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Revista Chapingo serie ciencias forestales y del ambiente

versión On-line ISSN 2007-4018versión impresa ISSN 2007-3828

Rev. Chapingo ser. cienc. for. ambient vol.23 no.3 Chapingo sep./dic. 2017

http://dx.doi.org/10.5154/r.rchscfa.2016.11.060 

Artículo de revisión

Ecología, biotecnología y taxonomía de ectomicorriza para la conservación y aprovechamiento de Abies religiosa en zonas templadas de México

Iván Oros-Ortega1  * 

Antonio Andrade-Torres2 

Luis A. Lara-Pérez3 

Rubén F. Guzmán-Olmos2 

Fernando Casanova-Lugo1 

Luis A. Sáenz-Carbonell3 

Iván Córdova-Lara3 

1Instituto Tecnológico de la Zona Maya. Carretera Chetumal-Escárcega km 21.5, Ejido Juan Sarabia, Othón P. Blanco, C. P. 77960, Quintana Roo, México.

2Universidad Veracruzana, Instituto de Biotecnología y Ecología Aplicada, Ecología y manejo de la biodiversidad CA-UVER173. Av. de las Culturas Veracruzanas núm. 101, Campus para la Cultura, las Artes y el Deporte, col. Emiliano Zapata, C. P. 91090, Xalapa, Veracruz, México.

3 Centro de Investigación Científica de Yucatán, A.C. CICY, Unidad de Biotecnología. Calle 43 núm. 130, col. Chuburná de Hidalgo, C. P. 97205, Mérida, Yucatán, México.

Resumen

Las poblaciones endémicas de Abies religiosa (abeto, oyamel) poseen gran importancia económica, ecológica y social; además, forman distintas interacciones con microorganismos edáficos, principalmente con hongos ectomicorrizógenos. Actualmente, las poblaciones aisladas (i. e. oyamel) están amenazadas por la deforestación, la expansión agrícola y el calentamiento global; por lo cual, es urgente entender las interacciones ecológicas y evolutivas con hongos ectomicorrizógenos. El objetivo de la presente investigación fue analizar el uso de la ecología, taxonomía y biología molecular de ectomicorrizas para comprender el papel que juegan estos hongos en árboles de A. religiosa en México. Se presentan áreas de oportunidad de investigación, así como los principales vacíos de información de la caracterización morfoanatómica/molecular, taxonomía y evolución de la simbiosis ectomicorrízica en bosques de A. religiosa. Para lo anterior, se reunió información de 108 taxa de hongos potencialmente ectomicorrizógenos, colectados en diferentes poblaciones de abetos. Los taxa con potencial alto para inocular A. religiosa son Sebacina dimitica, Clavulina cf. cinerea, Membranomyces sp., Thelephoraceae, Russula spp., Ramaria spp., Lactarius spp. e Inocybe spp. Finalmente, se discuten aspectos que faltan por resolver para determinar su potencial de uso, manejo, conservación y aprovechamiento de A. religiosa en zonas templadas de México. Este problema puede resolverse combinando herramientas moleculares con la descripción morfológica e histológica de morfotipos ectomicorrizógenos. Adicionalmente, se requieren metodologías que permitan estandarizar resultados para llegar a conclusiones más sólidas sobre las interacciones micorrízicas.

Palabras clave: Bosques templados; estatus micorrízico; forestal; ITS

Introducción

Abies religiosa (conocido como oyamel) es la especie de abeto más abundante en México (Challenger, 1998). Tiene poblaciones endémicas a lo largo de la Faja Volcánica Transmexicana, entre los 2 800 y 3 500 m de altitud, en las zonas montañosas y templadas del país (Jaramillo-Correa et al., 2008; Pérez-Miranda, Moreno-Sánchez, González-Hernández, & Arriola-Padilla, 2015). Los árboles de oyamel presentan alta relevancia económica, ecológica y social, ya que brindan servicios ecosistémicos fundamentales como la captura de carbono y agua (Avendaño-Hernandez, Acosta-Mireles, Carrillo-Anzures, & Etchevers-Barra, 2009). Además, son reservorio de biodiversidad y albergan una gran variedad de especies de aves, insectos (i. e. mariposa monarca: Danaus plexippus) y plantas, así como una gran riqueza de hongos comestibles, saprófitos y ectomicorrizógenos (Andrade-Torres et al., 2015; Argüelles-Moyao, Garibay-Orijel, Márquez-Valdemar, & Arellano-Torres, 2017; Morales-Mávil & Aguilar-Rodríguez, 2000; Sáenz-Romero, Rehfeldt, Duval & Lindig-Cisneros, 2012).

