.70 oblado, O: isopolar, verrugada, las verrugas de apariencia hexagonal, más grandes en la cara distal. Ejemplares: FGN 220, FGN 247.

Pleopeltis crassinervata (Fée) T.Moore Figura 8E, F
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: amarillo, EP: 38 (41) 44 ± 1.91 μm, EE: 55 (59) 63 ± 2.56 μm, P/ E: 0.69 oblado, Ex: 0.98 (1.13) 1.96 ± 0.35 μm, O: isopolar, verrugada. Ejemplar: FGN 241.

Polypodium furfuraceum Schltdl. & Cham. Figura 8G, H
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: amarillo, EP: 36 (40) 44 ± 2.41 μm, EE: 48 (56) 61 ± 3.48 μm, P/E: 0.71 oblado, O: isopolar, verrugada (poco evidente al MO), con escasos glóbulos. Ejemplar: NVP 2.

Polypodium lepidotrichum (Fée) Maxon Figura 9A, B
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: amarillo, EP: 28 (32) 37 ± 2.17 μm, EE: 41 (49.5) 53 ± 3.15 μm, P/E: 0.65 oblado, Ex: 1.96 (2.7) 2.94 ± 0.40 μm, O: isopolar, vermiculada, con numerosos glóbulos, éstos de 2.9 (3.5) 4.9 ± 0.80 /m. Ejemplar: AMR 1443.

Polypodium longepinnulatum E.Fourn. Figura 9C, D
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: amarillo, EP: 23.5 (26) 29 ± 1.55 μm, EE: 39 (43.5) 51 ± 3.15 μm, P/E: 0.60 oblado, Ex: 0.98 (1.71) 1.96 ± 0.43 μm, O: isopolar, verrugada, las verrugas más grandes en la cara distal, de 1.96 (3.7) 5.8 ± 0.98 /m. Ejemplar: NVP 8.

Polypodium plebeium Schltdl. & Cham. Figura 9E, F
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: amarilla, EP: 27 (30) 33 ± 2.29 μm, EE: 39 (43) 48 ± 3.13 μm, P/E. 0.70 oblado, Ex: 2 (2.3) 2.9 ± 0.49 μm, O: isopolar, verrugada. Ejemplar: FGN 285.

Polypodium plesiosorum Kunze Figura 9G, H
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: amarillo, EP: 23.5 (28) 31.6 ±1.80 μm, EE: 45 (52) 58 ± 3.40 μm, P/E: 0.54 oblado, Ex: 0.98 (2.2) 2.94 ± 0.62 μm, O: isopolar, verrugada. Ejemplares: FGN 234, FGN 275.

Polypodium polypodioides (L.) Watt var. aciculare Weath. Figura 10A, B
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: amarillo, EP: 29 (33) 37 ± 2.46 μm, EE: 39 (44) 52 ± 3.57 μm, P/E. 0.74 oblado, Ex: 1 (1.1) 2 ± 0.40 μm, O: isopolar, ligeramente verrugada, con glóbulos escasos en su superficie. Ejemplar: FGN 290.

Polypodium rhodopleuron Kunze Figura 10C, D
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: amarillo, EP: 48 (51) 54 ± 2.00 μm, EE: 62 (69) 72 ± 2.53 μm, P/E. 0.74 oblado, Ex: 3 (3.7) 4.9 ± 0.60 μm, O: isopolar, verrugada, en contraste de fases se observa que éstas están constituidas por gránulos. Ejemplares: FGN 228, NVP 1.

Polypodium villagranii Copel. Figura 10E, F
Espora monolete, VP: elipsoidal, VE: reniforme, Color: pardo claro, EP: 46 (56) 66 ± 4.56 μm, EE: 82 (87) 99 ± 6.73 μm, P/E. 0.65 oblado, Ex: 1 (2.5) 4 ± 0.74 μm, O: isopolar, verrugada con glóbulos más abundantes en el eje ecuatorial menor. Ejemplar: FGN 291.

