Área de estudio

El trabajo se realizó en el Área de Protección de Flora y Fauna (APFF) Nevado de Toluca en el Estado de México, entre los valles de Toluca y Tenango (Figura 1). El área de estudio se localiza entre los 18° 51' - 19° 19' LN y 99° 38' - 100° 09' LO, con un intervalo altitudinal entre 3,000 y 4,680 m (^{Körner & Paulsen, 2004}). Predominan los climas semifrío-subhúmedo C(E)wig y frío E(T)Hwig (^{García, 1990}); la temperatura media anual oscila entre los -2 y 7 °C; y la precipitación media anual, entre 200 y 1,800 mm con caída de nieve en los meses de diciembre a febrero (^{Challenger & Soberón, 2008}). El grupo de suelo dominante es Andosol, presentándose en menor proporción los grupos Feozem, Regosol, Cambisol y Litosol (^{Körner & Paulsen, 2004}). Los principales ecosistemas son el bosque templado de especies de los géneros Abies, Pinus y Quercus, situados a una altitud de 3,000 a 4,100 m; y el pastizal de alta montaña compuesto por los géneros Festuca y Calamagrostis, en altitudes de 4,100 a 4,500 m (^{Calderón de Rzedowski & Rzedowski, 2005}).

Figura 1 Área de Protección de Flora y Fauna (APFF) Nevado de Toluca y sitios de muestreo para la caracterización de la estructura del ecotono del límite superior del bosque de Pinus hartweggi. 

Especie en estudio

Pinus hartwegii es un pino adaptado a temperaturas bajas extremas que se distribuye en las cimas de las montañas más altas, desde Nuevo León en el noreste de México hasta El Salvador (^{Calderón de Rzedowski & Rzedowski, 2005}; ^{Perry, 1991}), en altitudes de 3,000 a 4,200 m (^{Beaman, 1962}; ^{Lauer, 1973}; ^{Perry, 1991}). La distribución natural es discontinua y está restringida a sitios de gran altitud como el Nevado de Colima, el Pico de Tancítaro, Nevado de Toluca, Ajusco, Popocatépetl, Iztaccíhuatl, Malinche y Pico de Orizaba, en la Faja Volcánica Transmexicana, donde constituye el límite altitudinal de la vegetación arbórea (^{Calderón de Rzedowski & Rzedowski, 2005}; ^{Vera-Vilchis & Rodríguez-Trejo, 2007}). La especie es de gran importancia ecológica debido a su distribución geográfica limitada y su tolerancia a bajas temperaturas, las cuales pueden alcanzar hasta los -30 °C (^{Beaman, 1962}; ^{Perry, 1991}).

Diseño de muestreo

El muestreo fue de tipo estratificado-sistemático (^{Matteucci & Colma, 1982}). La línea del LSB se tomó como punto de partida y a partir de ella se establecieron cinco transectos perpendiculares de 220 m de longitud. Dos transectos se ubicaron en dirección noroeste y tres en dirección este-sureste con respecto al cráter volcánico. En el establecimiento de los transectos se consideró la accesibilidad, estado de conservación de la línea del arbolado y similitud de la pendiente. En cada transecto se formaron seis parcelas de 20 m x 20 m con base en el modelo de transectos y parcelas de ^{Camarero y Fortin (2006)}; tres parcelas se ubicaron por debajo de la línea forestal (área de bosque) y tres por arriba de la línea (área de pastizal), con una separación de 40 m entre el centro de dos parcelas adyacentes, como se ilustra en la Figura 2. Las parcelas ubicadas en un mismo nivel altitudinal de diferente transecto se consideraron como repeticiones en los cálculos de densidad del arbolado; mientras que para los cálculos de altura y diámetro normal (DN a 1.3 m de altura), los árboles se consideraron de manera individual.

Figura 2 a) Diseño de muestreo en el ecotono formado por el bosque de Pinus hartwegii y el pastizal alpino en el Nevado de Toluca, b) Dimensiones de las parcelas de muestreo. LSB: límite superior del bosque. 