El oyamel se usa como árbol de navidad y como materia prima en diversas actividades económicas: construcción de viviendas, cercas, fabricación de muebles, producción de celulosa para papel y obtención de trementina y leña (Sánchez-Velásquez, Pineda-López, & Hernández-Martínez, 1991). Desde el punto de vista social, el oyamel, por su belleza estética, constituye un patrimonio cultural relevante. Sus poblaciones son un atractivo para actividades recreativas en campo; como es el caso de los bosques que se encuentran en los alrededores de la ciudad de México.

A pesar de la importancia de las poblaciones de A. religiosa, actualmente se encuentran amenazadas por el cambio de uso de suelo, generado por la expansión de la agricultura (principalmente el cultivo de papa, en la región del Cofre de Perote), la deforestación, la tala clandestina, el crecimiento poblacional, la contaminación del aire y los incendios forestales. Lo anterior, a tal grado que modelos de proyecciones de cambio climático estiman una disminución de las poblaciones entre 60 y 80 % (Ángeles-Cervantes & López-Mata, 2009; Pérez-Miranda et al., 2015; Sáenz-Romero et al., 2012; Villers-Ruíz & Trejo-Vázquez, 1998). Por lo tanto, es urgente dirigir esfuerzos de investigación para establecer estrategias de manejo y conservación de las poblaciones, una de las cuales pueden ser las interacciones ecológicas.

En este sentido, la ectomicorriza constituye la principal interacción ecológica entre el oyamel y los organismos simbióticos del suelo, debido a que tiene una gran diversidad de funciones como la descomposición de materia orgánica, la reducción de nitrógeno a amonio, la protección a estrés hídrico y prevención contra patógenos (Brundrett, 2009; Smith & Read, 2008). Dicha interacción permite la movilización, translocación y absorción de nutrientes minerales de las plantas. Por el contrario, el hospedero transloca fuentes de carbono hacia los hongos (Peterson, Massicotte, & Melville, 2004; Smith & Read, 2008). Por lo anterior, y debido a que la ectomicorriza presenta una interacción obligada, influye de manera significativa en el establecimiento, supervivencia, crecimiento de las especies vegetales y regulación de los ecosistemas.

El estudio de la ectomicorriza, a través de disciplinas como la ecología y biotecnología, puede generar estrategias que contribuyan en la conservación de las poblaciones de oyamel. La interacción antes mencionada tiene un papel fundamental en la biología y ecología de las especies templadas, principalmente entre los miembros de la familia Pinaceae, como el oyamel; sin embargo, aún no se conocen la mayoría de las especies de hongos ectomicorrizógenos (HEM) asociados con ectomicorriza (Brundrett, Bougher, Dell, Grove, & Malajczuk, 1996; Smith & Read, 2008). Lo anterior se debe al limitado avance en su caracterización morfoanatómica, molecular, taxonómica y, principalmente, por la baja disponibilidad de basidiomas en los bosques de oyamel, la marcada estacionalidad en su aparición (existen especies con fructificación hipógea) y la dificultad de manejar, aislar e identificar las especies asociadas en los hongos ectomicorrizógenos (Andrade-Torres et al. 2015; Brundrett, 2009). Esta dificultad también se debe a la falta de uso de herramientas moleculares, así como al escaso número de investigadores que integren herramientas de ecología, taxonomía y biología molecular al analizar estas interacciones.

Aunque es cierto que la combinación de técnicas poco a poco se está desarrollando en México (Argüelles-Moyao et al., 2017; Baeza-Guzmán, Medel-Ortiz, & Garibay-Orijel, 2017; Montoya, Bandala, & Garay-Serrano, 2015; Reverchon, Ortega-Larrocea, Bonilla-Rosso, & Pérez-Moreno, 2012), es indispensable incrementar el estudio de este tipo de interacciones. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio es analizar el uso de la ecología, taxonomía y biología molecular de ectomicorrizas para entender el papel que juegan estos hongos en árboles de A. religiosa. Esta información permitirá dirigir las interacciones ectomicorrízicas en poblaciones de A. religiosa para promover el manejo y conservación de este tipo de bosques templados en México.

