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Revista Chapingo serie ciencias forestales y del ambiente
versión On-line ISSN 2007-4018versión impresa ISSN 2007-3828
Rev. Chapingo ser. cienc. for. ambient vol.28 no.2 Chapingo may./ago. 2022 Epub 16-Feb-2024
https://doi.org/10.5154/r.rchscfa.2021.04.022
Artículo científico
Asociación ectomicorrícica de Astraeus aff. hygrometricus (Pers.) Morgan con encinares relicto del Altiplano Potosino, México
¹Colegio de Postgraduados, Campus San Luis Potosí, Postgrado de Innovación en Manejo de Recursos Naturales. Iturbide 73, Salinas de Hidalgo. C. P. 78600. San Luis Potosí, México.
2Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Edafología. km 36.5 carretera México-Texcoco. C. P. 56230. Texcoco, Estado de México, México.
³Universidad Autónoma de San Luis Potosí, Facultad de Agronomía y Veterinaria. Carretera San Luis-Matehuala km 14.5, ejido Palma de la Cruz. C. P. 78321. Soledad de Graciano Sánchez, San Luis Potosí, México.
Introducción:
En las partes altas de sierras del Altiplano Potosino existen bosques relicto de Quercus spp. Hasta ahora se desconocen las especies de hongos ectomicorrícicos asociados a dichos ecosistemas.
Objetivo:
Conocer la morfología de Astraeus aff. hygrometricus (Pers.) Morgan asociado a especies de Quercus en tres sitios de precipitación escasa del Altiplano Potosino.
Materiales y métodos:
En la temporada de lluvia se recolectaron hongos ectomicorrícicos y estructuras vegetativas de encino para su caracterización morfológica e identificación. Las variables fisicoquímicas del suelo se examinaron mediante análisis de varianza y diferencia mínima significativa de Tukey (P = 0.05), para identificar diferencias entre los sitios estudiados (cerro El Peñon Blanco, sierras de Guanamé y La Mojonera).
Resultados y discusión:
La especie ectomicorrícica A. aff. hygrometricus se asoció con Quercus potosina Trel., Q. pringlei Seemen ex Loes., Q. tinkhamii C. H. Muller y Q. striatula Trel. El hongo tuvo de cinco a 14 lacinias por basidioma y los siguientes rangos de diámetro: 13 a 20 mm (endoperidio), 42.3 a 57.4 mm (exoperidio), 8 a 10.1 µm (longitud de esporas), 4.4 a 6.9 µm (hifas de endoperidio) y 4.9 a 9.2 µm (hifas de exoperidio). Las especies de encino y del hongo se encontraron en suelo de textura migajón (arenosa a arcillosa) con pH 5 a 7.7 y contenidos bajos de nitrógeno (<2 %) y altos de fósforo (85 mg∙kg-1).
Conclusión:
La asociación ectomicorrícica de A. aff. hygrometricus con las especies de encino contribuye a explicar la supervivencia de estos encinares arbustivos en los ambientes semiáridos de los sitios estudiados.
Palabras clave: Quercus; hongos ectomicorrícicos; plasticidad ecológica; ecosistemas semiáridos; características edáficas
Introduction:
In the high mountain ranges of the Altiplano Potosino there are relict forests of Quercus spp. The species of ectomycorrhizal fungi associated with these ecosystems are so far unknown.
Objective:
To know the morphology of Astraeus aff. hygrometricus (Pers.) Morgan associated with Quercus species in three sites of scarce precipitation in the Altiplano Potosino.
Materials and methods:
Ectomycorrhizal fungi and vegetative structures of oak were collected during the rainy season for morphological characterization and identification. Soil physicochemical variables were evaluated by Tukey's analysis of variance and least significant difference (P = 0.05), to identify differences among the studied sites (Cerro El Peñon Blanco, Sierras de Guanamé and La Mojonera).
Results and discussion:
The ectomycorrhizal species A. aff. hygrometricus was associated with Quercus potosina Trel., Q. pringlei Seemen ex Loes., Q. tinkhamii C. H. Muller and Q. striatula Trel. The fungi had five to 14 laciniae per basidiomata and the following diameter ranges: 13 to 20 mm (endoperidium), 42.3 to 57.4 mm (exoperidium), 8 to 10.1 µm (spore length), 4.4 to 6.9 µm (endoperidium hyphae) and 4.9 to 9.2 µm (exoperidium hyphae). Oak and fungal species were found in friable soils (sandy to clayey) with pH 5 to 7.7 and low nitrogen (<2 %) and high phosphorus contents (85 mg∙kg-1).
