Introducción

Una de las principales causas de la pérdida de la biodiversidad de especies vegetales y animales es la destrucción de hábitats (^{Otavo & Echeverría, 2017}). En particular, la recuperación de la diversidad avifaunística en espacios perturbados implica conocer más sobre la biología y ecología de las especies; es decir, su abundancia, distribución y relación con el ecosistema. Es por ello que los esfuerzos internacionales de conservación de las superficies forestales se han centrado cada vez más en la restauración y recuperación de ecosistemas y, por consiguiente, de la biodiversidad (^{Holl & Aide, 2011}).

Un vasto número de trabajos ha focalizado los esfuerzos en la restauración del componente vegetal, en muchos casos dirigido solo a determinar la estructura y composición arbórea (^{Guevara-Hernández et al., 2011}; ^{Holl, Loik, Lin, & Samuels, 2000}), en parte, debido a que desde mediados de la década de 1970 existía la creencia generalizada de que la fauna volvería a ocupar espacios perturbados después de una revegetación efectiva (^{Majer, 2009}). En consecuencia, aun cuando las aves son uno de los grupos faunísticos ecológicamente mejor estudiados (^{MacGregor-Fors, Blanco-García, & Lindig-Cisneros, 2010}), pocas son las investigaciones que han evaluado el efecto posterior de la rehabilitación sobre la presencia o recuperación de aves. Esta situación ha provocado confusión para comprender los procesos e interacciones que este grupo tiene con otros componentes de los ecosistemas rehabilitados (^{Calamari, Vilella, Sica, & Mercuri, 2018}; ^{Whytock et al., 2017}).

Algunos estudios desarrollados en Latinoamérica han destacado la importancia de comprender la complejidad estructural de la vegetación en el aumento de la riqueza y abundancia de aves, lo cual se ve reflejado por el número de estratos y la disponibilidad de alimento (^{Almazán-Núñez, Puebla-Olivares, & Almazán-Juárez, 2009}; ^{Brazeiro, Cravino, Férnandez, & Haretche, 2018}; ^{Martínez-Sánchez, Cardona-Romero, Rivera-Páez, Pérez-Cárdenas, & Castaño-Villa, 2018}). Al respecto, en Costa Rica, ^{Maglianesi (2010)} evaluó reforestaciones de Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. y Cupressus lusitanica Mill. como hábitat para avifauna, comparándolo con un bosque nativo secundario de Roupala glaberrima Pittier, Clethra lanata M. Martens & Galeotti, y Quercus seemannii Liebm. como especies dominantes, y no encontró diferencias significativas entre la diversidad y equidad de especies. En Cuba, ^{Arteaga (2018)} evaluó cambios en las comunidades de aves entre un bosque natural con Pinus caribaea Morelet var. caribaea y una plantación de 35 años de la misma especie; los resultados indicaron que no existen diferencias significativas en la riqueza y abundancia, lo cual resalta la importancia de las plantaciones en la conservación de la diversidad avifaunística. Por el contrario, en Uruguay, ^{Brazeiro et al. (2018)} evaluaron la riqueza y diversidad avifaunística entre pastizales perturbados y pastizales reforestados con Eucalyptus spp. y encontraron que, en los reforestados, la riqueza y diversidad se redujeron hasta en 68 y 90 %, respectivamente; estos cambios afectaron principalmente a aves especialistas de ambientes abiertos, mientras que algunas aves generalistas y especialistas de ambientes cerrados se beneficiaron.

En El Porvenir, Hidalgo, México, los remanentes de bosques están dominados por Pinus cembroides Zucc.; una gran superficie de cubierta vegetal se perdió debido a presiones antrópicas (sobrepastoreo, agricultura y aprovechamiento de leña) que causaron un estado elevado de degradación, poniendo en riesgo la biodiversidad local (^{Ventura-Ríos, Plascencia-Escalante, Hernández de la Rosa, Ángeles-Pérez, & Aldrete, 2017}). En 1998 se realizaron las primeras acciones de rehabilitación forestal exclusivamente con reforestaciones, estableciendo como especie principal a Pinus greggii Engelm. ex Parl. (^{Ventura-Ríos et al., 2017}). En estas acciones, las aves desempeñan una función esencial en la dinámica del ecosistema, debido a que actúan como dispersores de semillas, controlan plagas y enfermedades, y son consideradas indicadoras de calidad ambiental (^{González-Valdivia et al., 2011}). A pesar de la importancia para el funcionamiento ecosistémico, en el área no hay estudios ornitológicos sobre estimaciones de la riqueza, abundancia y diversidad. Por otro lado, los estudios de estimación-comparación entre rodales naturales contra áreas bajo rehabilitación forestal, a diferentes edades, son escasos en México (^{Ortega-Álvarez, Lindig-Cisneros, MacGregor-Fors, Renton, & Schondube, 2013}), y en la zona de estudio son nulos. La relación entre la avifauna y el medio rehabilitado es vital para evaluar la eficacia de esta estrategia con fines de conservación de la biodiversidad (^{Hobbs & Harris, 2001}).

