Área de estudio

El estudio se realizó en el Parque Ecológico El Encuentro (PEE) ubicado en la porción noreste de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas (16° 43’ 54.72” - 16° 44’ 08.38” LN y 92° 38’ 52.59” - 92° 38’ 24.52” LO) a una altitud promedio de 2,270 m. La precipitación promedio anual es 1090.5 mm con temperatura media anual de 15.0 °C (^{Comisión Nacional del Agua [CONAGUA], 2017}). El PEE estuvo bajo aprovechamiento forestal de Pinus para producción de madera y de Quercus spp. y otras especies latifoliadas para leña; también fue sitio de apacentamiento de ovinos hasta el año 2010. El suelo es moderadamente profundo, derivado de rocas calcáreas y correspondiente a los grupos Rendzina y Luvisol. La vegetación actual comprende bosques secundarios dominados por Pinus pseudostrobus Lindl., P. tecunumanii F. Schwerdtf. ex Eguiluz & J. P. Perry, Q. segoviensis, Q. crispipilis y Q. rugosa Née (^{De la Mora-Estrada, Ruiz-Montoya, Ramírez-Marcial, Morón-Ríos, & Mayorga-Martínez, 2017}).

En el estudio se evaluaron tres condiciones de cobertura de dosel: bosque de pino-encino, matorral de Baccharis vaccinioides Kunth y pastizal. En cada condición se establecieron tres parcelas de 100 a 150 m² que se consideraron repeticiones experimentales. El tamaño varió en función de la disponibilidad del terreno, dependiendo de la homogeneidad de la cobertura; las parcelas del pastizal fueron las más pequeñas y las del bosque las más grandes. En cada parcela se caracterizaron las condiciones de cobertura del dosel, humedad del suelo y temperatura del suelo y aire. La cobertura de dosel se obtuvo del análisis de seis fotografías hemisféricas por parcela, tomadas a 1 m de altura con un lente hemisférico (Opteka^TM 0.20x, EUA) adherido a una cámara digital (Nikkon^® modelo D5200, Singapur) y procesadas con el programa HemiView (^{Rich, Wood, Vieglais, Burek, & Webb, 1999}). La humedad y temperatura del suelo se registraron con 20 lecturas por parcela en la temporada de lluvias (octubre 2015) y 20 en la temporada de sequía (abril 2016). La humedad se midió con el Theta Meter^® (modelo HH1, EUA) y la temperatura con un termómetro digital de doble salida tipo J/K Extech Instruments^® (modelo 421502, EUA). La temperatura del aire de cada condición se registró continuamente a un metro de altura del suelo con un sensor HOBO TM^® (Onset Computer Corporations, EUA).

Diseño de la plantación

Se utilizaron plantas de Q. crispipilis, Q. ocoteifolia y Q. segoviensis provenientes de semillas colectadas en noviembre y diciembre de 2013 y germinadas en los viveros forestales de El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) en San Cristóbal de Las Casas. Quercus crispipilis y Q. segoviensis se distribuyen en Chiapas y Guatemala formando asociaciones de bosques de pino-encino entre los 1,800 y 2,400 m de altitud, en tanto que Q. ocoteifolia se distribuye en Oaxaca y Chiapas formando asociaciones de pino-encino y bosque mesófilo de montaña en lugares más húmedos y frescos, entre los 2,000 y 2,600 m (^{Ramírez-Marcial et al., 2010}). Las plantas se mantuvieron durante 15 meses en el vivero y dos meses en el exterior para su aclimatación. No se aplicó poda de raíz en vivero. Las tres especies se trasplantaron con cepellón durante la última semana de julio de 2015, para aprovechar el periodo de crecimiento (Ramírez-Marcial et al., 2006). En cada parcela se colocaron 33 plantas por especie, distribuidas aleatoriamente a 1 m de equidistancia. La cantidad por parcela se determinó con base en la disponibilidad de plantas de las tres especies estudiadas.

Variables de medición

Una semana después del trasplante se midieron la altura y diámetro de cada planta; estos valores se consideraron como el punto de inicio del experimento. Las evaluaciones de supervivencia y crecimiento se repitieron a los 2, 4, 7, 9, 12 y 14 meses posteriores al trasplante. El crecimiento individual se midió a través de la altura máxima y el diámetro basal del tallo. Con estos valores se calcularon las tasas relativas de crecimiento (TRC) de ambas variables mediante la fórmula utilizada por ^{Hunt et al. (2002)}: TRC = [ln crecimiento final (cm) - ln crecimiento inicial (cm)] / tiempo de evaluación (meses).

Al término de la última evaluación (septiembre de 2016), la biomasa acumulada en tallos, hojas y raíces se cuantificó en una muestra aleatoria de cinco plantas por especie y repetición (135 plantas en total). Las plantas extraídas se pesaron por componente; hojas, tallo y raíz. Posteriormente, las fracciones se colocaron en estufa a 70 °C durante 72 h para su desecación. Al final de este periodo, las muestras se pesaron nuevamente en una balanza con precisión de 0.01 g, para obtener el peso seco.

