Introducción

Las comunidades vegetales están distribuidas a lo largo del paisaje dependiendo de los gradientes de varios factores ambientales (^{Pottier et al., 2013}). La abundancia de las especies puede diferir significativamente dependiendo de los valores de los factores ambientales, importancia, ubicación del área de estudio, y estructura y composición florística de las comunidades vegetales (^{John et al., 2007}; ^{Vargot, Khapugin, & Chugunov, 2016}; ^{Lennon, Beale, Reid, Kent, & Pakeman, 2011}; ^{Popov & Makukha, 2019}). Las condiciones climáticas y edáficas de un hábitat son frecuentemente reconocidas como los factores más influyentes sobre la cubierta vegetal de un área determinada (^{Dubuis et al., 2013}; ^{Gebremedihin, Birhane, Tadesse, & Gbrewahid, 2018}; ^{Khan, Khan, Ahmad, Ahmad, & Page, 2016}; ^{Pajunen, Kaarlejärvi, Forbes, & Virtanen, 2010}). Al mismo tiempo, la influencia de los factores climáticos sobre la vegetación es más notable a escala regional o mundial (^{Jarema, Samson, McGill, & Humphries, 2009}), mientras que las propiedades edáficas y topográficas desempeñan un papel fundamental en la distribución vegetativa a escala local (^{Cui, Zhai, Dong, Chen, & Liu, 2009}; ^{John et al., 2007}; ^{Potts, Ashton, Kaufman, & Plotkin, 2002}; ^{Seregin, 2014}).

Al estar basadas en gradientes ambientales y fitogeográficos, la mayoría de las clasificaciones de vegetación operan bajo diversas escalas ecológicas (^{Landolt et al., 2010}; ^{Ramenskiy, Tsatsenkin, Chijikov, & Antipin, 1956}; ^{Tsyganov, 1983}). Los gradientes asociados con la heterogeneidad del paisaje a pequeña escala, la disponibilidad de luz y las propiedades del suelo (pH, humedad y disponibilidad de nitrógeno) son importantes a escala local; sin embargo, los gradientes climáticos y las diferencias en los antecedentes de las floras locales también son importantes a nivel regional o mundial (^{Smirnova, Lugovaya, & Prokazina, 2013}).

Las escalas ecológicas incluyen especies vegetales que responden a cambios en las condiciones del hábitat. Debido a ello, estas plantas actúan como fitoindicadores que integran muchos factores ambientales. Esta es una herramienta muy apropiada para comprender las condiciones ambientales de un hábitat (climáticas, edáficas y lumínicas) cuando las mediciones directas son difíciles (^{Gusev, 2009}; ^{Khapugin, 2017}). Las especies vegetales pueden usarse para indicar las condiciones ambientales de los hábitats en función de la presencia y abundancia en el sitio (^{Goebel et al., 2001}). El conjunto de especies vegetales contribuye a distinguir y cartografiar las condiciones de los ecosistemas del paisaje con base en el enfoque de fitoindicación. Esto podría ser de especial importancia para buscar nuevas ubicaciones de plantas amenazadas que tengan requerimientos ambientales más rigurosos. En la República de Mordovia (región de estudio) muchas de estas especies están en peligro crítico de extinción (v. g., Najas tenuissima [A. Braun ex Magnus] Magnus, Corallorhiza trifida Châtel. y Huperzia selago [L.] Bernh. ex Schrank & Mart.) o en peligro de extinción (por ejemplo, Cypripedium calceolus L., Pyrola media Sw. y Scheuchzeria palustris L.) (^{Khapugin et al., 2017}). Las poblaciones de algunas de ellas no han sido redescubiertas durante mucho tiempo (v. g., Neotinea ustulata [L.] R. M. Bateman, Pridgeon & M. W. Chase, desde 1888; Dactylorhiza viridis [L.] R. M. Bateman, Pridgeon & M. W. Chase, desde 1980; y Pedicularis dasystachys Schrenk, desde 1985)

Existen muchos estudios dedicados a la distinción y caracterización de los ecosistemas forestales (^{Goebel et al., 2001}; ^{Khan et al., 2016}; ^{Konollová & Chytrý, 2004}; ^{Priputina, Zubkova, Shanin, Smirnov, & Komarov, 2014}) y sus procesos de sucesión (^{Budzáková, Galvanek, Littera, & Sibik, 2013}; ^{Khapugin et al., 2016}; ^{Priputina, Zubkova, & Komarov, 2015}) en relación con los factores ambientales. En contraste, se han dedicado menos estudios a la cartografía de la distribución de los gradientes de factores ecológicos en los sistemas forestales (^{Bednova, 2014}).