El objetivo de este trabajo fue analizar el efecto de la rehabilitación forestal sobre la riqueza, abundancia y diversidad avifaunística en áreas con distintas edades de reforestación, y establecer la relación de esta práctica con la estructura vegetal. Se espera que las acciones de rehabilitación forestal influyan en los parámetros estructurales, de manera que habría una recuperación gradual de estos con respecto a la edad de rehabilitación, obteniendo valores superiores en el sitio de referencia. Debido a que la complejidad estructural vegetal está estrechamente asociada con el incremento en la riqueza, abundancia, y diversidad avifaunística, se esperaría también que estos parámetros de la avifauna incrementen secuencialmente a mayor desarrollo estructural de la vegetación.

Materiales y métodos

El área de estudio se localiza en El Porvenir, Santiago de Anaya, Hidalgo, México, entre las coordenadas geográficas 20° 28’ 16” - 20° 26’ 14” LN y 98° 58’ 24” - 98° 56’ 17” LO, y las cotas altitudinales de 1 800 a 2 580 m (Figura 1).

Figura 1 Localización del sitio de referencia y las áreas bajo rehabilitación forestal en El Porvenir, Hidalgo, México. 

En 1998 se inició el proyecto de restauración ecológica de la microcuenca El Porvenir. El objetivo inicial consistía en generar un modelo de mejoramiento, protección y conservación del ambiente a través del Programa de Desarrollo Regional Sustentable (PRODERS) del Valle del Mezquital, bajo actividades de reforestación y obras de conservación de suelo y agua (^{Ventura-Ríos et al., 2017}). El Porvenir es una comunidad reconocida ampliamente en México por los trabajos de reforestación, ya que en 2005 obtuvo el Premio al Mérito Nacional Forestal en la Categoría de Conservación y Restauración. La reforestación se hizo con especies exóticas, introducidas y nativas (Casuarina sp., Cupressus sp., Eucalyptus sp., P. cembroides, Pinus patula Schiede ex Schltdl. & Cham., Pinus pseudostrobus Lindl. y P. greggii), de las cuales, P. greggii es la especie con mayor tasa de crecimiento y mejor adaptación a las condiciones del sitio. La superficie reforestada en el área es de aproximadamente 300 ha (^{Ventura-Ríos et al., 2017}).

Mediante recorridos de campo se eligieron cuatro condiciones de estudio para el desarrollo de la investigación; tres áreas de rehabilitación forestal con P. greggii (R5 = 5 años, R12 = 12 años y R14 = 14 años), de las cuales se conocía la edad de reforestación debido a los trabajos realizados por ^{Ventura-Ríos et al. (2017)}, y un sitio de referencia (SR) que presenta un bosque natural de P. cembroides y Juniperus flaccida Schltdl. Este sitio se seleccionó por ser un remanente del ecosistema original y estar ubicado a menos de 2 km a la redonda de las áreas elegidas con rehabilitación forestal, además de presentar características alométricas propias de un bosque maduro. No obstante, el sitio muestra también claros indicios de perturbación antrópica (tala ilegal, extracción de leña, cacería y pastoreo), aun cuando de acuerdo con los pobladores no ha recibido manejo forestal (^{Ventura-Ríos, 2017}).

Mediante un muestreo sistemático en cuadrícula, se establecieron cinco sitios de monitoreo para las condiciones R12, R14 y SR, y solo cuatro para R5, debido a que la superficie no permitió el establecimiento de un sitio adicional con equidistancia mínima de 150 m, tal como lo recomienda ^{Ralph et al. (1996)} para el monitoreo de aves en áreas con dimensiones reducidas. Los datos se obtuvieron mensualmente durante la temporada fría-seca (entre enero y junio de 2015), bajo dos esquemas: 1) recuento en punto con radio fijo de 25 m y 2) captura mediante redes de niebla con esfuerzo constante (^{Gallina, 2011}; ^{Ralph et al., 1996}). El registro de aves se realizó mediante conteo en sitios de monitoreo con radio fijo de 25 m. Para ello, el observador se colocó en el centro de cada sitio y esperó un minuto antes de la toma de datos, para permitir que las aves se acostumbraran a su presencia; posteriormente se identificaron todas las especies de manera visual durante 10 min (^{DeSante, 1986}). También se colocaron redes de niebla en cada uno de los sitios de monitoreo; 19 redes en total (15 redes de 12 m x 2.6 m y cuatro de 6 m x 2.6 m con luz de malla 36 mm) intercaladas entre los sitios de monitoreo para tener un esfuerzo de muestreo similar. Las redes se mantuvieron abiertas de 6:00 a 14:00 horas y se revisaron cada 60 min, ya que el periodo de mayor actividad de las aves es en las primeras horas del día (^{Ralph et al., 1996}). Estas técnicas se utilizaron en forma combinada por ser complementarias y permitir una mejor detección de algunas especies de aves que son de comportamiento quieto, inconspicuo y silencioso, lo que las hace muy difíciles de registrar mediante observación directa (^{Bojorges, López-Mata, Tarango-Arámbula, Herrera-Haro, & Mendoza-Martínez, 2006}). Los registros visuales se hicieron utilizando binoculares de 10 x 50 (marca Bushnell), y las aves se identificaron con el uso de guías estándar de campo (^{Howell & Webb, 2012}; ^{National Geographic Society, 2011}).