Análisis de datos

Se utilizó un diseño completamente al azar con arreglo factorial 3 x 3 (tipo de cobertura y especies). El cumplimiento de los supuestos estadísticos de normalidad, homocedasticidad e independencia se verificó. Las variables ambientales entre condiciones se analizaron mediante la prueba de Kruskal-Wallis; y la comparación entre pares de tipos de cobertura, con la prueba de rangos de Wilcoxon. La proporción de plantas supervivientes en cada condición se analizó con la prueba no paramétrica de rangos logarítmicos de Kaplan-Meier (^{Crawley, 2013}). Las TRC, 14 meses después del trasplante, se analizaron con ANOVA considerando a las especies y la condición como factores principales. Una vez que se mostraron diferencias significativas entre especies (P < 0.05), se utilizó otro ANOVA y se evaluó el efecto de la condición en cada especie. Las diferencias en la biomasa acumulada por fracción de cada especie, entre condiciones, también se evaluaron con ANOVA. Todos los análisis se realizaron con el programa R versión 3.2.2 (^{R Development Core Team, 2015}).

Características microclimáticas de los sitios

El Cuadro 1 presenta las condiciones microclimáticas en las tres coberturas de estudio. Las variables difirieron entre los sitios de trasplante y entre temporadas del año; las temperaturas del suelo fueron significativamente (P < 0.001) más frescas en el bosque. En el otoño, la humedad del suelo fue similar (P = 0.32) en los tres sitios; sin embargo, al inicio de la primavera se observaron diferencias significativas (P < 0.001) con menor humedad en el matorral que en el bosque y el pastizal.

Por otra parte, la temperatura media del aire fue significativamente más baja (P < 0.05) en el bosque y el matorral que en el pastizal (Figura 1). Con respecto a la radiación fotosintéticamente activa (RFA), los valores fueron significativamente (P = 0.05) mayores en el pastizal, intermedios en el matorral e inferiores en el bosque (Figura 2).

Figura 1 Temperatura del aire registrada a 1 m sobre el nivel del suelo (octubre 2015-septiembre 2016) en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Cada punto corresponde al valor medio mensual (± error estándar). Letras diferentes denotan diferencias significativas entre coberturas mediante la prueba de Wilcoxon (P < 0.05), posterior al análisis de Kruskal-Wallis.  

Figura 2 Perfil de la distribución mensual de la radiación fotosintéticamente activa en tres condiciones de cobertura (enero 2016-diciembre 2016) en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Letras diferentes denotan diferencias significativas entre coberturas mediante la prueba de Wilcoxon (P < 0.05). ± error estándar de la media. 

Los resultados indican que las condiciones microclimáticas varían en función del tipo de cobertura, lo cual puede afectar el desempeño de las plantas (^{Dickson, 1990}). La ausencia de dosel se refleja en temperatura, radiación y evapotranspiración mayores, propiciando considerable estrés y desecación en el suelo, y menor crecimiento de las plantas (^{Arosa, Ceia, Costa, & Freitas, 2015}; ^{Ramírez-Marcial et al., 2008}).

Supervivencia de Quercus

La supervivencia de las especies después de 14 meses de evaluación fue alta en las tres condiciones de estudio (> 90 %), con excepción de Q. ocoteifolia (88 %) en el pastizal (Figura 3). El periodo de seguimiento del estudio permite afirmar que las especies de Quercus tuvieron la habilidad para establecerse efectivamente en las tres condiciones; sin embargo, estas tendencias pueden modificarse con base en la estacionalidad o la etapa de crecimiento de las plantas utilizadas (^{Alvarez-Aquino & Williams-Linera, 2012}; ^{Espelta, Riba, & Retana, 1995}).

Figura 3 Curvas de supervivencia de tres especies de Quercus durante un periodo de 14 meses a partir del trasplante en condiciones de bosque, matorral y pastizal en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Letras diferentes indican diferencias significativas entre las curvas de supervivencia mediante la prueba no paramétrica de rangos logarítmicos de Kaplan-Meier (P < 0.05). 

En estudios de corto plazo se ha demostrado que la supervivencia está influenciada por las condiciones microclimáticas creadas por la presencia de árboles, arbustos y especies nativas de sucesión temprana. Tales circunstancias pueden modificar las condiciones microbianas y microclimáticas del suelo (^{Castro, Zamora, & Hódar, 2006}; ^{Ramírez-Contreras & Rodríguez-Trejo, 2009}), mejorando el desempeño de las plantas introducidas bajo el dosel (^{Avendaño-Yáñez, Sánchez-Velázquez, Meave, & Pineda-López, 2014}; ^{Bonfil et al., 2000}; ^{Camacho-Cruz, González-Espinosa, Wolf, & de Jong, 2000}; ^{Castro et al., 2006}).

