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Revista Chapingo serie ciencias forestales y del ambiente

versión On-line ISSN 2007-4018versión impresa ISSN 2007-3828

Rev. Chapingo ser. cienc. for. ambient vol.23 no.3 Chapingo sep./dic. 2017

http://dx.doi.org/10.5154/r.rchscfa.2016.10.053 

Artículo original

Actividad insecticida e insectistática de Beauveria bassiana en Bradysia impatiens (Diptera: Sciaridae)

Víctor H. Marín-Cruz1  * 

Silvia Rodríguez-Navarro2 

Juan E. Barranco-Florido3 

David Cibrián-Tovar4 

1 Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco, Doctorado en Ciencias Agropecuarias. Calzada del Hueso 1100, col. Villa Quietud. C. P. 04960. Coyoacán, Cd. de México, México.

2 Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco, Departamento de Producción Agrícola y Animal. Calzada del Hueso 1100, col. Villa Quietud. C. P. 04960. Coyoacán, Cd. de México, México.

3 Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco, Departamento de Sistemas Biológicos. Calzada del Hueso 1100, col. Villa Quietud. C. P. 04960. Coyoacán, Cd. de México, México.

4 Universidad Autónoma Chapingo, División de Ciencias Forestales. km 38.5 Carretera México-Texcoco. C. P. 56230. Chapingo, Texcoco, Estado de México, México.

Resumen

Introducción:

Bradysia impatiens causa pérdidas significativas en viveros e invernaderos de México.

Objetivo:

El efecto insecticida e insectistático de Beauveria bassiana se evaluó sobre B. impatiens.

Materiales y métodos:

El efecto insecticida e insectistático de conidios (107 conidios·mL-1), enzimas (10 000 ppm), metabolitos (10 000 ppm) y extracto crudo de B. bassiana se evaluó a los 8 y 20 días. Los datos de mortalidad corregida de larvas y pupas de B. impatiens y emergencia relativa de adultos, transformados con la función arcoseno, se sometieron a un análisis de varianza y comparación de medias de Tukey (P < 0.05).

Resultados y discusión:

En el día 8, los conidios tuvieron la mayor actividad insecticida con 31.1 % de mortalidad corregida, mientras que la actividad de las enzimas fue nula. A los 20 días, los tratamientos de metabolitos y conidios tuvieron el mayor efecto en la mortalidad, 47.5 y 42.1 %, respectivamente. Dichos tratamientos tuvieron la mayor actividad insectistática. La emergencia de adultos a los 20 días fue menor con los conidios (6 %), mientras que con las enzimas fue de 100 %. Los metabolitos provocaron que 65 % de los adultos mostraran malformaciones.

Conclusión:

Los metabolitos y conidios de B. bassiana podrían emplearse para el control de larvas y pupas de B. impatiens.

Palabras clave: hongos entomopatógenos; mosco fungoso; conidios; enzimas; metabolitos

Introducción

En México, el mosco fungoso Bradysia impatiens Johannsen (Diptera: Sciaridae) se considera una plaga de importancia forestal y agrícola en viveros e invernaderos del centro del país, sobre todo en la producción de plántulas (Cibrián, García, & Don Juan, 2008; Marín-Cruz, Cibrián-Tovar, Méndez-Montiel, Pérez-Vera, & Cadena-Meneses, 2015a). Las larvas de B. impatiens se alimentan de materia orgánica en descomposición, hongos y raíces (Mohrig & Menzel, 2009). La raíz, al ser dañada, queda expuesta a la entrada de hongos patógenos, y las larvas pueden llevar esporas de los mismos (Shamshad, Clift, & Mansfield, 2009).

Se ha reportado que B. impatiens daña raíces y bulbos, principalmente en invernaderos y viveros forestales, ornamentales, de hortalizas y en jardines (Marín-Cruz et al., 2015a). El control se hace por medio de insecticidas organosintéticos, reguladores de crecimiento y bioplaguicidas; sin embargo, algunas poblaciones de B. impatiens son resistentes a los tratamientos químicos (Marín-Cruz et al., 2015a). Una alternativa es el uso de hongos entomopatógenos (HE), los cuales se encuentran en el medio ambiente y tienen potencial como controladores de insectos, provocando infecciones fungosas en artrópodos (Motta-Delgado & Murcia-Ordoñez, 2011).

Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Ascomycota: Hypocreales) es un HE de distribución cosmopolita que ataca diversas órdenes de insectos (Lozano-Tovar, Ortiz-Urquiza, Garrido-Jurado, Trapero-Casa, & Quesada-Moraga, 2013; Zibaee, Bandani, Talaei-Hassanlouei, & Malagoli, 2011). El hongo infecta insectos del orden Diptera y controla Musca domestica Linnaeus (Muscidae), Ceratitis capitata Wiedemann (Tephritidae) y Aedes aegypti Linnaeus (Culicidae) de manera efectiva (Acharya, Seliga, Rojotte, Jenkins, & Matthew, 2015; Lozano-Tovar et al., 2013).

El hongo B. bassiana produce metabolitos secundarios que tienen propiedades insecticidas e importantes aplicaciones en la biotecnología (Sánchez-Pérez, Barranco-Florido, Rodríguez-Navarro, Cervantes-Mayagoitia, & Ramos-López, 2014), entre los que se encuentran bassianólidos, bassiacridina, bassianina, beauvericina, beauverolidos y tenellin (Quesada-Moraga & Vey, 2004). El bassianólido afecta poblaciones de lepidópteros como Galleria mellonella Linnaeus (Pyralidae), Helicoverpa zea Boddie (Noctuidae) y Spodoptera exigua Hübner (Noctuidae) (Xu et al., 2009). La bassiacridina inyectada en Locusta migratoria Linnaeus (Orthoptera: Acrididae) causa alteraciones en las células epiteliales de la tráquea y desplazamiento del integumento (Quesada-Moraga & Vey, 2004). Los metabolitos secundarios de B. bassiana inhabilitan los mecanismos del sistema inmune del insecto, permitiendo que el hongo se establezca y mate a su hospedero (Zibaee et al., 2011).

El presente trabajo evaluó el potencial insecticida e insectistático de B. bassiana cepa 11, usando conidios, extracto crudo (EC) y liofilizados (enzimas y metabolitos) en larvas de tercer estadio de B. impatiens.

Materiales y métodos

Material biológico

Recolecta y cría de insectos de B. impatiens

En el vivero forestal de Temamatla, Estado de México, se recolectaron larvas y adultos de B. impatiens en 200 plántulas de Pinus montezumae (Lamb) (Pinales: Pinaceae), durante noviembre de 2014. Los adultos de B. impatiens se capturaron con un aspirador manual y las larvas se recolectaron con un pincel directamente de la raíz y del sustrato de crecimiento del pino.

Los insectos recolectados se establecieron en una cría en el laboratorio del insectario de la Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco (UAM-X), y se mantuvieron en condiciones de fotoperiodo 12:12 h, humedad relativa (HR) de 75 %, temperatura 23 ± 2 °C, con 2 g de rodajas de papa como alimento (Marín-Cruz et al., 2015b).

Activación de B. bassiana

La cepa 11 de B. bassiana, del cepario del laboratorio de Biotecnología de la UAM-X, se cultivó en agar Dextrosa-Saboraud durante 15 días a 25 °C. Los conidios se cosecharon con Tween 80 al 0.05 %, por medio de un raspado suave y se contaron con un hemocitómetro; la concentración se ajustó a 107 conidios·mL-1 (Barranco et al., 2009).