Las especies arbóreas también se identificaron en cada uno de los sitios de monitoreo de aves, para cada condición de rehabilitación, y se midieron variables dasométricas como altura y diámetro normal (DN a 1.30 m de la superficie del suelo). Los datos se obtuvieron mediante el método de cuadrantes centrados en puntos (^{Gallina, 2011}). Del punto central de cada cuadrante se registró la distancia al árbol más cercano, sin tomar en cuenta un diámetro mínimo. Para la vegetación arbustiva y herbácea únicamente se cuantificó la abundancia en cada sitio de monitoreo, mediante cuadros anidados de 4 x 4 m en el caso de arbustos y de 1 x 1 m para las hierbas (^{Begon, Townsend, & Harper, 2006}). Se recolectaron ejemplares vegetales para su identificación posterior a nivel de especie, en el Herbario “CHAPA” del Colegio de Postgraduados Campus Montecillo.

Para medir la estructura de la vegetación se calculó la densidad arbórea (Dh) mediante la fórmula Dh = 10000/(D) ², donde D = distancia promedio. El área basal por hectárea se estimó mediante la fórmula AB_ha = π (D²/4) * Dh, donde: D = diámetro promedio (^{Zarco-Espinosa, Valdez-Hernández, Ángeles-Pérez, & Castillo-Acosta, 2010}). La apertura del dosel se calculó mediante la toma de fotografías hemisféricas digitales (^{Aguirre-Salado, Valdez-Lazalde, Ángeles-Pérez, de los Santos-Posadas, & Aguirre-Salado, 2011}) con una cámara NIKON COLPIX® y con un lente de ojo de pescado “Fisheye Converter” (FC-E8 marca NIKON®).

Con el objeto de describir gráficamente la estructura vertical de la vegetación, se examinó la formación de estratos verticales de los componentes herbáceo, arbustivo y arbóreo por condición, mediante las inflexiones de una curva generada entre el número de individuos contra su altura (^{López-Toledo, Valdez-Hernández, Pérez-Farreira, & Cetina-Alcalá, 2012}). Posteriormente, la riqueza, abundancia y diversidad avifaunística en cada condición se relacionaron con la formación de los estratos.

La riqueza estimada (Sest) se calculó mediante curvas suavizadas de acumulación de especies con el estimador no paramétrico Jacknife1 (^{Magurran & McGill, 2011}; ^{Moreno-Ortega, 2001}). El análisis se realizó con el programa EstimateS v. 9.1 (^{Colwell, 2013}).

La abundancia relativa se analizó mediante las frecuencias observadas de individuos por especie registrada en cada condición, con el uso del índice de abundancia relativa (^{Riquelme, Hinojosa, Figueroa, & González-Acuña, 2018}):

Ai = n/N x 100

Con los valores obtenidos, las especies se clasificaron por su frecuencia de observación en dos categorías: poco abundantes (<21 individuos) y abundantes (>21 individuos), con base en la propuesta de ^{Curts (1993)}, la cual mide el grado en que las aves usan algún hábitat en particular. También se construyeron modelos para conocer la distribución de las abundancias en cada condición, basados en las frecuencias de individuos por especie. Se eligieron aquellos con la mejor tendencia de las curvas: modelos geométrico, logarítmico y normal logarítmico (^{Magurran & McGill, 2011}; ^{Moreno-Ortega, 2001}; ^{Rocha-Ramírez, Chávez-López, Ramírez-Rojas, & Cházaro-Olvera, 2011}). Estos análisis se realizaron con el programa Species Diversity and Richness v. 4.1.2 (^{Seaby & Henderson, 2006}).

La diversidad de aves en cada condición se calculó con el índice de Shannon-Wiener (^{Magurran & McGill, 2011}) en el programa Species Diversity and Richness v. 4.1.2 (^{Seaby & Henderson, 2006}). La semejanza entre condiciones se estimó con el índice de Jaccard (^{Moreno-Ortega, 2001}) en el paquete PAST v. 3.15 (^{Hammer, Harper, & Ryan, 2001}).

Las posibles diferencias significativas en los parámetros de riqueza, abundancia y diversidad, entre condiciones de rehabilitación, se determinaron mediante un análisis multivariado de permutación de la varianza (PERMANOVA), y como análisis post hoc se aplicaron pruebas pareadas con la corrección de Bonferroni (α = 0.05). El PERMANOVA es una prueba no paramétrica que analiza diferencia entre dos o más grupos basados en medidas de distancias y es utilizado ampliamente en estudios ecológicos, debido a que permite resolver los efectos relacionados con tamaños de muestras desbalanceados o asimétricos (^{Anderson & Walsh, 2013}). El análisis consideró α = 0.05 y todas las pruebas se realizaron bajo 9 999 permutaciones al azar, tomando la distancia euclidiana como medida de disimilitud. Estos análisis se desarrollaron en el programa PAST v. 3.15 (^{Hammer et al., 2001}).

Resultados

Riqueza, abundancia y diversidad avifaunística

La riqueza registrada, y reportada en el Cuadro 1, fue de 39 especies de aves pertenecientes a seis órdenes, 21 familias y 32 géneros. Las familias mejor representadas fueron: Emberizidae con cinco especies, Parulidae y Tyrannidae con cuatro, mientras que el resto de las familias presentaron menos de dos especies.