Conclusion:
The ectomycorrhizal association of A. aff. hygrometricus with oak species explains the survival of these shrub oak forests under the semi-arid environments of the studied sites.
Keywords: Quercus; ectomycorrhizal fungi; ecological plasticity; semiarid ecosystems; edaphic characteristics
Ideas destacadas:
Los sitios de estudio fueron el cerro El Peñon Blanco y sierras de Guanamé y La Mojonera.
Astraeus aff. hygrometricus se asoció con Quercus potosina, Q. pringlei, Q. tinkhamii y Q. striatula.
La asociación ectomicorrícica se encontró en suelo de textura migajón con pH 5 a 7.7.
La asociación ectomicorrícica contribuye a la supervivencia de los encinares en ambientes semiáridos.
Introducción
En México, el género Quercus L. proporciona una variedad amplia de servicios ecosistémicos, económicos y sociales (Galicia et al., 2018; Wallace et al., 2015). Algunas especies de encinos crecen y se desarrollan en regiones de clima seco (Villarreal, Encina, & Carranza, 2008). En estas áreas de naturaleza restrictiva en agua, es importante considerar la simbiosis ectomicorrícica (Smith & Read, 2008). Los hongos ectomicorrícicos (HECM) son un componente esencial en la mayoría de las comunidades forestales (Tedersoo, Suvi, Larson, & Koljalg, 2006), debido a que intervienen en el ciclo de los nutrientes y función de los ecosistemas (Cheeke et al., 2017). En términos generales, son escasos los estudios de los HECM que prosperan en ecosistemas semiáridos de encinos relicto.
Se ha demostrado que Astraeus hygrometricus (Pers.) Morgan establece simbiosis ectomicorrícica con el género Quercus (Kayama & Yamanaka, 2014, 2016). Por su elevado valor nutricional, económico y comercial, los estadios inmaduros de esta especie fúngica son consumidos ampliamente en diversos países del sureste asiático, incluyendo Tailandia, India y China (Biswas, Nandi, Kuila, & Acharya, 2017; Fangfuk et al., 2010). Esta especie se conoce por sus contenidos micoquímicos con propiedades medicinales (Biswas et al., 2017), al igual que por su efecto positivo en la elongación radical, crecimiento de la parte aérea, nutrición y fotosíntesis de especies de Quercus en diversas condiciones de suelo (Kayama & Yamanaka, 2014, 2016; Makita, Hirano, Yamanaka, Yoshimura, & Kosugi, 2012).
En México, los estudios indican que A. hygrometricus está asociado a bosques de encino, encino-pino, encino-junípero-pino, selva baja caducifolia, matorral subtropical y bosque de galería (Aguilar-Aguilar, González-Mendoza, & Grimaldo-Juárez, 2011; Esqueda et al., 2009, 2011, 2012; Párdave, Flores, Franco, & Robledo, 2007; Piña-Páez, Esqueda, Gutiérrez, & González-Ríos, 2013; Quiñónez et al., 2008). No obstante, el estudio de este hongo ha recibido escasa atención en las regiones áridas y semiáridas del país, entre las cuales se ubica el Altiplano Potosino, donde se distribuye principalmente en las sierras (Sabás-Rosales, Sosa-Ramírez, & Luna-Ruiz, 2015).
Por su alto potencial ecológico, biotecnológico y económico, así como por su posible importancia alimenticia, aunado a la información escasa sobre la asociación ectomicorrícica, la presente investigación tuvo como objetivo conocer la morfología de A. aff. hygrometricus asociado a especies de Quercus en tres sitios de precipitación escasa del Altiplano Potosino.
Materiales y métodos
La investigación se realizó en las localidades del cerro El Peñón Blanco (PB), sierra de Guanamé (SG) y sierra La Mojonera (SM), ubicadas en los municipios de Salinas, Venado y Vanegas, y San Luis Potosí, respectivamente. Cabe señalar que una porción de la sierra La Mojonera pertenece al municipio Concepción del Oro, Zacatecas (Figura 1).