En este estudio se presenta el enfoque de visualización de gradientes de factores ambientales para un área determinada en la frontera sur de la zona de la taiga, dentro de la Reserva Natural Estatal de Mordovia (Rusia Central). El objetivo de este estudio fue determinar una oportunidad para identificar hábitats adecuados para las especies de plantas con base en datos de fitoindicaciones.

Materiales y métodos

Área de estudio

El estudio se llevó a cabo en la Reserva Natural Estatal de Mordovia (Figura 1), situada en el límite sur de la zona de la taiga (54° 42' - 54° 56' N; 43° 04' - 43° 36' E; hasta 190 m) en Rusia Central. El área total de la Reserva de Mordovia es de 321.62 km². Los suelos se clasifican como predominantemente arenosos en diferentes grados de podzolización y yacen en arenas aluviales ancestrales (^{Kuznetsov, 2014}). La precipitación media anual en esta zona varía de 406.6 a 681.3 mm y la temperatura media anual del aire es de 4.7 °C. Los valores máximos de temperatura se registran en julio y los mínimos en febrero (^{Bayanov, 2015}). Las comunidades forestales cubren 89.3 % de la superficie total de la reserva. El pino (Pinus sylvestris L.) es la principal especie maderable conformando el bosque en la reserva, mientras que el abedul (Betula pendula Roth) ocupa el segundo lugar en el área cubierta de bosque. Los bosques de tilo (Tilia cordata Mill.) se ubican en la parte norte de la reserva, mientras que los bosques de roble (Quercus robur L.) cubren una superficie relativamente pequeña en la parte occidental. Los bosques de pícea (Picea abies L.) cubren áreas pequeñas y se localizan predominantemente en las llanuras aluviales de los ríos y arroyos (^{Tereshkin & Tereshkina, 2006}).

Figura 1 Ubicación de las 47 parcelas de estudio en Europa (A), la Reserva Natural Estatal de Mordovia (B) y los tramos forestales seleccionados (C). Mapa de Europa con modificaciones (http://www.eea.europa.eu/legal/copyright). 

Resultados

A partir de los valores medios de los factores ambientales seleccionados (sombreado, humedad, nitrógeno y pH del suelo) de cada parcela bajo estudio, se elaboraron mapas de contorno de gradientes de dichos factores. La Figura 2 muestra diferencias considerables entre las partes este y oeste de la sección forestal seleccionada en relación con todos los factores ambientales. Además, tres parcelas de estudio establecidas a lo largo del camino forestal no han influido en la distribución total de los gradientes de los factores ambientales.

Figura 2 Mapas de distribución espacial interpolada mostrando los gradientes de cuatro factores ambientales seleccionados en la Reserva Natural Estatal de Mordovia.  

Se combinaron cuatro mapas de distribución espacial de gradientes de los factores ambientales seleccionados con una disminución de la visibilidad de las capas hasta el nivel de 45 %. De este modo, se obtuvieron las áreas de mayor superposición de todos los mapas obtenidos (Figura 3A). Posteriormente, este mapa se combinó con el diagrama de las parcelas bajo estudio dentro de la sección forestal seleccionada (Figura 1). Como resultado, se obtuvieron tres grupos de parcelas de estudio (Figura 3B), caracterizados por el uso de los mapas de la Figura 2. Primer grupo: la zona más oscura contiene las parcelas de estudio más iluminadas y húmedas con niveles extremadamente bajos de pH y nitrógeno en el suelo. Las comunidades forestales presentan otros grupos distintivos. Segundo grupo: el área más clara en la Figura 3 se localiza predominantemente en la parte oriental de la sección forestal, con tres locaciones en sus partes central-occidental, noroccidental y sudoccidental. Estas áreas están cubiertas por comunidades forestales moderadamente sombreadas sobre los suelos más ricos en nitrógeno y más alcalinos. Tercer grupo: las áreas de color gris claro a gris oscuro indican las comunidades vegetativas más sombreadas ubicadas en suelos moderadamente ácidos con un bajo nivel de nitrógeno en el suelo. Cabe señalar que la humedad del suelo no difirió significativamente entre el primer y el segundo grupo.