Cuadro 1 Riqueza de especies, abundancias y estatus de conservación de las aves registradas en tres áreas de rehabilitación forestal con Pinus gregii (R5 = 5 años, R12 = 12 años y R14 = 14 años) y un sitio de referencia (SR) con bosque natural de Pinus cembroides y Juniperus flaccida en El Porvenir, Hidalgo, México. 

Núm.	Especie	Estatus de conservación	Familia	Abundancia
				R5	R12	R14	SR
1	Aimophila ruficeps (Cassin, 1852)	○	Emberizidae	13	14	16	7
2	Aphelocoma ultramarina (Bonaparte, 1825)	○●	Corvidae	3	0	38	74
3	Calothorax lucifer (Swainson, 1827)	○□ ■	Trochilidae	0	1	0	1
4	Catharus guttatus (Pallas, 1811)	○	Turdidae	0	0	2	3
5	Corvus corax Linnaeus, 1758	○	Corvidae	0	0	2	2
6	Cyrtonyx montezumae (Vigors, 1830)	○?	Odontophoridae	0	2	6	0
7	Empidonax sp.	-	Tyrannidae	16	24	3	8
8	Eremophila alpestris (Linnaeus, 1758)	○	Alaudidae	0	0	0	6
9	Eugenes fulgens (Swainson, 1827)	○□	Trochilidae	0	0	10	0
10	Geococcyx californianus (Lesson, 1829)	○	Cuculidae	1	2	1	1
11	Haemorhous mexicanus (Müller, 1776)	○	Fringillidae	8	16	12	8
12	Icterus parisorum Bonaparte, 1838	○■	Icteridae	0	0	4	5
13	Icterus wagleri Sclater, 1857	○	Icteridae	0	3	0	1
14	Lanius ludovicianus Linnaeus, 1766	▲	Laniidae	0	0	0	0
15	Mniotilta varia (Linnaeus, 1766)	○	Parulidae	2	5	0	9
16	Passerina caerulea (Linnaeus, 1758)	○	Cardinalidae	0	1	4	4
17	Phainopepla nitens (Swainson, 1838)	○	Ptilogonatidae	1	0	0	0
18	Pheucticus melanocephalus Swainson, 1827	○■	Cardinalidae	0	1	7	1
19	Dryobates scalaris (Wagler, 1829)	○	Picidae	1	0	2	3
20	Melozone fusca (Swainson, 1827)	○	Emberizidae	2	1	0	0
21	Pipilo maculatus Swainson, 1827	○	Emberizidae	0	2	0	4
22	Piranga flava (Vieillot, 1822)	○	Thraupidae	1	2	10	8
23	Piranga rubra (Linnaeus, 1758)	○	Thraupidae	2	3	0	2
24	Psaltriparus minimus (Townsend, 1837)	○	Aegithalidae	1	0	3	1
25	Pyrocephalus rubinus (Boddaert, 1783)	○	Tyrannidae	7	6	0	7
26	Regulus calendula (Linnaeus, 1766)	○	Regulidae	0	0	14	2
27	Salpinctes obsoletus (Say, 1823)	○	Troglodytidae	0	4	0	22
28	Setophaga coronata (Linnaeus, 1766)	○	Parulidae	1	1	16	2
29	Setophaga occidentalis (Townsend, 1837)	○	Parulidae	2	24	0	10
30	Setophaga townsendi (Townsend, 1837)	○	Parulidae	15	0	1	4
31	Spinus psaltria (Say, 1823)	○	Fringillidae	1	4	4	5
32	Spizella atrogularis (Cabanis, 1851)	○	Emberizidae	5	8	24	14
33	Spizella passerina (Bechstein, 1798)	○	Emberizidae	0	2	1	1
34	Thryomanes bewickii (Audubon, 1827)	○	Troglodytidae	0	0	5	1
35	Toxostoma curvirostre (Swainson, 1827)	○	Mimidae	3	3	0	13
36	Turdus migratorius Linnaeus, 1766	○	Turdidae	1	0	1	6
37	Tyrannus couchii Baird, 1858	○	Tyrannidae	0	0	4	1
38	Tyrannus verticalis Say, 1823	○	Tyrannidae	0	0	0	3
39	Zenaida asiatica (Linnaeus, 1758)	○	Columbidae	0	2	2	3

○Preocupación menor, ▲Casi amenazado (^{International Union for Conservation of Nature [IUCN], 2019}); □ Apéndice II (^{CITES, 2017}); ? Sujeta a protección especial (^{Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales [SEMARNAT], 2010}); ● Endémica; ■ Semiendémica.

Los resultados del estimador de Jacknife1 (considerando todas las condiciones) mostraron una riqueza esperada de 47 especies; esto significa que con el esfuerzo de muestreo realizado se registró 83 % de las especies potenciales, lo que infiere una buena representatividad del total muestreado. La Figura 2 evidencia gráficamente el número estimado de especies para cada condición: R5 = 28, R12 = 30, R14 = 32 y SR = 45. El PERMANOVA mostró que la riqueza de especies tuvo diferencias altamente significativas (F = 18.27; P = 0.0003) entre las áreas bajo rehabilitación forestal y el sitio de referencia: R5-SR (P = 0.01), R12-SR (P = 0.007) y R14-SR (P = 0.007), así como entre las áreas bajo rehabilitación forestal: R12-R14 (P = 0.035).