Obtención de conidios y extracto enzimático crudo de B. bassiana

En matraces Erlenmeyer se preparó un medio de cultivo sólido que consistió en caparazón de camarón, bagazo de caña, sales minerales (NH4)2SO4, MgSO4, NaCl, KH2PO4, FeSO4·7H2O, ZnSO4 y MnSO4 (Barranco et al., 2009). El HE B. bassiana se inoculó a una concentración de 107 conidios·mL-1. Las condiciones de cultivo fueron pH 5.0 y 25 °C (Barranco-Florido, Alatorre-Rosas, Gutiérrez-Rojas, Viniegra-González, & Saucedo-Castañeda, 2002). Los conidios se cosecharon a los 15 días con Tween 80 al 0.05 % 1:10 (v/v), el conteo se realizó con un hemocitómetro y la concentración se ajustó a 107 conidios·mL-1. El extracto crudo enzimático se obtuvo a los cinco días con agua destilada en proporción 1:1 (v/v) (Barranco-Florido et al., 2002).

Semipurificación del extracto crudo enzimático

El extracto crudo se centrifugó a 10 000 rpm durante 10 min (Sorvall® modelo RC-5B, EUA). Posteriormente se hizo una segunda centrifugación para la separación por tamaño molecular del sobrenadante (BECKMAN®, modelo GPR, EUA), utilizando tubos Centricon (BioRad®, Irlanda) de 10 kDa a 3 000 rpm durante 30 min (Ali, Ren, Huang, & Wu, 2010). El extracto superior, mayor de 10 kDa, corresponde a las enzimas; y el inferior, menor de 10 kDa, a los metabolitos. Para su aplicación en los tratamientos, las enzimas y metabolitos liofilizados (Labconco®, modelo 7753022, EUA) se resuspendieron en agua destilada en una dosis de 10 000 ppm.

Bioensayo de actividad insecticida e insectistática de B. bassiana

Los productos de la purificación del extracto enzimático y conidios de B. bassiana se evaluaron en larvas de B. impatiens de tercer estadio, depositadas en cajas de plástico transparentes (1.5 cm de diámetro) con tapa, para evitar la deshidratación; en cada caja se colocó un trozo de papel adsorbente de 1 x 1 cm que contenía los tratamientos. Las larvas se alimentaron con 20 µg de harina de papa, utilizada como conducto para el consumo de los tratamientos (Cuadro 1). La dosis fue una sola aplicación de 130 µL de cada tratamiento y al testigo se le aplicó agua destilada. En cuanto a las condiciones, se mantuvo una temperatura de 23 ± 3 °C y HR de 60 a 70 %. En las cajas de plástico se agregaron 20 µL de agua destilada cada 72 h para conservar la humedad, con revisiones cada 24 h. El diseño experimental fue completamente al azar con cinco repeticiones por tratamiento; cada repetición consistió en 10 larvas, utilizando 50 larvas en total por tratamiento.

Cuadro 1 Tratamientos y dosis de Beauveria bassiana aplicados a larvas de Bradysia impatiens para determinar la actividad insecticida e insectistática del hongo. 

Tratamiento Dosis en papel adsorbente (µL) Dosis en alimento (µg·µL-1)
Conidios (107 conidios·mL-1) 130 5.7
Extracto crudo 130 5.7
Enzimas (10 000 ppm) 130 5.7
Metabolitos (10 000 ppm) 130 5.7
Testigo 130 5.7

Variables evaluadas

Actividad insecticida (mortalidad) de B. bassiana

El número de larvas y pupas muertas se registró cada 24 h durante ocho días; con estos datos se calculó la mortalidad corregida mediante la ecuación de Abbott (1925), para eliminar la mortalidad natural obtenida en el testigo:

MC=Mtr-Mte100-Mte*100

donde:

MC

mortalidad corregida (%)

Mtr

mortalidad en el tratamiento (%)

Mte

mortalidad en el testigo absoluto (%)

Actividad insectistática de B. bassiana

Los criterios para definir la actividad insectistática fueron: 1) duración del estado de pupa de B. impatiens, 2) emergencia relativa de adultos a partir de la pupa, y 3) alteraciones morfológicas en larvas, pupas y adultos. Las revisiones se hicieron cada 24 h durante 20 días, y la emergencia relativa se calculó utilizando la siguiente fórmula (Aguilera, 2001):