Figura 3 Combinación de cuatro mapas que muestran la distribución de los valores medios de los factores ambientales (A) y los mismos mapas en combinación con el mapa de las parcelas bajo estudio en la sección forestal seleccionada (B) de la Reserva Natural Estatal de Mordovia.  

Para probar y demostrar con mayor claridad la definición de parcelas bajo estudio divididas en tres grupos, se realizó el ACP sobre los valores de cuatro factores ambientales. Todas las parcelas bajo estudio se han dispuesto principalmente a lo largo de gradientes de tres parámetros del suelo: el pH, la disponibilidad de nitrógeno y la humedad (Figura 4), mientras que el sombreado del hábitat no ha sido tan influyente sobre la disposición de la mayoría de las parcelas bajo estudio. No obstante, se sugiere que el sombreado del hábitat y la humedad del suelo deberían considerarse como factores importantes que determinan la formación de la estructura de la vegetación en áreas más amplias si estas incluyen varios tipos de hábitats más.

Figura 4 Diagrama de ordenación del análisis de componentes principales (ACP) de las parcelas establecidas en la sección forestal seleccionada de la Reserva Natural Estatal de Mordovia. Símbolos: triángulos rojos - grupo 1, cuadros azules - grupo 2, puntos verdes - grupo 3. Factores ambientales: LC = sombreado, HD = humedad del suelo, NT = nitrógeno del suelo, RC = pH del suelo. Para revelar los gradientes ecológicos, los valores medios de los factores ambientales se trazaron en el diagrama de ordenación del ACP como variables ambientales complementarias. 

Las escalas ecológicas se basan en la composición de las especies vegetales en una zona determinada. En el presente estudio, cada parcela de estudio fue considerada como tal área y se asumió que el uso de cualquier índice de similitud debería indicar el mismo distintivo de las parcelas bajo estudio como se muestra en la Figura 4. Para probar esto, se compararon las composiciones de especies vegetales de todas las parcelas bajo estudio utilizando el índice de similitud de Jaccard.

Se elaboró un listado de las especies vegetales registradas en todas las parcelas bajo estudio dentro de la sección forestal seleccionada. De acuerdo con ^{Khapugin y Astashkina (2018)}, hay 101 especies de plantas vasculares de 43 familias y cuatro briofitas en esta área. Los índices de similitud de Jaccard fueron calculados sobre la base de esta lista. Los resultados obtenidos se presentan utilizando el análisis de conglomerados (Figura 5). Dichos resultados muestran la separación de todas las parcelas bajo estudio en cuatro grupos principales. De entre ellos, tres conjuntos corresponden a tres grupos de áreas identificadas en la Figura 3 y la Figura 4, mientras que el cuarto grupo incluye parcelas bajo estudio situadas a lo largo del camino forestal. Cabe destacar que ningún mapa de gradientes de factores ambientales reflejó la ubicación del camino forestal a partir de los fitoindicadores de tres parcelas bajo estudio (Figura 2).

Figura 5 Dendrograma de análisis de conglomerados de la composición de especies vegetales de 47 parcelas bajo estudio en la sección forestal seleccionada de la Reserva Natural Estatal de Mordovia, basado en los índices de similitud de Jaccard. 