Evolución y diversidad de ectomicorrizas

La coevolución entre los hongos micorrízicos y las raíces de sus hospederos data de la era Paleozoica (hace más de 400 millones de años), cuando las plantas iniciaron su desarrollo en medio terrestre (Redecker, Kodner, & Graham, 2002). Es importante mencionar que su interacción es una asociación mutualista y funcional (Smith & Read, 2008). La clasificación de la micorriza está en función de las especies fúngicas y vegetales que establecen la asociación, además de la estrategia nutricional que posibilita una penetración intracelular, o no, por parte del hongo dentro de las células corticales de la raíz de las plantas (Honrubia, 2009). Los principales beneficios de estos hongos son: aportar nutrimentos (fósforo, zinc, nitrógeno, calcio, sodio y potasio), liberación de hormonas e incrementar la tolerancia a la salinidad, acidez del suelo, sequía y toxicidad de ciertos metales en las plantas (Smith & Read, 2008).

Dicha interacción se presenta en, aproximadamente, 90 % de las plantas; por lo que se encuentra en la mayoría de los ecosistemas del mundo (Smith & Read, 2008). Algunos autores reconocían ocho tipos de micorrizas: ectomicorriza, ectendomicorriza, micorriza arbuscular, micorriza orquideoide, ericoides, arbutoides y monotropides. Actualmente, la micorriza se ha definido por su asociación mutualista, caracterizada por sus estructuras y aporte fisiológico de los hongos a las plantas; por ello, se reconocen únicamente cuatro tipos: ectomicorríza, micorriza arbuscular, orquideoide y ericoide (van der Heijden, Martin, Selosse, & Sanders, 2015). Ante ello, la micorriza se separa de otras asociaciones raíz-hongo, y al no revelar la funcionalidad de los individuos involucrados se les refiriere como “endófitos” (Brundrett, 2009).

De acuerdo con sus características morfológicas, funcionales y evolutivas, la ectomicorriza presenta una de las interacciones más relevantes asociada con el desarrollo de diferentes especies vegetales (como los de la familia Pinaceae). Considerando la evidencia fósil, hongos y plantas ectomicorrízicas han co-evolucionado, por lo menos, en los últimos 88 millones de años (Bidartondo, 2005; LePage et al., 2003). Por lo tanto, existe una diversidad alta de hongos asociados con este tipo de plantas. Comandini, Rinaldi, y Kuyper (2012) mencionan que existen alrededor de 7 950 especies de HEM agrupadas en 234 géneros, y estimaron una riqueza potencial de entre 20 000 y 25 000 especies; no obstante, este dato puede estar subestimado, debido a que el criterio para inferir el estatus ectomicorrízico aún no es consistente. De estos HEM, la mayoría tienen una variedad amplia de hospederos, por ejemplo: Amanita muscaria, Cenococcum geophilum, Hebeloma crustuliniforme, Laccaria laccata, Pisolithus tinctorius y Thelephora terrestris (Smith & Read, 2008). También la función de las ectomicorrizas tiene gran relevancia debido a la alta diversidad de plantas donde se presentan; ya que se encuentran en unas 7 750 a 10 000 especies de plantas forestales, entre las que destacan las familias Betulaceae, Fagaceae, Pinaceae y Myrtaceae (Brundrett, 2009).

Biología molecular y ecología de ectomicorrizas

En la actualidad, las técnicas moleculares constituyen una de las principales vías de estudios taxonómicos, ecológicos y fisiológicos de la simbiosis micorrízica. Sin embargo, estos trabajos se han desarrollado mayormente con plantas de zonas montañosas de Norteamérica y Europa, con solo algunas investigaciones de caracterización morfológica y genética de los HEM en México (Argüelles-Moyao et al., 2017; Baeza-Guzmán et al., 2017; Montoya et al., 2015). Para el caso específico de los ecosistemas de montaña en México, todavía existen muchos vacíos de información referentes al estudio de la simbiosis micorrízica, tanto de descripciones morfoanatómicas como de caracterización con el uso de técnicas de biología molecular. Estas técnicas se realizan a partir de la amplificación de regiones específicas y conservadas de ADN. Lo anterior ha demostrado ser de gran utilidad para identificar los HEM a través de la reacción en cadena de la polimerasa (PCR, por sus siglas en inglés; Bruns & Gardes, 1993).

En dichas regiones específicas existen genes multicopias, tales como el espacio interno transcrito (ITS, por sus siglas en inglés); el cual está localizado dentro del ADN ribosomal, repetido entre los genes 18S, 5.8S y 28S altamente conservados. El ITS es una región variable no codificante y es de dos tipos: ITS1 e ITS2; los cuales se usan extensivamente como marcadores específicos de especies (Anderson & Cairney, 2004). Estos genes se amplifican a partir de un pequeño fragmento de ADN, incluso si este se encuentra diluido o degradado en mezclas de ADN de planta y de hongo, donde la mayoría de las veces el hongo puede representar menos de 1 % del total extraído (Bruns & Gardes, 1993). Las secuencias de estas regiones representan una huella genética para cada especie; por lo que son el principal marcador en la identificación taxonómica de HEM (Montoya et al., 2015; Schoch et al., 2012).