Crecimiento de Quercus

Las TRC y la biomasa difirieron significativamente (P < 0.001) entre especies y entre las coberturas del dosel (Cuadro 2), lo cual sugiere un efecto diferenciado de las situaciones microambientales de cada condición.

La Figura 4 presenta las TRC en altura y diámetro de las tres especies de Quercus por cobertura. Las TRC en altura de Q. crispipilis y Q. ocoteifolia fueron mayores en condiciones con radiación y temperatura intermedia y baja (matorral y bosque). Quercus segoviensis presentó el incremento más bajo de TRC en altura y no mostró diferencias (P < 0.05) entre sitios. Con respecto a la TRC en diámetro, las tres especies incrementaron en el sitio con mayor radiación (pastizal) seguido por el matorral y el bosque. Este patrón se repitió en la acumulación de biomasa en Q. crispipilis y Q. segoviensis, principalmente en las raíces (Figura 5).

Figura 4 Tasa relativa de crecimiento (TRC) en altura y diámetro de especies de Quercus después de 14 meses de crecimiento en campo en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Letras diferentes indican diferencias significativas entre sitios mediante la prueba de Tukey (P < 0.05). ± error estándar de la media. 

Figura 5 Biomasa acumulada de tres especies de Quercus plantadas en tres condiciones de cobertura (bosque, matorral y pastizal) en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Letras diferentes indican diferencias significativas entre sitios, acorde con la prueba de Tukey (P < 0.05). ± error estándar de la media (n = 45). 

Estos resultados sugieren una asociación directa entre el incremento en el diámetro basal y el incremento en la biomasa radical en Q. crispipilis y Q. segoviensis, además de una relación inversa entre las TRC en altura y diámetro basal de Q. crispipilis y Q. ocoteifolia. Los mayores incrementos en altura -en contraste con el diámetro- se asociaron con niveles bajos e intermedios de radiación solar que variaron de 5 a 50 % (^{Cardillo & Bernal 2006}; ^{Neufeld, 1983}) y bajas fluctuaciones de temperatura y humedad bajo el dosel del bosque (^{Padilla & Pugnaire, 2006}; ^{Ramírez-Contreras & Rodríguez-Trejo, 2009}). Aunque se considera que la luz es un recurso necesario para el crecimiento, el incremento de radiación no significa necesariamente incremento en el tamaño de las plantas (^{Espelta et al., 1995}). Los resultados indican que, en los encinos, el crecimiento en diámetro basal -asociado con el incremento en la biomasa radical- es más común que el crecimiento en altura, poco después del trasplante, lo que coincide con lo observado por ^{Bonfil y Soberón (1999)} y ^{Kabeya y Sakai (2003)}.

El incremento en la biomasa de cada componente (hojas, tallo y raíz) de Q. crispipilis y Q. segoviensis fue mayor en el pastizal que en el matorral y el bosque (Figura 5). El mayor incremento de biomasa en plantas establecidas en sitios con mayor radiación solar puede atribuirse a que éstas sufren más estrés, el crecimiento en el tallo se vuelve más lento y los carbohidratos se distribuyen hacia las partes inferiores (^{Dickson, 1990}); además, en estas condiciones, las plantas alcanzan mayores tasas fotosintéticas (^{Feltrin et al., 2016}; ^{Kabeya & Sakay, 2003}; ^{Ramírez-Contreras & Rodríguez-Trejo, 2009}). El componente que alcanzó mayor biomasa fue la raíz; la importancia de este órgano radica en la capacidad de almacenar la mayor parte de los carbohidratos que la planta utilizará durante los periodos de condiciones adversas (^{Arosa et al., 2015}; ^{Kabeya & Sakay, 2003}). Las reservas almacenadas en las raíces permiten a los encinos rebrotar en caso de muerte o remoción parcial de la parte aérea (^{Bonfil & Soberón 1999}; ^{Cardillo & Bernal, 2006}; ^{Vázquez de Castro, Oliet, Puértolas, & Jacobs, 2014}).

Las tres especies de Quercus presentaron valores altos de supervivencia en las tres situaciones experimentales; aunque las variables microclimáticas son distintas entre las condiciones estudiadas, no se puede afirmar que sean los únicos factores que afectan la supervivencia, ya que también pueden influir la herbivoría y la fertilidad de los suelos (^{Lei et al., 2013}). En razón de que Q. crispipilis y Q. segoviensis presentaron mayores incrementos de biomasa en el sitio con mayor iluminación, se recomienda el uso de estas especies en la restauración de pastizales abandonados; mientras que Q. ocoteifolia tendría mayor éxito en la restauración de bosques secundarios degradados, ya que el desempeño mejora a la sombra del dosel forestal.