 

Discusión

Las características de las esporas, tales como la ornamentación, el color, la forma, el tamaño, el exosporio, el perisporio y el tipo de lesura, entre otras, permiten identificar adecuadamente el taxon al que pertenecen, incluso en el caso de especies y géneros afines como Pleopeltis, Pecluma y Polypodium, de la familia Polypodiaceae, en donde predomina la ornamentación verrugada. La mayoría de las características de las esporas estudiadas concuerda con lo reportado en trabajos previos (Erdtman y Sorsa, 1971; Tryon y Tryon, 1982; Tryon y Lugardon, 1991); incluso las particularidades de las esporas descritas por vez primera (Ctenitis equestris, Elaphoglossum obscurum, Pecluma sursumcurrens y Polystichum turrialbae) son consistentes con lo citado para las esporas de sus respectivos géneros (Erdtman y Sorsa,1971; Tryon y Tryon,1982; Tryon y Lugardon, 1991; Arreguín-Sánchez et al., 2004), al igual que para con otras especies, p. ej. las esporas de Polystichum turrialbae poseen un perisporio crestado y plegado, similar al mencionado para las esporas de P. giganteum y P. montevidense por Kessler et al. (2005).

Sólo en Cystopteris fragilis se encontraron algunas diferencias importantes en las descripciones de las esporas, mientras en el presente estudio se observó con espinas; en algunas descripciones se mencionan con ornamentación verrugada (Tryon y Tryon, 1982; Arreguín-Sánchez et al., 1996). Palinológicamente esta especie está ampliamente estudiada, primeramente por Hagenah (1961), Kaur (1963), Erdtman y Sorsa (1971), Belling y Heusser (1974), Pearman (1976), Murillo y Bless (1978), posteriormente por Dyer et al. (2000); y está muy relacionada con C. dickieana R.Sim, de la cual únicamente difiere por la ornamentación de la espora; equinada en C. fragilis y verrugada en C. dickieana (Hörandl, 1989). Dada la dificultad para distinguir ambas especies, es probable que C. dickieana se encuentre en México, pero se necesita una revisión amplia para poder asegurarlo.

Aun cuando las dimensiones reportadas en las especies estudiadas varían con relación al tamaño mencionado para las esporas en diferentes obras, probablemente esta diferencia se relaciona con la técnica utilizada, como ya lo mencionó Prada (1990). En algunas especies como Campyloneurum xalapense, Lophosoria quadripinnata, Onocleopsis hintonii, Pellaea ovata, Polypodium villagranii, Pteris quadriaurita y Woodwardia martinezii se observó la mayor variación de tamaños, que según Large y Braggins (1991), es posible que se relacione con la ploidía, pues es sabido que ésta puede variar entre diferentes poblaciones de la misma especie. De estos taxa es necesario remarcar a Lophosoria quadripinnata y a Woodwardia martinezii, en las cuales se encontraron esporas con un tamaño mucho mayor a lo reportado en otros estudios. Por ejemplo, L. quadripinnata mostró esporas de 81 x 74 μm, con un mínimo de 63 y máximo de 107 μm, mientras en distintas fuentes se registraron tamaños de 37 x 54 μm, 32 x 48 μm (Erdtman y Sorsa, 1971), 41 a 53 μm (Arreguín-Sánchez et al., 1996), 56 x 50 μm (Pérez-García et al., 1995) y de 33 a 89 μm (Contreras-Duarte et al., 2006). De igual manera, para W. martinezii se encontraron esporas de 78 x 54 μm con mínimo de 29 y máximo de 90 μm, mientras sólo se habían descrito tamaños de 51 x 76 x 52 μm (Erdtman y Sorsa, op cit.). En L. quadripinnata no existen antecedentes de poliploidía ni apogamia que pudieran explicar la variación de tamaño de sus esporas, no así en W. martinezii, para la cual Klekowski (1969) reporta apogamia.

Al contar con un mejor conocimiento palinológico de las especies de helechos mexicanos será posible, como en el caso del polen de las angiospermas, aportar datos sobre el impacto de los cambios ambientales en la vegetación durante las últimas décadas (Sánchez-Dzib et al., 2009). Además, esta información resulta indispensable para la realización de estudios de dispersión y lluvia de esporas, pues sólo a partir de la adecuada caracterización específica de estas partículas biológicas se puede determinar la estacionalidad o fenología de esporulación en este grupo de plantas; tema poco abordado para los helechos y licofitas. El presente trabajo aporta datos para la correcta identificación de los taxa locales, los cuales, indudablemente serán de utilidad para futuros muestreos aerobiológicos en el sitio de estudio.