Como se puede observar, la mayoría de las parcelas bajo estudio del segundo y tercer grupo "forestados" están dispuestas en dos grupos individuales. Tres parcelas de estudio (2, 15, 26) identificadas anteriormente en el grupo 2 fueron colocadas en el conjunto separado que está combinado con las parcelas del grupo 1. Estas tres parcelas de estudio se establecieron a lo largo del camino forestal que contiene varias especies ruderales y de pastizales. La combinación del grupo 1 y el grupo "camino forestal" es el resultado de menor similitud de su composición de especies con la composición de especies de los otros dos grupos de parcelas bajo estudio. Además, los índices de similitud de Jaccard entre las parcelas de estudio del grupo 1 y las parcelas de "camino forestal" son iguales a cero.

Discusión

Los mapas de gradiente obtenidos de los cuatro factores ambientales seleccionados en la sección forestal de estudio demostraron una similitud notable, la cual se ve confirmada por la identificación de tres áreas debido a la superposición de estos mapas. Estas áreas se caracterizan por tener composiciones exclusivas de especies vegetales, las cuales determinan la mayoría de las diferencias entre las tres áreas identificadas en la Figura 3. El Cuadro 1 muestra las listas de especies exclusivas de cada grupo identificado teniendo en cuenta las especies de "caminos forestales" que forman un conjunto separado en el dendrograma de la Figura 5. A pesar de que solo se registraron ocho especies a lo largo del camino forestal (parcelas 2, 15, 26), no se afectó la distribución de los gradientes de los factores ambientales seleccionados en la comunidad vegetal (Figura 2). Obviamente, la influencia de estas plantas ruderales y de pradera (Alchemilla vulgaris L., Persicaria hydropiper [L.] Delarbre, Plantago major L. y Poa annua L.) sobre los gradientes de los factores ambientales seleccionados ha sido suavizada debido al predominio de especies típicas del sistema forestal (Convallaria majalis L., Asarum europaeum L., Molinia caerulea [L.] Moench y Sorbus aucuparia L.). Por lo tanto, la influencia de las plantas ruderales y de pradera sobre los factores ambientales en el área de estudio puede considerarse mínima.

Al mismo tiempo, existe un problema para determinar la ubicación de las especies ruderales (ocasionales en este caso) utilizando el método presentado aquí. La pregunta importante es: ¿puede revelarse la ubicación de una determinada especie utilizando mapas de gradiente de los factores ambientales seleccionados? Se puede decir que es parcialmente posible. Así, los intervalos de supervivencia de la escala ecológica de ^{Tsyganov (1983)} pueden utilizarse para separar todas las especies en especialistas (especies con intervalos estrechos) y generalistas (especies con intervalos amplios) (^{Begon, Townsend, & Harper, 2005}; ^{Komarov & Zubkova, 2012}). Como las especialistas viven en límites estrechos de los factores ambientales, es posible reducir el área de búsqueda de una determinada planta, teniendo mapas de gradiente de los factores ambientales y el listado de especies especialistas que presumiblemente viven ahí. Por ejemplo, todos los mapas obtenidos en el presente estudio han demostrado una fuerte diferencia en el área de la parte noroeste de la sección forestal (Figuras 2 y 3); de acuerdo con los datos de fitoindicación (Figuras 2 y 4), esta es la zona más iluminada y más húmeda sobre los suelos pobres en nitrógeno y ácidos que corresponden a las turberas oligotróficas de Eurasia (^{Wheeler & Proctor, 2000}). Tales condiciones ambientales fueron reveladas en la parte noroeste del área de estudio que contiene parcelas del grupo 1. De hecho, la ciénaga oligotrófica dominada por Sphagnum-Eriophorum ( ^{Vargot, Khapugin, Chugunov, & Grishutkin, 2016}) está localizada donde se registraron Vaccinium uliginosum L., Carex lasiocarpa Ehrh., Eriophorum vaginatum L., y Ledum palustre L., siendo especies especialistas en relación con ciertos factores ambientales.

Los beneficios prácticos de la visualización del gradiente de factores ambientales están relacionados con la gestión del sistema forestal y las tareas de conservación de la naturaleza. El primer beneficio se refiere a la oportunidad de establecer las relaciones básicas de los factores ambientales seleccionados en un área de estudio. Esto es especialmente importante porque las especies de plantas del sotobosque son consideradas como un instrumento indicador sostenible (^{Abella & Shelburne, 2004}; ^{Host & Pregitzer, 1991}) y, generalmente, conservan tales propiedades después de la violación o destrucción de un ecosistema (^{Khapugin et al., 2016}; ^{Sterk et al., 2016}). Así, los datos recibidos utilizando la metodología presentada seguirán siendo pertinentes durante mucho tiempo.