Las técnicas de biología molecular brindan la posibilidad de identificar especies de hongos en condiciones de laboratorio, para después cultivarlos, inocularlos en plantas hospederas, evaluar si forman micorriza y si persisten después del trasplante; además, estudiar el micelio extraradical formado en campo después de cierto tiempo de haber establecido la planta hospedera. Mediante PCR se han caracterizado exitosamente los genes de la subunidad ribosomal grande (LSU, por sus siglas en inglés) de la ectomicorriza sintetizada de Turbinellus floccosus con Abies religiosa (Lamus et al., 2015), así como la región ITS de las ectomicorrizas formadas entre plántulas de Pinus pinea y dos cepas de Lactarius deliciosus (Hortal, Pera, & Parladé, 2009). Las herramientas moleculares también se han empleado para determinar la cantidad de micelio fúngico en distintos tipos de suelos (Landeweert et al., 2003) y la abundancia de especies de HEM (Kjøller et al., 2012).

Referente al estatus taxonómico de los HEM, solo pocas especies han sido identificadas a través de la descripción de hongos ectomicorrizógenos (de Román, Claveria, & de Miguel, 2005) y por estudios moleculares (Argüelles-Moyao et al., 2017), sin tener los basidiomas que corroboren su identidad con mayor precisión. El estudio de los HEM se complica debido a que no existe información taxonómica consistente, dada la complejidad de la micorriza, y a la dificultad para aislarlas y caracterizarlas (Read & Pérez-Moreno, 2003). También, se ha discutido que los estudios tradicionales pueden estar dejando de lado información referente a las especies que presentan basidiomas hipogeos (Dahlberg, 1997; Rodríguez-Tovar, Xoconostle-Cásares, & Valdés, 2004). Éstas, de acuerdo con estudios en bosques templados de Norte América y Europa, son las de mayor abundancia (Gardes & Bruns, 1996). Por lo tanto, falta generar información para determinar la taxonomía correcta de la ectomicorriza; lo cual es fundamental para conocer distintos atributos ecológicos de las comunidades de HEM y entender su papel en el establecimiento, supervivencia y desarrollo de A. religiosa.

Las técnicas moleculares han facilitado el estudio de los atributos ecológicos; por ejemplo, la diversidad alfa, genética y funcional entre hongos y plantas hospederas (García, Smith, Luoma, & Jones, 2016; Kjøller et al., 2012). Debido a ello, se ha determinado con mayor precisión la diversidad de HEM, incluso sin depender de la aparición de basidiomas (Aučina et al., 2011; Kjøller et al., 2012). La información generada con trabajos de biología molecular y taxonomía tradicional (Montoya et al., 2015) representan el punto de partida para estudios de ecología (García et al., 2016).

Por otra parte, debido a las técnicas moleculares recientes, tales como estudios de metagenómica, se ha logrado conocer microorganismos en una amplia variedad de ambientes (Tedersoo et al., 2014). La secuenciación de última generación es relativamente barata y produce miles de secuencias con las que es posible identificar y cuantificar individuos; lo que permite un mejor entendimiento de la ecología de las comunidades fúngicas (Tedersoo et al., 2014). Sin embargo, si no se toma consciencia de los posibles errores metodológicos, limitación de marcadores y retos bioinformáticos, se puede llegar a conclusiones erróneas (Tedersoo et al., 2010). En la actualidad, este tipo de secuenciación se está convirtiendo en la herramienta primaria para el estudio de hongos micorrízicos (Taylor et al., 2016).

Los estudios moleculares deben encaminarse a entender los factores que determinan la estructura de comunidades en espacio y tiempo (García et al., 2016; Koide, Fernández, & Petprakob, 2011). La diversidad debe ser considerada simultáneamente, tanto para basidiomas como para puntas de raíz. Otra alternativa es determinar el estatus ectomicorrízico de las especies de HEM por comparación de secuencias entre raíces y basidiomas, clasificados de forma correcta (Montoya et al., 2015). Esta información es la base para generar criterios en la selección de especies de hongos para inocular plantas y con ello mejorar su desarrollo y crecimiento. Debido a la gran riqueza de especies que existen en México, es probable que muchos de los especímenes colectados resulten ser nuevos o aún no se encuentran en los bancos de genes. Estudios futuros de ecología de micorrizas, en la medida de lo posible, deben generar ejemplares de referencia (vouchers), tanto de basidiomas como de puntas de raíz, para que sean depositados en herbarios y mejorar las técnicas de almacenamiento para estudios comparativos posteriores. La unión de los datos ecológicos, morfológicos y moleculares ayudará a tener mayor comprensión de las interacciones micorrízicas y su historia evolutiva.