Figura 1 Localización de la zona de estudio en el Altiplano Potosino, México, donde prosperan asociaciones de Astraeus aff. hygrometricus.
Caracterización macro y microscópica de A. aff. hygrometricus
En primavera y verano del 2014 y 2015, en cada uno de los tres sitios de estudio se recolectaron ejemplares de A. aff. hygrometricus prosperando debajo del área de sombra de encinares arbóreos y arbustivos. Las lacinias se contabilizaron y el diámetro del exoperidio y endoperidio de 10 especímenes representativos de Astraeus se midieron. Asimismo, se hicieron cortes superficiales de estas estructuras y se examinaron en solución Melzer y azul de algodón, para determinar el diámetro de hifas y esporas extraídas del saco esporal, mediante un microscopio óptico (Olympus BX51®) con cámara digital (H100H®) y software (Olympus Microscope Screen Saver, Large Version).
Identificación botánica de especies de Quercus
Las estructuras vegetativas de cinco encinos se recolectaron en cada uno de los tres sitios, bajo los cuales se localizaron esporomas de A. aff. hygrometricus. Los especímenes se clasificaron e identificaron conforme a Zavala-Chávez (2003) y se cotejaron con las colecciones del Herbario Isidro Palacios de la Universidad Autónoma de San Luis Potosí, Herbario Nacional de México y Herbario de la Universidad Autónoma de Aguascalientes.
Caracterización fisicoquímica del suelo
En cada uno de los encinos se tomó una submuestra de suelo (0 a 20 cm de profundidad) en cada punto cardinal del área de sombra donde se encontraron esporomas, para integrarlas en una muestra compuesta, dando un total de cinco muestras por sitio. El suelo se analizó en el laboratorio de Nutrición Vegetal del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo; el análisis incluyó textura, pH, materia orgánica (MO), porcentaje de carbono (C), relación carbono nitrógeno (C/N), nitrógeno total (NT) y fósforo (P), de acuerdo con la NOM-021-RECNAT-2000 (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales [SEMARNAT], 2000). Los valores de estas determinaciones se sometieron a un análisis de varianza y comparación de medias de Tukey (P ≤ 0.05) con el software InfoStat® (Di Rienzo et al., 2015).
Resultados y discusión
En los tres sitios estudiados, A. aff. hygrometricus estuvo asociado a Quercus potosina Trel., Q. pringlei Seemen ex Loes., Q. tinkhamii C. H. Muller y Q. striatula Trel. (Cuadro 1). Dichas especies se registraron en un intervalo altitudinal de 1 820 a 2 740 m (Cuadro 1), lo cual concuerda con lo reportado por Giménez de Azcárate y González (2011) y Sabás et al. (2015). Otros estudios reportan la asociación de A. hygrometricus con Q. petraea (Mattuschka) Liebl., Q. robur L., Q. cerris L., Q. ilex L., Q. serrata Thunb., Q. crispula Blume, Q. suber L., Q. faginea Lam. subsp. broteroi A. Camus, Q. glauca Thunb. y Q. salicina Blume (Barrico et al., 2012; Fangfuk, Petchang, To-annun, Fukuda, & Yamada, 2010; Kayama & Yamanaka, 2014; Torrejón, 2007).
Cuadro 1 Características de los encinos en asociación con Astraeus aff. hygrometricus, localizados en las tres áreas de estudio del Altiplano Potosino en México.
| Sitio de estudio | Especie | Hábito | Rango de altitud | Precipitación (mm) |
|---|---|---|---|---|
| El Peñón Blanco | Quercus potosina | Arbustivo-arbóreo | 2 270 - 2 740 | 335 |
| Sierra de Guanamé | Quercus tinkhamii | Arbustivo-arbóreo | 2 130 - 2 380 | 446 |
| Quercus pringlei | Arbustivo | |||
| Sierra La Mojonera | Quercus striatula | Arbustivo | 1 820 - 2 480 | 344 |
En México, diversos estudios indican que A. hygrometricus está presente en bosques de encino, encinares arbustivos, encinar perturbado y bosque de pino-encino, pero sin especificar la especie de Quercus (Esqueda et al., 2009; Pardavé et al., 2007; Piña-Páez et al., 2013; Terríquez, Herrera, & Rodríguez, 2017; Torres, Rodríguez, Herrera-Fonseca, & Figueroa-García, 2020). En Chihuahua, este hongo se ha asociado con Q. striatula en zonas de disturbio (44.0 a 63.6 % de abundancia fúngica por tala y quema, respectivamente), con Q. depressipes Trel. en áreas de regeneración forestal y con Q. sideroxyla Humb. & Bonpl. y Q. crassifolia Humb. & Bonpl. en bosques naturales (Quiñónez et al., 2008).