E=EtrEte*100

donde:

E

emergencia (%)

Etr

emergencia en el tratamiento (%)

Ete

emergencia en el testigo absoluto (%)

Análisis estadístico

Los datos de porcentaje de mortalidad corregida y emergencia relativa tuvieron una distribución binomial; para normalizarlos se utilizó la fórmula de transformación angular o arcoseno ( arcosenoporcentaje/100 ). Los datos transformados se sometieron a un análisis de varianza (ANDEVA) y se hizo una prueba de comparación de medias de Tukey (P < 0.05) con el programa JMP versión 8 (Statistical Analysis System, [SAS Institute Inc.], 2009).

Resultados y discusión

Actividad insecticida de B. bassiana

El Cuadro 2 muestra los resultados obtenidos de mortalidad corregida de B. impatiens (larvas y pupas) (F 3,16 = 311.58, P ˂ 0.001). En la Figura 1 se observa que los tratamientos conidios y extracto crudo tuvieron efecto en el porcentaje de mortalidad a partir de las 48 h, mientras que los metabolitos y las enzimas mostraron efecto hasta el sexto y octavo día, respectivamente.

Cuadro 2 Mortalidad corregida y transformada de larvas y pupas de Bradysia impatiens, evaluada a los ocho y 20 días después de la aplicación de los tratamientos de Beauveria bassiana. 

Periodo (días) Tratamiento Mortalidad corregida (%) Transformación Arcoseno
8 Testigo 0.0 0.0d
Metabolitos 15.5 23.22c
Enzimas 0.0 0.0d
Conidios 31.1 33.90a
Extracto crudo 22.2 28.12b
20 Testigo 0.0 0.0d
Metabolitos 47.5 43.56a
Enzimas 4.4 12.16c
Conidios 42.1 40.45a
Extracto crudo 22.2 28.12b

Letras diferentes en un mismo periodo indican diferencia significativa (P ˂ 0.05) en el efecto de los tratamientos, de acuerdo con la prueba de Tukey (HSD, n = 50).

Figura 1 Mortalidad de larvas y pupas de Bradysia impatiens, después de la aplicación de conidios (▲), extracto crudo (X), metabolitos (♦) y enzimas (□) de Beauveria bassiana

De acuerdo con los resultados, a los ocho días, la mortalidad es menor de 40 % en todos los tratamientos, por tanto, la actividad insecticida se considera reducida. El efecto de los tratamientos a los 20 días fue estadísticamente diferente (F 3,16 = 73.02, P ˂ 0.001). Del día 8 al 20, los metabolitos incrementaron significativamente (31.95 unidades) la mortalidad en comparación con los conidios (10.99 unidades) (Cuadro 2). El extracto crudo no incrementó la mortalidad en ese periodo (Figura 1).

La actividad insecticida de B. bassiana, por contacto, ha sido demostrada en larvas de las órdenes Coleoptera y Lepidoptera (Ahmed & El-Katatny, 2007; Guzmán-Franco et al., 2012; Michelle et al., 2013). También Acharya et al. (2015) evaluaron la actividad insecticida de B. bassiana en adultos de M. domestica (Diptera) y reportaron 100 % de mortalidad en un periodo de seis a 10 días después de la aplicación. Existe poca información respecto a la ingestión de conidios de B. bassiana por larvas de dípteros.

Actividad insectistática de B. bassiana

Los metabolitos no causaron mortalidad de larvas de B. impatiens en los primeros seis días, pero sí en los siguientes. Esto puede deberse a que la toxicidad fue acumulativa, debido a la alimentación, ocasionando posteriormente la muerte. Cabe destacar que después de los 14 días cesa la mortalidad, pero el efecto de los metabolitos continúa a nivel fisiológico interfiriendo en el desarrollo de B. impatiens, a lo que se le denomina efecto insectistático.