Figura 2 Curva de acumulación de especies mediante el estimador no paramétrico de Jacknife1 durante el periodo enero-junio de 2015 en tres áreas de rehabilitación forestal con Pinus gregii (R5 = 5 años, R12 = 12 años y R14 = 14 años) y un sitio de referencia (SR) con bosque natural de Pinus cembroides y Juniperus flaccida en El Porvenir, Hidalgo, México. 

Considerando la riqueza avifaunística registrada por condición de estudio, 11 especies son generalistas (se encuentran en las cuatro condiciones), 10 se distribuyen en tres condiciones, 10 más se registran solo en dos condiciones y otras ocho son exclusivas de alguna condición (Cuadro 1).

El índice de abundancia relativa indicó que, en el sitio R5, Setophaga coronata (Linnaeus, 1766) y Salpinctes obsoletus (Say, 1823) fueron las especies más abundantes con 18.6 % y 17.4 %, respectivamente; en R12 fueron Regulus calendula (Linnaeus, 1766) y S. coronata con 18.3 % cada una; en R14, Aphelocoma ultramarina (Bonaparte, 1825) y Spizella atrogularis (Cabanis, 1851) con 19.8 % y 12.5 %, respectivamente; y en SR fueron A. ultramarina con 30.5 % y Psaltriparus minimus (Townsend, 1837) con 9.1 %. La condición SR fue la que presentó la mayor abundancia, mientras que R5 registró la menor. La clasificación de las especies para todas las condiciones indica la presencia de nueve especies abundantes y 30 poco abundantes: 20 poco abundantes para R5, 21 poco abundantes y dos abundantes en R12, 23 poco abundantes y dos abundantes en R14, y 32 poco abundantes y dos abundantes en SR. Los análisis de la distribución de la abundancia sugieren que dos condiciones se ajustaron a un modelo geométrico: R5 (? ² = 13.44 < ? ² = 30.114; gl = 19) y R14 (? ² = 9.944 < ? ² = 36.415; gl = 24); una al logarítmico: R12 (? ² = 0.431 < ? ² = 7.815; gl = 3); y otra a normal logarítmico: SR (? ² = 1.254 < ? ² = 9.488; gl = 4). El PERMANOVA mostró diferencias significativas (F = 3.689, P = 0.033) entre la abundancia de especies en las áreas bajo rehabilitación forestal y la abundancia del sitio de referencia: R5-SR (P = 0.014) y R12-SR (P = 0.007).

El índice de Shannon-Wiener mostró una tendencia de incremento de la diversidad avifaunística conforme la edad de rehabilitación aumentó: H’= 2.49 (R5), H’= 2.58 (R12), H’= 2.74 (R14), H’= 2.80 (SR). El PERMANOVA indicó que existen diferencias significativas (F = 6.492, P = 0.005) en la diversidad de aves registrada entre las áreas bajo rehabilitación forestal y el sitio de referencia: R5-SR (P = 0.024), R12-SR (P = 0.008) y R14-SR (P = 0.007), así como entre las áreas bajo rehabilitación forestal: R12-R14 (P = 0.038). Por su parte, el índice de Jaccard indicó que la mayor similitud se presenta entre las condiciones R14-SR; es decir, la condición de mayor edad y el sitio de referencia, mientras que la mínima similitud se presentó entre R5 y R14.

Relación entre la estructura vegetal y los parámetros avifaunísticos

En este estudio únicamente se registraron tres especies arbóreas: P. greggii, P. cembroides y J. flaccida. En las áreas bajo rehabilitación forestal (R5, R12 y R14), la especie dominante fue P. greggii, mientras que en SR se registraron las otras dos especies, con mayor dominancia de P. cembroides, cuya área basal representa 79.6 % del total.

El Cuadro 2 muestra los valores estructurales en las condiciones estudiadas. El área con R14 presentó la mayor densidad, área basal y altura de árbol y el área con R12 tuvo DN mayores. El área R5 registró mayor apertura del dosel, pero tuvo los valores más bajos de área basal, altura y DN.

Cuadro 2 Valores estructurales en tres áreas de rehabilitación forestal con Pinus gregii (R5 = 5 años, R12 = 12 años y R14 = 14 años) y un sitio de referencia (SR) con bosque natural de Pinus cembroides y Juniperus flaccida en El Porvenir, Hidalgo, México. 

Condición	Densidad (ind·ha-1)	Área basal (m2·ha-1)	Altura promedio (m)	Diámetro promedio (cm)	Apertura del dosel (%)
R5	1 106	0.91	2.94 ± 0.70	3.24 ± 1.19	90.08
R12	563	8.67	7.87 ± 2.24	14.01 ± 4.79	54.82
R14	1 462	21.24	9.95 ± 1.47	13.60 ± 4.00	36.40
SR	722	6.51	4.09 ± 1.72	10.72 ± 5.39	62.60

± desviación estándar de la media

De acuerdo con el Cuadro 3, a nivel del sotobosque se identificaron 45 especies, 23 de las cuales tienen un hábito de crecimiento arbustivo y las 22 restantes herbáceo. Del total de especies, la mayor riqueza se concentró en R12 (27 taxones), en tanto la menor en R14 (19 taxones). Un tercio de la riqueza registrada (33.3 %) fue característica de vegetación secundaria, representada por Mimosa aculeaticarpa Ortega, Dodonaea viscosa (L.) Jacq., Aristida adscensionis L. y Dalea bicolor Willd.; especies con las mayores abundancias absolutas.