En el presente estudio, A. aff. hygrometricus estuvo asociado a cuatro especies de Quercus distribuidas en un ambiente semiárido con precipitación promedio anual de 375 mm (rango de 335 a 446 mm; Cuadro 1). Al respecto, se ha demostrado que las asociaciones micorrícicas con especies de plantas leñosas facilitan a estas la absorción de agua y minerales, debido a la capacidad absortiva del hongo y diversas estrategias morfofisiológicas y bioquímicas (Bréda, Huc, Granier, & Dreyer, 2006). Lo anterior resalta la importancia de A. aff. hygrometricus en la supervivencia ecológica de Quercus en el Altiplano Potosino. Gehring, Sthultz, Flores-Rentería, y Whipple (2017) mencionan que los HECM con capacidad de mejorar la supervivencia y crecimiento de las plantas, bajo condiciones de escasez de agua, tendrán mayor relevancia ante la vulnerabilidad de los bosques debido a las condiciones de calentamiento y sequía previstas para el futuro. No obstante, es necesario el desarrollo de síntesis de micorriza de la especie Astraeus con la finalidad de comprobar el potencial biotecnológico y ecofisiológico que podría tener en la supervivencia de los encinares estudiados en condiciones semiáridas.
Caracterización macro y microscópica de Astraeus aff. hygrometricus
Los resultados y su comparación con otros estudios realizados en diversos climas y, por lo general, en bosques mixtos, se muestran en el Cuadro 2, donde se observa que las características morfológicas varían dependiendo del clima en función de la geografía de los reportes. En la zona de estudio, el diámetro del endoperidio (13 a 20 mm) fue mayor que el reportado en Francia (13 a 14 mm). Pérez-Calderón, Botello-Camacho, González-Fernández, y Valero-Galván (2015) indican que existe relación inversa entre el diámetro y la cantidad de lluvia; al respecto, la precipitación promedio anual fue de 375 mm en el área de estudio (Comisión Nacional del Agua [CONAGUA], 2017) y de 709 mm en Francia (Phosri, Martín, & Watling, 2013).
El número de lacinias (7 a 10) se encontró en el rango global entre regiones (5 a 14 por basidioma); asimismo, el diámetro de hifas (4.4 a 9.2 µm) fue similar con lo reportado en Argentina (4.5 a 8 µm) y Francia (4.5 a 6.5 µm).
Cuadro 2 Comparación de características macroscópicas y microscópicas de Astraeus aff. hygrometricus en otras regiones del mundo.
| Macroscópicas | Microscópicas | País | ||||
|---|---|---|---|---|---|---|
| DEXP (mm) | DENDP (mm) | Número de lacinias | Diámetro de esporas (µm) | DHENDP (µm) | DHEXP (µm) | |
| 42.3-57.4 | 13-20 | 07-oct | 8-10.1 | 4.4-6.9 | 4.9-9.2 | México (presente estudio) |
| 30-70 | dic-25 | 05-ago | 6.5-11.0 | 05-ago | 4.5 | Argentina (Nouhra & Domínguez, 1998) |
| 20-25 | 13-14 | dic-14 | 10-12.5 | 4.5-6.5 | Francia (Phosri et al., 2013) | |
| 48.4-58.5 | 15.6-20 | 06-ago | 7.5-9.1 | México (Pérez-Calderón et al., 2015) | ||
DEXP: diámetro exoperidio, DENDP: diámetro endoperidio; DHENDP: diámetro de hifas de endoperidio; DHEXP: diámetro de hifas de exoperidio.