El efecto insectistático se manifiesta en la inhibición de la alimentación, crecimiento, desarrollo y oviposición del insecto (Rodríguez, 2003). En nuestro estudio, los metabolitos de bajo peso molecular tuvieron un efecto insectistático mayor que la actividad insecticida. El efecto insectistático se demostró con la inhibición del crecimiento de larvas, provocando su muerte.

Pupas de B. impatiens

La Figura 2 muestra el porcentaje de larvas que pasaron al estado de pupa en los diferentes tratamientos, con diferencia significativa entre ellos (F 4,20 = 175.32, P ˂ 0.001). Como efecto de la actividad insectistática, la mortalidad de las pupas en los tratamientos fue: testigo 12 % (5); metabolitos de bajo peso molecular 44 % (16); enzimas 8 % (6); conidios 71 % (5) y EC 14 % (6). El número de pupas muertas y adultos malformados es evidencia de la inhibición del desarrollo como resultado de la actividad insectistática, y puede estar relacionado con las hormonas juveniles, las cuales provocan que las larvas de insectos continúen mudando. Si la producción de estas hormonas cesa durante el último estadio larvario o ninfal, entonces ocurre la transformación a pupa y posteriormente a adulto (Rodríguez, 2003). El efecto insectistático de los metabolitos de HE no ha sido demostrado, solo se ha mencionado el de extractos de plantas, donde el resultado principal es la prolongación de la fase de los estados de larva y pupa de Spodoptera frugiperda Walker (Lepidoptera: Noctuidae) (Zavala-Sánchez, Pérez-Gutiérrez, Romo-Asunción, Cárdenas-Ortega, & Ramos-López, 2013).

Figura 2 Pupas obtenidas y emergencia de adultos de Bradysia impatiens. Letras distintas indican diferencia significativa (P ˂ 0.05) de acuerdo con la prueba de Tukey (HSD). 

Por otra parte, se observó que, al final del tratamiento con los metabolitos, no hubo presencia de larvas y pupas de B. impatiens. Los resultados obtenidos en este trabajo son similares a los reportados por Lozano-Tovar et al. (2013), quienes obtuvieron 45 % de mortalidad máxima ocasionada por B. bassiana en pupas de C. capitata.

Emergencia de adultos de B. impatiens

El Cuadro 3 presenta los resultados de emergencia relativa de adultos a los 8 y 20 días (F 4,20 = 158.70, P ˂ 0.001). De los 20 adultos que emergieron en el tratamiento con metabolitos de bajo peso molecular, 13 (65 %) presentaron malformaciones, representando 26 % del total de los 50 insectos tratados; además, únicamente siete adultos, 14 % del total de larvas, emergieron con capacidad de reproducción.

Cuadro 3 Emergencia relativa de adultos de Bradysia impatiens tratados con Beauveria bassiana. 

Periodo (días) Tratamiento Adultos (%) Emergencia relativa (%) Transformación Arcoseno
8 Testigo 46 100 90a
Metabolitos 13 28 32b
Enzimas 46 100 90a
Conidios 0 0 0d
Extracto crudo 2 4 12c
20 Testigo 67 100 90a
Metabolitos 40 60 51b
Enzimas 67 100 90a
Conidios 4 6 14c
Extracto crudo 38 57 49b

*Letras distintas en un mismo periodo indican diferencia significativa (P ˂ 0.05) de acuerdo con la prueba de medias de Tukey (HSD).

La emergencia de adultos malformados disminuye la cantidad de adultos aptos para la reproducción; este síntoma concuerda con lo reportado por Abd El-Ghany, El-Sheikh, Abd El-Rahman, y Abd El-Nasser (2012), quienes observaron malformaciones en adultos de G. mellonella después de la aplicación de extracto crudo de B. bassiana. Estas malformaciones pueden ser ocasionadas por la toxina de naturaleza peptídica cíclica denominada beauvericina. Esta toxina también produce alteraciones en los procesos de muda y metamorfosis (Ferron, 1978).