Cuadro 3 Listado florístico y abundancia absoluta de especies del sotobosque en tres áreas de rehabilitación forestal con Pinus gregii (R5 = 5 años, R12 = 12 años y R14 = 14 años) y un sitio de referencia (SR) con bosque natural de Pinus cembroides y Juniperus flaccida en El Porvenir, Hidalgo, México. 

Núm.	Especie	Familia	R5	R12	R14	SR	Fase*
Arbustivas
1	Acourtia thurberi A. Gray	Asteraceae	0	1	0	0	Primaria
2	Ageratina adenophora (Spreng.) R. M. King & H. Rob.	Asteraceae	2	0	0	0	Primaria
3	Ageratina espinosarum (A. Gray) R. M. King & H. Rob.	Asteraceae	0	9	6	19	Primaria
4	Amelanchier denticulata(Kunth) W. D. J. Koch	Rosaceae	11	2	0	19	Secundaria
5	Anoda cristata (L.) Schltdl.	Malvaceae	9	2	44	0	Secundaria
6	Berberis zimapana (Fedde) Marroq. & Laferr.	Berberidaceae	0	0	0	10	Primaria
7	Bouvardia scabrida M. Martens & Galeotti	Rubiaceae	0	4	36	3	Primaria
8	Brickellia pendula (Schrad.) A. Gray	Asteraceae	0	7	2	0	Primaria
9	Bursera fagaroides (Kunth) Engl.	Burseraceae	0	0	0	4	Primaria
10	Calea ternifolia Kunth	Asteraceae	0	0	8	0	Primaria
11	Calliandra humilis Benth.	Fabaceae	0	0	5	0	Primaria
12	Chrysactinia mexicana A. Gray	Asteraceae	0	4	0	10	Primaria
13	Citharexylum tetramerum Brandegee	Verbenaceae	0	2	0	5	Primaria
14	Dodonaea viscosa (L.) Jacq.	Sapindaceae	4	2	0	51	Secundaria
15	Garrya laurifolia Benth.	Garryaceae	0	0	1	0	Primaria
16	Juniperus flaccida Schltdl.	Cupressaceae	0	0	1	2	Primaria
17	Karwinskia humboldtiana (Schult.) Zucc.	Rhamnaceae	4	0	0	1	Primaria
18	Lantana hirta Graham	Verbenaceae	0	0	8	0	Secundaria
19	Lantana velutina M. Martens & Galeotti	Verbenaceae	0	0	0	3	Secundaria
20	Mimosa aculeaticarpaOrtega	Fabaceae	33	1	13	51	Secundaria
21	Opuntia rastrera F. A. C. Weber	Cactaceae	0	0	0	8	Primaria
22	Opuntia streptacantha Lem.	Cactaceae	2	2	2	0	Primaria
23	Senna racemosa (Mill.) H. S. Irwin & Barneby	Fabaceae	0	6	0	4	Primaria
Herbáceas
24	Acalypha monostachya Cav.	Euphorbiaceae	6	5	0	1	Primaria
25	Agave salmiana Otto ex Salm-Dyck	Asparagaceae	5	7	1	0	Primaria
26	Aristida adscensionis L.	Poaceae	0	150	67	10	Secundaria
27	Astragalus micranthus Desv.	Fabaceae	1	7	0	0	Secundaria
28	Bidens odorata Cav.	Asteraceae	23	10	0	7	Secundaria
29	Bouteloua curtipendula (Michx.) Torr.	Poaceae	0	24	6	4	Secundaria
30	Calylophus hartwegii (Benth.) P. H. Raven	Onagraceae	0	15	0	0	Primaria
31	Commelina diffusa Burm. f.	Commelinaceae	4	0	0	0	Secundaria
32	Dalea bicolor Willd.	Fabaceae	122	1	0	37	Secundaria
33	Echinocactus platyacanthus Link & Otto	Cactaceae	11	0	2	8	Primaria
34	Eryngium serratum Cav.	Apiaceae	0	1	0	0	Primaria
35	Galium aschenbornii Schauer	Rubiaceae	0	1	0	0	Primaria
36	Gibasis pulchella (Kunth) Raf.	Commelinaceae	7	0	0	6	Primaria
37	Hieracium abscissum Less.	Asteraceae	0	1	0	0	Primaria
38	Mandevilla karwinskii (Müll. Arg.) Hemsl.	Apocynaceae	0	0	38	11	Primaria
39	Melampodium sp.	Asteraceae	0	2	0	11	Secundaria
40	Pilea microphylla (L.) Liebm.	Urticaceae	9	0	76	0	Secundaria
41	Salvia helianthemifolia Benth.	Labiatae	19	116	9	0	Primaria
42	Salvia microphylla Kunth	Labiatae	0	0	0	27	Primaria
43	Schoenocaulon officinale (Schltdl. & Cham.) A. Gray	Melanthiaceae	0	7	0	0	Primaria
44	Sclerocarpus divaricatus (Benth.) Benth. & Hook. f. ex Hemsl.	Asteraceae	4	0	0	0	Primaria
45	Verbena gracilis Desf.	Verbenaceae	6	5	2	0	Secundaria

*^{Vibrans (2018)}.