Las variaciones de las características macroscópicas y microscópicas son un indicador de las características climáticas que afectan directamente el desarrollo del hongo y de la plasticidad de las especies de Astraeus para prosperar en diversos ecosistemas. La Figura 2 muestra algunas características morfológicas de A. aff. hygrometricus, analizadas en el presente estudio.
Figura 2 Estructuras de Astraeus aff. hygrometricus en encinares relicto del Altiplano Potosino: a) esporomas; b) esporas globosas verrugosas (40x); c) hifas de exoperidio externo, cilíndricas a tortuosas, septadas con conexiones en “y”, bifurcadas, paredes gruesas, hialinas (40x); d) hifas de exoperidio interno, lisas ligeramente ornamentadas a escasamente verrugosas, paredes delgadas y cilíndricas, con conexiones en “y”, en algunas ocasiones con ápices atenuados, hialinas, no amiloides, con terminación de la hifa redondeada y escasamente fibuladas (40x).
Caracterización edáfica
El Cuadro 3 presenta las características del suelo de los sitios analizados. La especie fúngica A. aff. hygrometricus se desarrolló en suelos con textura tanto migajón arcillosa como migajón arenosa. En Sonora y en otras regiones del mundo, A. hygrometricus se ha encontrado en suelos con textura franco arenosa y franca (Esqueda et al., 2011; Pavithra, Greeshma, Karun, & Sridhar, 2015). La característica común en estos estudios es la presencia de dicho hongo en suelos con una proporción importante de arena.
Cuadro 3 Propiedades físicas y químicas del suelo donde prospera Astraeus aff. hygrometricus en asociación con Quercus en el Altiplano Potosino.
| Propiedades | Sitios de estudio | Probabilidad F | CV (%) | DMS | ||
|---|---|---|---|---|---|---|
| PB | SM | SG | ||||
| Textura | Migajón arenoso | Migajón arcilloso | Migajón arcilloso | |||
| pH | 5.00 a | 7.80 b | 7.70 b | < 0.0001 | 2.78 | 0.32 |
| Materia orgánica (%) | 39.92 a | 35.04 a | 29.08 a | 0.3427 | 36.75 | 21.24 |
| Carbono (%) | 23.16 a | 18.61 a | 14.99 a | 0.1655 | 33.41 | 10.66 |
| Relación C/N (%) | 11.60 a | 11.60 a | 11.60 a | 0.4914 | 0.03 | 0.005 |
| Nitrógeno total (%) | 2.00 a | 1.75 a | 1.39 a | 0.343 | 36.76 | 1.06 |
| P (mg∙kg-1) | 84.97 b | 3.75 a | 0.77 a | 0.0091 | 134.2 | 67.54 |
PB: cerro El Peñón Blanco, SG: sierra de Guanamé, SM: sierra La Mojonera. Propiedades con la misma letra son similares entre sitios de acuerdo con la diferencia mínima significativa de Tukey (DMS, P = 0.05). CV: coeficiente de variación.
El suelo del sitio El Peñon Blanco presentó la menor concentración de H+ (reportado como pH) (P < 0.05). El hongo A. hygrometricus mostró amplia adaptación a la variación del pH del suelo (5.0 a 7.8). Esto coincide con lo reportado en el estado de Sonora, donde el hongo prospera en suelos con pH de 4.5 a 7.8 (Esqueda et al., 2009, 2011). La tolerancia a diferentes pH es la base para recomendar la inoculación de A. hygrometricus durante el establecimiento de encinos, tanto en ambientes ácidos como calcáreos (Kayama & Yamanaka, 2014, 2016).
Los valores de MO, C, C/N y NT fueron similares (P > 0.05) en los tres sitios. Los suelos se clasificaron como bajos en NT (1.39-2.0 %). Con respecto al P, los suelos de las sierras de Guanamé y La Mojonera se clasificaron con bajo contenido (0.77 a 3.75 mg∙kg-1) y solo el suelo de El Peñon Blanco se clasificó como alto en este nutrimento (P < 0.05, 84.97 mg∙kg-1). Arteaga, León, y Amador (2003) reportaron que el porcentaje alto de MO, compuesto en su mayor parte por hojas de encino, está estrechamente relacionado con mayores contenidos de P y otros nutrimentos en el suelo. Por su parte, Dieleman, Venter, Ramachandra, Krockenberger, y Bird (2013) señalan que a mayor altitud prevalecen condiciones más frías y húmedas, además de mayor acidez del suelo, ambientes que reducen la actividad microbiana, la cual es responsable de la degradación del sustrato de bosque.