La actividad insecticida de los extractos crudos de los HE se ha evaluado en diversos géneros de insectos, principalmente en las órdenes Coleoptera y Lepidoptera (Guzmán-Franco et al. 2012; Zibaee et al., 2011). Ortiz-Urquiza, Garrido-Jurado, Santiago-Álvarez, y Quesada-Moraga (2009) obtuvieron 80 % de mortalidad a los cinco días de la aplicación de extracto enzimático crudo de Metarhizium anisopliae (Mestch) en el alimento de adultos de C. capitata. Respecto a los metabolitos purificados, Quesada-Moraga y Vey (2004) reportaron el efecto insecticida de la basiacridina sobre L. migratoria; sin embargo, en el presente estudio hubo menor mortalidad en los tratamientos con enzimas y extracto crudo, respecto a los obtenidos por dichos autores. Esto se puede atribuir a la capacidad de supervivencia de B. impatiens (Marín-Cruz et al. 2015b), pues los dípteros han evolucionado en nichos donde los agentes patógenos, como hongos y bacterias, abundan (Kuraishi, Hori, & Kurata, 2013). Aunado a lo anterior, los dípteros presentan mecanismos de defensa tales como barreras físicas (membrana peritrófica tipo II) y regeneración de células dañadas en el epitelio, las cuales son muy eficientes para detectar y contrarrestar el efecto de agentes extraños (Kuraishi et al., 2013).

Sintomatología de B. impatiens tratado con extractos de B. bassiana

Debido a los tratamientos, las larvas muertas presentaron rigidez y melanización en todos los tratamientos, en contraste con las larvas muertas del testigo que se mostraron flácidas y conservaron un color claro. Esta sintomatología concuerda con lo señalado por otros autores. Chávez, Rodríguez, Sánchez, Hamdan, y Barranco (2014) reportaron que la aplicación de extracto crudo de B. bassiana en larvas de Phyllophaga spp. Harris (Coleoptera: Melolonthidae) ocasiona melanización de las mismas. La melanización es un proceso de respuesta del sistema inmune humoral de los insectos ante la presencia de algún agente externo (González-Sántoyo & Córdoba-Aguilar, 2012); el cambio de coloración, característico de las pupas de B. impatiens, puede deberse a dicho proceso. El efecto insectistático se manifiesta con la prolongación del tiempo que una larva o pupa permanece en un estadio o estado; en el caso de las pupas de B. impatiens tiene una duración promedio de cuatro días (Marín-Cruz et al. 2015b). En el presente estudio, las pupas de las que no emergieron adultos, después de siete días, comenzaron a descomponerse y a tornarse de un color obscuro. El tratamiento de conidios generó micelio de B. bassiana en algunos casos. Las larvas muertas debido a los metabolitos de bajo peso molecular estuvieron rígidas; además, 13 adultos presentaron malformaciones en las alas que les impidió desplegar y volar. En el caso de las pupas malformadas no hubo emergencia de adultos. Este efecto insectistático es importante debido a que, si bien no se tiene un efecto inmediato o en los primeros días, su acción de inhibición del crecimiento y desarrollo normal de las larvas y pupas de B. impatiens provoca que no completen su ciclo.

Conclusiones

Los conidios y extractos de Beauveria bassiana (enzimas, metabolitos y extracto crudo) tuvieron diferentes efectos en larvas y pupas Ede Bradysia impatiens. Los conidios (aplicación ingestión-tópica) produjeron mayor acción insecticida que insectistática. Los metabolitos de B. bassiana tuvieron efecto insectistático en las larvas; este modo de acción es reportado por primera vez en este hongo entomopatógeno. Por lo anterior, los metabolitos y conidios de B. bassiana tienen potencial como agentes de biocontrol de las poblaciones de B. impatiens.

Agradecimientos

Los autores agradecen al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca de estudios de doctorado otorgada al M. C. Víctor Hugo Marín Cruz, y a la Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Xochimilco (UAM-X) por el financiamiento para desarrollar el presente trabajo.

REFERENCIAS

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Recibido: 03 de Octubre de 2016; Aprobado: 18 de Mayo de 2017

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