En la vegetación presente se pudieron reconocer cuatro estratos verticales con intervalos diferentes en todas las condiciones. El número de estratos y su límite superior fueron los siguientes: R5 con dos estratos y 4.35 m, R12 con tres estratos y 11.3 m, R14 con cuatro estratos y 12.6 m, y SR con tres estratos y 8.5 m. Los parámetros de riqueza, abundancia y diversidad avifaunística aumentaron conforme el número de estratos por condición estudiada fue mayor (Figura 3).

Figura 3 Relación entre la riqueza, abundancia y diversidad de la avifauna, y la estratificación vertical de la vegetación en tres áreas de rehabilitación forestal con Pinus gregii (R5 = 5 años, R12 = 12 años y R14 = 14 años) y un sitio de referencia (SR) con bosque natural de Pinus cembroides y Juniperus flaccida en El Porvenir, Hidalgo, México. 

Discusión

La tendencia en la riqueza de especies concuerda con lo encontrado por ^{Flores y Galindo-González (2004)}, quienes registraron mayor riqueza de aves en bosques conservados respecto a bosques bajo rehabilitación forestal. En dicho estudio, al igual que en el nuestro, la estructura y composición de aves fueron diferentes entre condiciones, debido a que se registró mayor número de especies generalistas, las cuales son características de bosques perturbados. Al respecto, ^{Gil-Tena (2010)} señala que algunas especies de aves pueden clasificarse como generalistas, ya que tienen la capacidad de establecerse en ecosistemas distintos y diversos para cubrir sus necesidades de alimentación, refugio y descanso.

En cambio, los resultados no coinciden con la hipótesis del disturbio intermedio propuesta por ^{Connell (1978)}, quien sugiere que los hábitats con edades de recuperación intermedias incrementan su diversidad exponencialmente. En este estudio se encontró una secuencia gradual de desarrollo tanto de la avifauna como de la vegetación, lo cual sugiere que el tiempo de rehabilitación incide positivamente en los parámetros estudiados; por lo tanto, las acciones de reforestación en sitios perturbados deberían incrementarse para favorecer la conservación de este grupo faunístico. Debido a su tasa elevada de crecimiento (altura, diámetro y cobertura) y el aporte considerable de materia orgánica (hojarasca), P. greggii es una especie ideal para crear micrositios favorables con fines de establecimiento de especies nativas durante las etapas iniciales de rehabilitación forestal (^{Gutiérrez, Méndez, Flores, Ramírez, & Gutiérrez, 2012}; ^{Gómez-Romero et al., 2012}). Estos factores probablemente incidieron en los parámetros avifaunísticos y de la vegetación en las áreas perturbadas de El Porvenir, Hidalgo, México.

Si se acepta la propuesta de ^{Hill y Hamer (1998)}, en el sentido de que una comunidad no perturbada se ajusta a la serie log-normal, se puede argumentar que en el SR existe partición homogénea y equitativa de los recursos disponibles. Por otra parte, en esta comunidad, el sotobosque registró la mayor cantidad de especies primarias y la máxima equidad con respecto al resto de las condiciones (Cuadro 3). Además, el SR mantiene un dosel con varios estratos que propician la presencia de especies faunísticas características de hábitats conservados, varias de ellas endémicas (A. ultramarina, Calothorax lucifer [Swainson], 1827, Icterus parisorum Bonaparte, 1838, y Pheucticus melanocephalus Swainson, 1827) o en alguna categoría de riesgo en el contexto nacional e internacional como C. lucifer y Eugenes fulgens (Swainson, 1827) (^{CITES, 2017}). Los resultados señalan que esta comunidad vegetal podría estar en equilibrio ecológico, lo que se asocia a su vez con una comunidad avifaunística estable.

Por lo contrario, una comunidad con cierto nivel de perturbación se ajusta a la serie logarítmica, situación que se presenta en R12. Esto sugiere que tal condición no se encuentra en equilibrio y puede estar sometida a estrés ambiental, producto de las características alométricas incipientes de la vegetación arbórea (v. g. apertura elevada del dosel y número bajo de estratos). El ajuste generado para esta condición se explica en parte a que los muestreos realizados están describiendo muestras pequeñas de una comunidad más grande (^{Magurran & McGill, 2011}). Lo anterior tiene sentido, ya que en R12 se encontró la mayor riqueza en el sotobosque de todas las áreas bajo rehabilitación forestal, particularmente, especies secundarias consideradas malezas (^{Vibrans, 2018}), además de una estructura vertical en proceso de desarrollo. Debido a estas particularidades, y bajo los supuestos planteados por ^{McCann (2000)}, es posible plantear que la condición R12 favorece la dominancia de una baja riqueza específica de aves en el ecosistema, concentrada únicamente en cuatro especies (Aimophila ruficeps [Cassin, 1852], Empidonax sp., Haemorhous mexicanus [Müller, 1776] y Setophaga occidentalis [Townsend, 1837]) de las 23 registradas en esta condición.