Ectomicorrizas en bosques de Abies religiosa en México

En general, los estudios de HEM en bosques de A. religiosa son incipientes; salvo algunas excepciones, se conoce la diversidad fúngica estimada a partir de estudios taxonómicos micológicos y listados (Andrade-Torres et al., 2015; Burrola-Aguilar, Garibay-Orijel, & Argüelles-Moyao, 2013; García-Bastián, López-López, Velázquez-Martínez, & Pérez-Moreno, 1998; Valdés-Ramírez, 1972). Las investigaciones morfológicas de ectomicorrizas en A. religiosa se han restringido a Cenococcum geophilum y Lactarius sp. (Anexo 1). Sin embargo, Argüelles-Moyao et al. (2017) estudiaron la ectomicorriza a través de herramientas moleculares y señalan que la familia Clavulinaceae es la más dominante; además, encontraron 21 especies de Inocybe, 10 de Tomentella y ocho de Russula, y que Clavulina cf. cinerea y Membranomyces sp. exhibieron la abundancia relativa más alta.

En la actualidad, se reconocen 108 taxa de hongos potencialmente ectomicorrizógenos, colectados en poblaciones diferentes de A. religiosa. De estos, 95 se clasificaron como especie y 13 en géneros: Fischerula sp., Genabea sp., Genea sp., Hydnobolites sp., Lyophyllum sp., Membranomyces sp., Peziza sp., Phaeocollybia sp., Piloderma sp., Pseudotomentella sp., Tarzetta sp., Trychophaea sp. y Xerocomus sp. (Anexo 1).

Existen especies de HEM, colectadas en bosques de oyamel, de las que aún no se ha confirmado su interacción, por morfoanatomía, con A. religiosa y no se han observado registros con alguna otra especie vegetal. Las cuales se consideran con potencial de asociarse, dado que otras del mismo género de hongo se han determinado como ectomicorrízicas; por ejemplo: Fischerula sp., Genabea sp., Genea sp., Lyophyllum sp., Hydnobolites sp., Membranomyces sp., Peziza sp., Piloderma sp., Pseudotomentella sp., Tarzetta sp., Tomentella sp. y especies de los géneros Amanita spp., Boletus spp., Clavulina spp., Cortinarius spp., Helvella spp., Hygrophorus spp., Inocybe spp., Lactarius spp., Ramaria spp., Russula spp., Suillus spp., Tricholoma spp., y en particular las especies Cantharellus floccosus, Chroogomphus vinicolor, Gomphus floccosus, Goutieria chilensis, Hebeloma albocolossum, Humaria hemisphaerica, Hydnotrya cerebriformis, Hydnum repandum, Hysterangium separabile, Leccinum aurantiacum, Sebacina dimitica, Tuber cf. separans y Xerocomus sp. (Anexo 1; Comandini et al., 2012; de Román et al., 2005; Rinaldi, Comandini, & Kuyper, 2008).

Argüelles-Moyao et al. (2017) utilizaron secuencias del ITS nrDNA para identificar 83 especies en siete sitios de estudio. Dichas especies representan 57 % de eficiencia de muestreo; por lo que se estima que los HEM asociados con árboles adultos de A. religiosa serían alrededor de 145 especies. Este dato es una buena aproximación; ya que, al considerar que A. religiosa está ubicada en la transición Neártica y Neotropical es de esperar una alta diversidad de especies de HEM.

Aún resta una gran labor, ya que falta información de poblaciones de otras regiones de México, si se considera que la mayoría de los HEM asociados con A. religiosa en México tienen distribución restringida, no han sido secuenciados previamente y las clasificaciones que existen para compararlos son de especímenes de Norte América, asociados con especies vegetales de la familia Pinaceae y Fagaceae (Argüelles-Moyao et al., 2017).

Adicionalmente, falta la descripción morfoanatómica de las ectomicorrizas, así como la identificación correcta de los basidiomas. Para este tipo de estructuras solo hay información de características moleculares para A. muscaria, y Lactarius luculentus (Anexo 1). Argüelles-Moyao et al. (2017) consideran que los taxa Sebacina dimitica, Russula acrifolia, Clavulina cf. cinerea, Membranomyces sp. y Thelephoraceae sp. (Anexo 1) son los de mayor potencial para programas de inoculación. Sin embargo, los trabajos revisados confirman que los géneros más diversos son Russula spp., Ramaria spp., Lactarius spp. e Inocybe spp. Éstos podrían tener un fuerte potencial para inocular poblaciones de oyamel en México. No obstante, todavía deben considerarse nuevos estudios para conocer su diversidad, distribución, factibilidad y facilidad en su propagación, y saber si son especies comestibles.