 

Agradecimientos

Se agradece el apoyo del CONACYT mediante la beca (224680) otorgada al primer autor, igualmente al programa de la Maestría en Biología de la Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Iztapalapa. Reconocemos la valiosa asesoría palinológica de Enrique Martínez Hernández y de Elia Ramírez Arriaga, del Instituto de Geología de la UNAM y de Ana Rosa López Ferrari, encargada del Herbario Metropolitano "Dr. Ramón Riba y Nava Esparza" de la UAM- Iztapalapa, así como a Silvia Espinosa Matías del Laboratorio de Microscopía Electrónica de la Facultad de Ciencias de la UNAM, quien se encargó del procesamiento de las muestras y de la obtención de imágenes digitales en el MEB. Finalmente agradecemos los valiosos comentarios y sugerencias de Gabriela E. Giudice y de un revisor anónimo, que enriquecieron el presente trabajo.

 

Literatura citada

Arreguín-Sánchez M.L. 1985. Morfología de las esporas de la subfamilia Asplenoideae del Valle de México. En: Montúfar A. Coord. Estudios Palinológicos y Paleobotánicos, pp. 7-22, Instituto Nacional de Antropología e Historia, México, D.F.         [ Links ]

Arreguín-Sánchez M.L. 1988. Morfología de las esporas de la familia Selaginellaceae del valle de México. Palynologica et Paleobotanica 1:5-18.         [ Links ]

Arreguín-Sánchez M.L. 1991. Claves para la separación de los taxa de pteridofitas del Valle de México por medio de sus esporas. Palynologica et Paleobotanica 3:5-54.         [ Links ]

Arreguín-Sánchez M.L. y Aguirre-Claverán R. 1990. Morfología de las esporas isospóreas triletes de pteridofitas de Nuevo León, México. Palynologica et Paleobotanica 2:5-62.         [ Links ]

Arreguín-Sánchez M.L., Fernández-Nava R., Palacios-Chávez R. y Quiroz-García D.L. 1996. Morfología de las esporas isospóreas del estado de Querétaro, México. Polibotánica 2:10-60.         [ Links ]

Arreguín-Sánchez M.L., Fernández-Nava R. y Quiroz García D.L. 2004. Pteridoflora del Valle de México. Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional, México, D.F.         [ Links ]

Belling A.J. y Heusser C.J. 1974. Spore morphology of the Polypodiaceae of northeastern north America. I. Bulletin of theTorrey Botanical Club 101:326-339.         [ Links ]

Benito-Rica V. y Soto-Torres J. 2001. Polinosis y aerobiología del polen en la atmósfera de Santander. Alergologia e Inmunología Clínica 16:84-90.         [ Links ]

Britton D.M. y Jeremy A.C. 1974. The spores of Dryopteris filixmas and related taxa in North America. Canadian Journal of Botany 52:1923-1926.         [ Links ]

Chew F.T., Lim S.H., Shang H.S., Siti-Dahlia M.D., Goh D.Y.T., Lee B.W., Tan H.T.W. y Tan T.K. 2000. Evaluation of allergenicity of tropical pollen and airborne spores in Singapore. Allergy 55:340-347.         [ Links ]

Ching O.T. 2004. Aerobiology, image analysis and allergenicity of pollen and spores in Singapore. Tesis de doctorado, Department of Pediatrics, National University of Singapore, Singapore. 235 pp.         [ Links ]

Christenhusz M.J.M., Zhang X.C. y Schneider H. 2011. A linear sequence of extant families and genera of Lycophytes and Ferns. Phytotaxa 19:7-54.         [ Links ]

Contreras-Duarte A.R., Bogotá-Ángel R.G. y Jiménez-Bulla L.C. 2006. Atlas de las esporas de pteridófitos de Chipaque (Cundinamarca, Colombia). Caldasia 28:327-357.         [ Links ]

Dyer A.F., Parks J.C. y Lindsay S. 2000. Historical review of the uncertain taxonomic status of Cystopteris dickieana R.Sim (Dickie's bladder fern). Edinburgh Journal of Botany 57:71-81.         [ Links ]

Erdtman G. 1960. The acetolisis method, a revised descriptions. Svensk Botanisk Tidskrift utgifven af Svenska Botaniska Föreningen 54:561-564.         [ Links ]