^{Rocha-Ramírez et al. (2011)} señalaron que los ambientes que se ajustan a un modelo geométrico exhiben comunidades inestables, situación que se presenta en R5 y R14, donde existe dominancia alta de algunas especies sobre los recursos disponibles, lo que promueve un desequilibrio en las interacciones ecológicas mutualistas, generando competencia intra e interespecífica en todos los niveles. Estas características corresponden a comunidades de ambientes modificados, adversos o de estados tempranos de recuperación. Lo anterior puede estar relacionado principalmente con R5, ya que es la condición más joven y presenta un estado inicial de recuperación. No obstante, para R14, el ajuste con este modelo parece no coincidir con la edad de rehabilitación, pues además de tener la mayor cantidad de estratos verticales, densidad, área basal y altura (Cuadro 2), presenta también la mayor riqueza, abundancia y diversidad avifaunística (Figura 3); por lo tanto, no es una condición en temprana recuperación. La inconsistencia del ajuste de R14 al modelo geométrico puede deberse a que esta condición presentó la menor apertura del dosel, lo que revela una cobertura de copa bien desarrollada. Esta situación incide en una entrada deficiente de luz para el desarrollo de especies en el sotobosque (^{Campanello, Gatti, Montti, Villagra, & Goldstein, 2011}) y repercute, por lo tanto, en una menor riqueza de especies arbustivas y herbáceas. Particularmente, en R14, la menor entrada de luz ha beneficiado a gramíneas pioneras (A. adscensionis y Bouteloua curtipendula [Michx.] Torr.), las cuales han colonizado estos sitios por sus efectos alelopáticos y crecimiento amacollado o cespitoso (^{Vibrans, 2018}), desplazando a otras especies y reduciendo la diversidad vegetal (^{Alonso, Febles, Ruiz, & Achang, 2006}). Esto a su vez ha simplificado la diversidad de hábitat para la avifauna, favoreciendo la abundancia de ciertos grupos de aves características en el uso del estrato superior (A. ultramarina) e inferior (Spinus psaltria [Say, 1823], A. ruficeps, R. calendula y S. coronata).

Los patrones en la diversidad de especies de aves contrastan con lo registrado por ^{Rangel-Salazar, Enríquez, y Sántiz (2009)} y ^{Almazán-Núñez et al. (2009)} para otros bosques templados y tropicales, debido a que encontraron valores de H’ mayores de 3.22. Esto sugiere que las áreas bajo rehabilitación forestal en El Porvenir, aún se encuentran en fases iniciales de la sucesión ecológica, pues exhiben menor complejidad tanto en riqueza como en la equidad. De esta manera, la diversidad avifaunística registrada parece responder a factores estacionales, en virtud de que el monitoreo solo se hizo durante los meses de enero a junio del 2015. ^{Ramírez-Albores (2013)} sugiere que los factores topográficos, climáticos, estacionales y antrópicos influyen directamente sobre la diversidad regional y local; particularmente sobre la estructura y composición de comunidades de aves. Otros factores importantes que podrían haber influido en las comunidades de aves son la estructura y composición de la vegetación, debido a que las especies arbóreas en ambientes rehabilitados influyen directamente en la composición y forma de crecimiento de las comunidades del sotobosque (^{Giorgis, Cingolani, Gurvich, Reynero, & Rufini, 2005}), las cuales a su vez determinan la disponibilidad de recursos para la fauna silvestre (^{Lawton et al., 1998}).

Un escenario similar se presenta en El Porvenir, específicamente en el bosque templado de P. cembroides (sitio de referencia) y las áreas bajo rehabilitación forestal con P. greggii, ya que se encontró que la diversidad avifaunística está asociada a la fisonomía vegetal en el plano vertical, determinada principalmente por las acciones de rehabilitación, tal como lo sugieren ^{MacFaden y Capen (2002)}, ^{Bojorges-Baños y López-Mata (2006)} y ^{Salas-Correa y Mancera-Rodríguez (2018)}. Estos autores argumentan que la fauna silvestre, especialmente las aves, tiende a incrementar su diversidad en función de la edad del rodal, dado que, a mayor edad, la complejidad estructural de la vegetación incrementa (mayor cantidad de estratos del recurso). Es por ello que la rehabilitación forestal provee recursos requeridos por la avifauna, en cantidad y calidad, obteniendo mejores escenarios naturales con el incremento de la edad de los bosques perturbados (^{Holl & Aide, 2011}).

Conclusiones

Este estudio generó información sobre el estado de riqueza, abundancia y diversidad avifaunística en áreas bajo rehabilitación forestal, y estableció la relación de la estructura y composición de la vegetación con las acciones de rehabilitación. Las áreas bajo rehabilitación forestal evaluadas tienden a incrementar la riqueza y diversidad avifaunística conforme la edad de reforestación aumenta; estas áreas registran la presencia de especies de aves endémicas o en alguna categoría de riesgo. El bosque de Pinus cembroides tuvo los valores más altos de los atributos avifaunísticos, los cuales están asociados a la complejidad en la composición y estructura de la vegetación. Se concluye que la conservación de la diversidad avifaunística en áreas bajo rehabilitación forestal está directamente relacionada con el factor tiempo.