El contenido de C en el suelo fue ligeramente superior (no significativo) en El Peñon Blanco (23.16 %); dicho elemento, además de estar relacionado con el contenido de MO, también es explicado por el material parental. Este es diferente entre sitios: granito en El Peñon Blanco; lutita calcárea, limolita y caliza en sierra La Mojonera; y caliza-limolita en sierra de Guanamé. Se ha reportado mayor contenido de C orgánico del suelo derivado de granito (5.3 kg∙m-2) respecto al que se origina de caliza (3.5 kg∙m-2); además, el tipo de material parental ejerce control indirecto sobre la dinámica del C del suelo, a través de su influencia sobre la microbiota (Heckman, Welty-Bernard, Rasmussen, & Schwartz, 2009), fertilidad, calidad edáfica e impacto ambiental (Cristóbal-Acevedo, Tinoco-Rueda, Prado-Hernández, & Hernández-Acosta, 2019).
La altitud puede estar determinando la presencia de especies de Quercus; asimismo, la interacción de estas con el material parental y los factores ambientales podría condicionar la fertilidad del suelo. En este estudio, Q. potosina (presente en El Peñon Blanco con altitud promedio de 2 505 m) se asoció con mayores contenidos nutrimentales y de MO, mientras que los valores más bajos se identificaron en los sitios de menor altitud, donde prosperan Q. tinkhamii y Q. pringlei (sierra de Guanamé, 2 225 m) y Q. striatula (sierra La Mojonera, 2 150 m).
El estudio de las condiciones edáficas donde prospera A. aff. hygrometricus aporta al conocimiento sobre esta especie, ya que ciertos HECM pueden estar adaptados a nichos específicos. Lo anterior contribuye al mejor uso de los recursos del suelo (Kranabetter, Durall, & Mackenzie, 2009) mediante la producción de micelio que potencialmente puede actuar como una prolongación del sistema radical de especies leñosas, lo cual amplía su eficiencia de adquisición de nutrientes y agua para la planta hospedera (Chalot & Plassard, 2011; Liu, Li, & Kou, 2020) y disminuye las pérdidas de nutrientes del ecosistema (Van Der Heijden & Horton, 2015). El pH es una de las características del suelo que tiene estrecha relación con el efecto benéfico de los HECM, ya que, bajo condiciones ácidas, las comunidades fúngicas estarán dominadas por taxones dependientes y eficientes para liberar el P orgánico de la materia orgánica del suelo (Carrino-Kyker et al., 2016). Se ha demostrado que los hongos micorrícicos pueden incrementar la disponibilidad de P a través de la secreción de fosfatasas que degradan el P orgánico (Burke, Smemo, & Hewins, 2014). Lo anterior podría explicar el contenido alto de P en el suelo del presente estudio, asociado a pH ácido.
Conclusiones
En encinares relicto del Altiplano Potosino semiárido se encontró por primera vez al hongo ectomícorrícico Astraeus aff. hygrometricus, asociado a cuatro especies de Quercus (Q. potosina, Q. tinkhamii, Q. pringlei y Q. striatula) en rangos altitudinales de 1 820 a 2 740 m. Esto indica la capacidad de establecer simbiosis ectomicorrícica en ambientes semiáridos con precipitación escasa (375 mm anuales) y en suelos con pH de ácido a básico (5.0 a 7.8) con niveles bajos de N y altos de P. El estudio contribuye a fortalecer el conocimiento sobre las características morfológicas macro y microscópicas de A. aff. hygrometricus (que pueden variar en función del sitio de estudio), su plasticidad para prosperar en diversos ecosistemas, y la importancia y supervivencia de Quercus y Astraeus en ambientes vulnerables.
Agradecimientos
Los autores agradecen al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología la beca otorgada a la primera autora para realizar sus estudios de posgrado. Asimismo, se agradece el apoyo y asesoría del Dr. Faustino Hernández Santiago.
REFERENCIAS
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Recibido: 15 de Abril de 2021; Aprobado: 05 de Abril de 2022
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