Erdtman G. y Sorsa P. 1971. Pollen and Spore Morphology, Plant Taxonomy: Pteridophyta (Text and Additional Illustrations). Almqvist & Wiksells, Estocolmo.         [ Links ]

Gastony G.J. 1979. Spore morphology in the Cyatheaceae. III. The genus Trichipteris. American Journal of Botany 66:1238-1260.         [ Links ]

Giudice G.E., Morbelli M.A. Piñeiro M.R., Copello M. y Erra G. 2004. Spore morphology of the Polypodiaceae from the northwest Argentina. Amercian Fern Journal 94:9-27.         [ Links ]

Giudice G.E., Morbelli M.A., Macluf C.C., Hernández M. y Ruiz A. 2006. Morphology and ultrastructure of the spores of Dennstaedtiaceae from North West Argentina. Review of Paleobotany and Palynology 141:245-257.         [ Links ]

Hagenah D.J. 1961. Spore studies in the genus Cystopteris I. the distribution of Cystopteris with non-spiny spores in North America. Rhodora 63:181-193.         [ Links ]

Hörandl E. 1989. Cystopteris dickieana R. Sim (Pteridophyta) - neu für Österrich und andere Gebeite. Verhandlungen der Zoologisch-Botanischen Gesellschaft in Österreich 126:179-183.         [ Links ]

Kaur S. 1963. The gametophyte of Cystopteris fragilis. Proceedings of the Indian Academy of Sciences - Section B 58:148-152.         [ Links ]

Kessler M., Smith A.R. y Sundue M. 2005. Notes on the genus Polystichum (Dryopteridaceae) in Bolivia, with descriptions of ten new species. Brittonia 57:205-227.         [ Links ]

Klekowski E.J. 1969. Reproductive biology of the pteridophyta. III. A study of the Blechnaceae. Botanical Journal of the Linnean Society 62:361-377.         [ Links ]

Kremp G.O.W. 1965. Morphologic Encyclopedia of Palynology, An International Collection of Definitions and Illustrations of Spores and Pollen. The University of Arizona Press, Tucson.         [ Links ]

Lacey M.E. y McCartney H.A. 1994. Measurement of airborne concentrations of spores of bracken (Pteridium aquilinum). Grana 33:91-93.         [ Links ]

Large M.F. y Braggins J.E. 1991. Spore Atlas of New Zealand Ferns and Fern Allies. SIR Publishing, Wellington.         [ Links ]

Lellinger D.B. 2002. A Modern Multilingual Glossary for Taxonomic Pteridology. Pteridologia 3. American Fern Society, Washington, DC.         [ Links ]

Lorea F. y Riba R. 1990. Guía para la Recolección y Preparación de Ejemplares para Herbario de Pteridofitas. Consejo Nacional de la Flora de México A.C./Universidad Nacional Autónoma de México, México, D.F.         [ Links ]

Lugardon B. 1986. Données ultrastructurales sur la fonction de l'exospore chez les Ptéridophytes (Ultrastructural data of the exospore function in pteridophyte spores). En: Blackmore S., Ferguson I.K. y Linnean Society of London Eds. Pollen and Spores: Form and Function, pp. 251-264, Academic Press, Londres.         [ Links ]

Mendoza-Ruiz A.C. 2001. Morfogénesis de la fase sexual de pteridofitas mexicanas, familia Dryopteridaceae. Tesis de Maestría, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, México, D.F. 87 pp.         [ Links ]

Mendoza-Ruiz A. y Pérez-García B. 2009. Morphogenesis of the gametophytes of eight mexican species of Blechnum (Blechnaceae). Acta Botanica Mexicana 88:59-72.         [ Links ]

Mickel J.T. y Smith A.R. 2004. The Pteridophytes of Mexico. New York Botanical Garden Press, Nueva York.         [ Links ]

Morbelli M.A. 1976. Estudio palinológico de las especies Austrosudamericanas del género Blechnum L., subgénero Blechnum (Blechnaceae-Pteridophyta). Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica 17:155-175.         [ Links ]

Morbelli M.A. y Giudice E.G. 2010. Spore wall ultrastructure of Polypodiaceae fron north-west Argentina. Grana 49:204-214.         [ Links ]

Morbelli M.A. y Michelena I.G. 1989. Palynological analysis of Cheilanthes species (Adiantaceae-Pteridophyta) of northwestern Argentina. Grana 28:295-304.         [ Links ]