La información anterior es fundamental, incluso para otras especies forestales templadas de México y el mundo. Para el género Abies spp. representa un avance significativo, ya que la diversidad potencial es alta, si se toma en cuenta que alberga cerca de 48 especies distribuidas en zonas templadas, polares y subtropicales (Xiang, Cao, & Zhou, 2007).

Investigaciones futuras

Existen muchos vacíos de información respecto del entendimiento de la interacción micorrízica en A. religiosa, los cuales constituyen un área de oportunidad para generar líneas de investigación. Algunas de estas interrogantes podrían ser: ¿Cuál es la identidad de los diferentes morfotipos asociados con A. religiosa? ¿Cuál es la historia evolutiva de las especies de hongos ectomicorrizógenos y cómo se establecieron en los bosques de oyamel? ¿Cuál es la distribución de los hongos en las poblaciones de oyamel? ¿Cuáles son los factores que determinan la diversidad de los HEM en los bosques de A. religiosa? ¿La diversidad de los HEM cambia temporalmente? ¿El estado fenológico del árbol influye en las especies de HEM con las cuales se asocia? ¿De qué manera influyen, en la interacción micorrízica con A. religiosa, otras especies de plantas del bosque?

Conclusiones

El esfuerzo por elucidar la diversidad de las comunidades de hongos ectomicorrizógenos asociados con A. religiosa aún debe ser mayor, debido a que el conocimiento que se tiene es muy incipiente; sin dejar fuera el importante papel ecológico y funcional que realiza la simbiosis ectomicorrízica en las poblaciones de esta especie forestal. Este problema puede resolverse combinando herramientas moleculares con la descripción morfológica e histológica de hongos ectomicorrizógenos; los cuales, en conjunto con los métodos de sistemática tradicional, son fundamentales para conocer la diversidad asociada con los bosques de A. religiosa.

Finalmente, se requiere una metodología que permita estandarizar resultados y llegar a conclusiones más sólidas sobre las interacciones micorrízicas. De esta manera, se podrá determinar su potencial de uso o manejo, con base en estudios ecológicos que permitan la conservación, manejo y aprovechamiento de los bosques de A. religiosa en zonas templadas de México.

Agradecimientos

El primer autor agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca (204524) otorgada para sus estudios de doctorado. Agradecemos a la M. C. Julissa B. Perea-García y a los revisores por sus valiosas sugerencias, comentarios, críticas y correcciones al manuscrito.

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Anexo 1

Trabajos de investigación sobre hongos ectomicorrizógenos asociados con poblaciones de Abies religiosa en México. 