El segundo beneficio se relaciona con la posibilidad de pronosticar las localizaciones de las plantas especialistas (es decir, plantas con intervalos de supervivencia estrechos) en un ecosistema forestal. Como se mostró anteriormente, un hábitat con condiciones ambientales extremas podría ser identificado con base en datos de fitoindicaciones y conocimiento de las preferencias ecológicas de una especie. La predicción de hábitats adecuados de plantas amenazadas (en particular, plantas localmente raras [^{Crain & White, 2011}]) es una alta prioridad para las tareas de conservación de la biodiversidad, especialmente porque estas especies muestran en promedio preferencias de hábitat significativamente más estrechas en comparación con las especies comunes (^{Wamelink, Goedhart, & Frissel, 2014}). Por ejemplo, Daphne mezereum L. ha sido incluida en la lista adicional del Libro Rojo de Datos de la República de Mordovia (^{Silaeva, 2017}). En la Reserva Natural Estatal de Mordovia, esta especie es conocida en la capa de sotobosque de bosques caducifolios y mixtos (^{Vargot et al., 2016}); es decir, habita en bosques con pH del suelo y disponibilidad de nitrógeno relativamente altos. Con base en la Figura 3, es más probable que D. mezereum se encuentre en hábitats definidos en el grupo 2, es decir, tanto en áreas occidentales como en tres áreas pequeñas en las partes orientales de la sección forestal seleccionada. De hecho, D. mezereum se encontró en las parcelas bajo estudio 22 y 42 (Figura 3). Así, aunque no es completamente posible indicar la ubicación concreta de una planta, el área de búsqueda puede limitarse. Por ejemplo, el área de búsqueda de D. mezereum se limitó 58.1 %, partiendo de 1.17 km² (área completa de la sección forestal) a 0.68 km² (área de la sección forestal relacionada con el grupo 2).

Finalmente, el tercer beneficio de la metodología presentada es la oportunidad de utilizar datos de fitoindicaciones obtenidos de cualquier escala ecológica utilizada en el mundo (^{Ellenberg, Weber, Düll, Wirth, & Werner, 2001}; ^{Landolt et al., 2010}; ^{Ramenskiy et al., 1956}; ^{Tsyganov, 1983}). El principal requerimiento es la necesidad de identificar la escala ecológica más adecuada para un área de estudio determinada.

A pesar de los beneficios demostrados en este caso de estudio, cabe señalar que esta metodología será más precisa si se obtienen más datos sobre los valores medios de los factores ambientales en una región. Además, es más adecuada para especies especializadas que pueden crecer en hábitats con condiciones ambientales menos variables o para grupos de plantas altamente especializadas (hábitats acuáticos, humedales oligotróficos, entre otros). La metodología presentada no es capaz de indicar localidades adecuadas para especies de plantas introducidas (v. g. plantas ruderales y exóticas) porque no pueden influir en cambios significativos en las condiciones ambientales de un hábitat no perturbado. Su presencia solo podría determinarse utilizando índices de similitud florística

Conclusiones

El uso de métodos de fitoindicación permite elaborar mapas de gradientes de factores ambientales para un área forestal determinada. La creación de un mapa no es un método nuevo, pero en combinación con índices de similitud de especies podría utilizarse para predecir la idoneidad del hábitat para especies vegetales amenazadas. Esto es de especial relevancia debido a que algunas plantas amenazadas pueden llevar una vida subterránea en condiciones desfavorables. Los valores de los factores ambientales pueden usarse para la elaboración de mapas basados en cualquier escala ecológica existente. Primero, la escala ecológica más apropiada debe determinarse adecuadamente para un estudio dado. En segundo lugar, el procedimiento de trabajo de campo debe seguirse con precisión utilizando un método apropiado dependiendo de la escala ecológica seleccionada.