Murillo M.T. y Bless M.J.M. 1978. Spores of recent Colombian pteridophyta. II. Monolete spores. Review of Paleobotany and Palynology 25:319-365.         [ Links ]

Pangua E. y Prada C. 1988. Tipos esporales en Aspleniaceas Ibéricas. Lagascalia 15 (extra):157-167.         [ Links ]

Pearman R.W. 1976. A scanning electron microscope investigation of the spores of the genus Cystopteris. Fern Gazette 11:221-230.         [ Links ]

Pérez-García B. y Mendoza A. 2005. Comparative studies of the gametophytes of five new world species of Tectaria (Tectariaceae). American Fern Journal 95:141-152.         [ Links ]

Pérez-García B. 1988. Morfogénesis de gametofitos de Cyatheaceae (Pteridophyta: Filicales) Tesis de Doctorado, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. 224 pp.         [ Links ]

Pérez-García B., Mendoza-Ruiz A., Espinosa-Matías S. y Gómez-Pignataro L.D. 2010. Gametohpyte morphology of Platycerium andinum Baker and Platycerium wandae Racif. Micron 41:806-813.         [ Links ]

Pérez-García B., Fraile M.E. y Mendoza A. 1995. Desarrollo del gametofito de Lophosoria quadripinnata (Filicales: Lophosoriaceae). Revista de Biología Tropical 43:55-60.         [ Links ]

Prada C. 1990. El papel de la palinología en los estudios actuales sobre pteridófitos. En: Rita J. Ed. Taxonomía, Biogeografía y Conservación de Pteridófitos, pp. 39-46, Institut Menorqui d'Estudis/Societat d'História Natural de les Bealers, Mallorca.         [ Links ]

Punt W., Hoen P.P., Blackmore S., Nilsson S. y Le Thomas A. 2007. Glossary of pollen and spore terminology. Review Paleobotany and Palynology 143:1-81.         [ Links ]

Ramírez-Cruz S., Sánchez-González A. y Tejero-Díez D. 2009. La Pteridoflora del Parque Nacional Los Mármoles, Hidalgo, México. Boletín de la Sociedad Botánica de México 84:35-44.         [ Links ]

Ramírez-Trejo M.R. 2002. Los bancos de esporas de helechos en diferentes suelos y tipos de vegetación del estado de Hidalgo. Tesis de Maestría, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, México, D.F. 67pp.         [ Links ]

Sánchez-Dzib Y. A., Sosa-Nájera S. y Lozano-García M.S. 2009. Morfología polínica de especies de la selva mediana subperennifolia en la cuenca del río Candelaria, Campeche. Boletín de la Sociedad Botánica de México 84:83-104.         [ Links ]

Smith A.R., Pryer K.M., Schuettpelz E., Korall P., Schneider H. y Wolf. P.G. 2006. A classification for extant Ferns. Taxon 55:705-731.         [ Links ]

Tryon A.F. 1986. Stasis, diversity and function in spores based on an electron microscope survey of the Pteridophyta. En: Blackmore S., Ferguson I.K. y Linnean Society of London Eds. Pollen and Spores: Form and Function, pp. 233-249, Academic Press, Londres.         [ Links ]

Tryon A.F. y Lugardon B. 1991. Spores of the Pteridophyta: Surface, Wall Structure and Diversity Based on Electron Microscope Studies. Springer-Verlag, Nueva York.         [ Links ]

Tryon R.M. y Tryon A.F. 1982. Fern and Fern Allied Plants with Special Reference to Tropical America. Springer-Verlag, Nueva York.         [ Links ]

Tschudy R.H. y Tschudy B.D. 1965. Modern fern spores of Rancho Grande, Venezuela. Acta Botanica Venezuelica 1:9-70.         [ Links ]

Uhera K. y Kurita S. 1986. Ultrastructure of sporoderm morphogenesis in Psilotum nudum (L.) Griseb. Science Reports of the Research Institute of Evolutionary Biology 3:171-181.         [ Links ]

Wood C.C. 1973. Spore variation in Thelypteridaceae. En: Jeremy A.C., Crabbe J.A. y Thomas B.A. Eds. The Phylogeny and Classification of the Ferns, pp. 191-201, Academic Press, Londres.         [ Links ]