Especie fúngica Referencias Estructura revisada Tipo de estudio Cita de estatus ectomicorrízico
Basidioma Ectomicorriza Morfológico Molecular
Amanita muscaria 1, 8, 11 x s/d x x Ingleby, Mason, Last, y Fleming (1990) (Betula pendula)*
A. pantherina 1, 5 x s/d x s/d Ingleby et al. (1990)**
A. rubescens 3, 5 x s/d x s/d Ingleby et al. (1990)**
Boletus edulis 1, 5 x s/d x s/d Ceruti, Tozzi, y Reitano (1987) (Pinus silvestris)*
B. luridus 8 x s/d x s/d Brunner, Amiet, Zollinger, y Egli (1992) (Picea abies)*
B. pinophilus 5 x s/d x s/d Brunner et al. (1992)**
Boletellus projectellus 10 x s/d x s/d Determinado por filogenia (Binder & Hibbett, 2006).
Cantharellus cibarius 5, 3, 8, 6 x s/d x s/d Mleczko (2004) (Pinus sylvestris)*
C. floccosus 12, 3 x s/d x s/d Mleczko (2004)**
Cenococcum geophilum 12, 9 s/d x x s/d Valdés-Ramírez (1972) (Abies religiosa)*
Chroogomphus vinicolor 1, 5 x s/d x s/d Agerer (1990)**
Clavulina aff. rugosa 2 s/d x s/d x Tedersoo, Kõljalg, Hallenberg, y Larsson (2003)**
Clavulina cinerea 4 x s/d x s/d Tedersoo et al. (2003)**
Collybia dryophyla 3, 10 x s/d x s/d No determinado
Cortinarius cf. ignipes 2 s/d x s/d x Agerer (1987)**
Cortinarius obtusus 2 s/d x s/d x Agerer (1987)**
Cortinarius vernus 2 s/d x s/d x Buée, Vairelles, y Garbaye (2005)**
Fischerula sp. 2 s/d x s/d x Buée et al. (2005)**
Genabea sp. 2 s/d x s/d x Buée et al. (2005)**
Genea sp. 2 s/d x s/d x Buée et al. (2005)**
Gomphus floccosus 1, 3, 4, 6, 8 x s/d x s/d Agerer, Beenken, y Christan (1998)**
Goutieria chilensis 5 x s/d x s/d Palfner (2001)**
Hebeloma albocolossum 2 s/d x s/d x Jakucs, Magyar, y Beenken (1999)**
Helvella sculenta 3 x s/d x s/d Tedersoo, Hansen, Perry y Kjøller (2006)**
H. crispa 3, 4, 6 x s/d x s/d Tedersoo et al. (2006)**
H. lacunosa 3, 6 x s/d x s/d Tedersoo et al. (2006)**
Helvellosebacina helveloides 2 s/d x s/d x No determinado
Humaria hemisphaerica 2 s/d x s/d x Ingleby et al. (1990)**
Hydnobolites sp. 2 s/d x s/d x Molina, Massicotte, y Trappe (1992)**
Hydnotrya cerebriformis 2 s/d x s/d x Tedersoo et al. (2003)**
Hydnum repandum 5 x s/d x s/d Agerer, Kraigher, y Javornik (1996)**
Hygrophoropsis aurantiaca 10 x s/d x s/d No determinado
Hygrophorus chrysodon 5, 8, 12 x s/d x s/d Treu (1990)**
H. hypothejus 5, 8 x s/d x s/d Treu (1990)**
H. nigrescens 5 X s/d x s/d Treu (1990)**
H. russula 10 X s/d x s/d Treu (1990)**
Hysterangium separabile 12 X s/d x s/d Raidl y Agerer (1998)**
Inocybe aff. fastigiata 6 x s/d x s/d Magyar, Beenken, y Jakucs (1999)**
I. aff. geophylla var. alba 6 x s/d x s/d Magyar et al. (1999)**
I. geophylla var. geophylla 5, 10 x s/d x s/d Magyar et al. (1999)**
I. griseovelata 2 s/d x s/d x Magyar et al. (1999)**
I. lanatodisca 2 s/d x s/d x Magyar et al. (1999)**
I. lilacina 2 s/d x s/d x Magyar et al. (1999)**
I. lutescens 10 x s/d x s/d Magyar et al. (1999)**
I. obscura 10 x s/d x s/d Magyar et al. (1999)**
Laccaria laccata 1, 4 x s/d x s/d Dickie, Guza, Krazewski, y Reich (2004) (Elianthemum bicknellii)*
Lactarius chelidonium var. chelidonioides 8 x s/d x s/d Eberhardt et al. (2000)**
L. chysorrheus 10 x s/d x s/d Eberhardt et al. (2000)**
L. deliciosus 1, 3 x s/d x s/d Kernaghan, Currah, y Bayer (1997) (Abies lasiocarpa)*
L. fennoscandicus 2 s/d x s/d x Eberhardt et al. (2000)**
L. luculentus 4, 9 x s/d x x Eberhardt et al. (2000)*
L. mexicanus 1, 5, 7 x s/d x s/d Eberhardt et al. (2000)*
L. rubrilacteus 8 x s/d x s/d Eberhart y Luoma (1997) (Pseudotsuga menziesii)*
L. rufus 1, 5 x s/d x s/d Ingleby et al. (1990) (Picea sitchensis)*
L. salmonicolor 3, 5, 8 x s/d x s/d Eberhardt et al. (2000) (Abies alba)*
L. vietus 10 x s/d Hagerman, Sakakibara, y Durall (2001) (Pseudotsuga menziesii)
Leccinum aurantiacum 8 x s/d x s/d Müller y Agerer (1990)**
Lyophyllum sp. 8 x s/d x s/d Agerer y Beenken (1998)**
Membranomyces sp. 2 s/d x s/d x Tedersoo et al. (2003)**
Peziza sp. 2 s/d x s/d x Tedersoo et al. (2006)**
Phaeocollybia sp. 2 s/d x s/d x No determinado
Piloderma sp. 2 s/d x s/d x Hagerman et al. (2001)**
Pseudotomentella sp. 2 s/d x s/d x Agerer (1994)**
Ramaria bonii 8 x s/d x s/d Nouhra, Horton, Cazares, y Castellano (2005)**
R. botrytis var. botrytis 1, 3, 5 x s/d x s/d Nouhra et al. (2005)**
R. cystidiophora var. 8 x s/d x s/d Nouhra et al. (2005)**
R. stricta 3 x s/d x s/d Nouhra et al. (2005)**
R. flava var. sanguinea 1, 3 x s/d x s/d Nouhra et al. (2005)**
R. flavobrunnescens 8 x s/d x s/d Nouhra et al. (2005)**
R. rasilispora var. scatesiana 8 x s/d x s/d Nouhra et al. (2005)**
R. rubiginosa 8 x s/d x s/d Nouhra et al. (2005)**
R. rubricarnata 8 x s/d x s/d Nouhra et al. (2005)**
R. rubripermanens 8 x s/d x s/d Nouhra et al. (2005)**
Russula abietina 1, x s/d x s/d Kernaghan et al. (1997)**
R. acrifolia 8 x s/d x s/d Agerer et al. (1996) (Picea abies)*
R. americana 8 x s/d x s/d Kernaghan et al. (1997)**
R. brevipes 3, 4, 8 x s/d x s/d Kernaghan et al. 1997 (Abies lasiocarpa)*
R. cf. chloroides 2 s/d x s/d x Kernaghan et al. (1997)**
R. delica 1, 5, 12 x s/d x s/d Beenken (2001) (Fagus sylvatica)*
R. emetica 1, 5 x s/d x s/d Kernaghan et al. (1997)**
R. aff. firmula 2 s/d x s/d x Treu (1990) (Pinus mugo)*
R. foetens 6 x s/d x s/d Beenken (2001) (Fagus sylvatica)**
R. aff. lepida 6 x s/d x s/d Kernaghan et al. (1997)**
R. mexicana 6 x s/d x s/d Kernaghan et al. (1997)**
R. olivacea 1, 8 x s/d x s/d Kernaghan et al. (1997)**
R. puellaris 5 x s/d x s/d Kernaghan et al. (1997)**
R. romagnesiana 8 x s/d x s/d Kernaghan et al. (1997)**
R. sanguinaria 8 x s/d x s/d Kernaghan et al. (1997)**
Sarcodon imbricatus 1, 5 x s/d x s/d Agerer (1990) (Picea abies)*
S. escabrosus 4 x s/d x s/d Agerer (1990) (Picea abies)*
Sebacina dimitica 2 s/d x s/d x de Román, Claveria, y de Miguel, (2005)**
S. incrustans 2 s/d x s/d x Urban, Weiss, y Bauer (2003) (Picea abies)**
Suillus americanus 5 x s/d x s/d Treu (1990)
S. brevipes 5 x s/d x s/d Bradbury (1998) (Pinus contorta)**
S. granulatus 1, 5 x s/d x s/d Yamada, Ogura, y Ohmasa (2001) (Pinus densiflora)(
S. guzmanii 5 x s/d x s/d Treu (1990)**
S. tomentosus 8 x s/d x s/d Bradbury (1998) (Pinus contorta)*
Thelephora terrestris 5 x s/d x s/d Agerer y Weiss (1989) (Picea abies)*
Tarzetta sp. 2 s/d x s/d x Tedersoo et al. (2006)**
Tomentella lateritia 2 s/d x s/d x Bradbury (1998)**
T. pilosa 2 s/d x s/d x de Román et al. (2005) (Quercus ilex)*
Tremelloscypha dichroa 2 s/d x s/d x No determinados, solo por filogenias (Weiß & Oberwinkler, 2001)
Tricholoma equestre 1, 8 x s/d x s/d Comandini, Haug, Rinaldi, y Kuyper (2004)**
T. imbricatum 5 x s/d x s/d Comandini et al. (2004)**
T. terreum 5 x s/d x s/d Comandini et al. (2004)**
Trychophaea sp. 2 s/d x s/d x No determinado
Tuber cf. separans 2 s/d x s/d X Comandini y Pacioni (1997) **
Xerocomus sp. 2 s/d x s/d X Torres y Honrubia (1997)**

s/d: sin dato disponible.

*Especie de la cual su estatus ectomicorrízico ha sido definido en especies de fitobiontes distintos a Abies religiosa.

**Especie de hongo ectomicorrizógeno del cual no se ha determinado su estatus, solo en otras especies del mismo género.

Las referencias de los trabajos de investigación corresponden a los siguientes autores:

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El estatus ectomicorrízico se determinó a partir de las siguientes revisiones:

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Recibido: 09 de Noviembre de 2016; Aprobado: 24 de Julio de 2017

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