Estructura del ecotono del límite superior del bosque de P. hartwegii

La estructura del ecotono del LSB de P. hartwegii se caracterizó en los meses de agosto a octubre de 2014, a través del registro dendrométrico de los árboles (altura y DN de cada individuo) en las parcelas (^{Cárdenas, Martínez, Bravo, Núñez, & Caballero, 2008}) y de la densidad del arbolado en el gradiente altitudinal (3,980 a 4,120 m). La dimensión de los árboles se comparó estableciendo clases diamétricas por nivel altitudinal e identificando los estratos que componen el ecotono. El porcentaje de reducción proporcional de la densidad del arbolado entre los niveles altitudinales se calculó con la finalidad de identificar la forma que presenta el ecotono del LSB del Nevado de Toluca, de acuerdo con la clasificación de ^{Harsch y Bader (2011)}. La regeneración del bosque se evaluó mediante el conteo y cálculo de la densidad de plántulas e individuos menores de 1.3 m de altura y 10 cm de DN.

Delimitación altitudinal del ecotono del límite superior del bosque de P. hartwegii

Los límites altitudinales, inferior y superior, entre los que se distribuye la zona de transición del bosque de P. hartwegii a pastizal alpino en el Nevado de Toluca se determinaron mediante la adaptación del método de la ventana móvil de ^{Camarero y Fortin (2006)}. Esto se llevó a cabo tomando como referencia los pixeles de la imagen correspondiente al año 2014, cuya resolución espacial fue ajustada a 15 m mediante fusión con una imagen pancromática del mismo año. Los promedios de densidad del arbolado por pixel y los bordes del ecotono en los pixeles que presentaron diferencias estadísticas significativas se obtuvieron con el programa IDRISI versión Selva (^{Clarck Labs, 2012}). Estos bordes se corroboraron mediante la clasificación supervisada de 30 puntos georreferenciados dentro del ecotono y 30 puntos en cada cobertura que conforma la zona de transición (bosque y pastizal de alta montaña), los cuales se obtuvieron en campo con ayuda de un GPS con altímetro (marca Garmín, modelo V, EUA). Los límites altitudinales se extrapolaron a todo el ecotono en el Nevado de Toluca; con base en la delimitación realizada, se hizo un análisis de cambios altitudinales para determinar las modificaciones en la distribución altitudinal del ecotono del LSB de P. hartwegii en los últimos 25 años. Para ello, se utilizaron dos imágenes Landsat, una de 1989 y otra de 2014, ajustadas a 15 m de resolución, que se compararon a través del módulo Land Change Modeler de IDRISI versión Selva (^{Clarck Labs, 2012}).

Análisis estadístico

La altura y DN de los árboles, y la densidad de individuos se utilizaron como factores principales en un análisis de varianza de una vía (ANOVA), seguido de una prueba de comparación múltiple de Tukey. Por otra parte, con la finalidad de establecer la relación entre la altura y el DN de los árboles a lo largo del gradiente altitudinal, se aplicó una regresión lineal para la siguiente asociación de variables: altura vs. DN, altura vs altitud, DN vs. altitud, altura-DN vs. altitud. Los resultados del ANOVA aplicado a la densidad del arbolado se utilizaron para obtener los puntos en altitud entre los cuales, las diferencias en densidad fueron estadísticamente significativas; dichos puntos se utilizaron como referencia en la extrapolación de los límites altitudinales. Todos los análisis se realizaron en JMP8 (^{Statistical Analysis System [SAS], 2008}) con un nivel de confianza de 95 %.

Estructura del ecotono del límite superior del bosque de P. hartwegii

El ecotono del LSB del bosque de Pinus hartwegii en el Nevado de Toluca se ajusta a la forma difusa de la clasificación propuesta por ^{Harsch y Bader (2011)}. Dicha forma describe la reducción gradual de la altura y densidad de individuos conforme se alejan del centro del bosque y la altitud incrementa.

Los árboles del ecotono del LSB de P. hartwegii se encontraron en un rango de 0.3 a 22.0 m de altura con una media de 3.88 m (DE = 4.5). Por debajo de la línea forestal (Bos1, Bos2 y Bos3), los árboles tuvieron una altura media de 4.09 m (DE = 4.7); mientras que por arriba de la línea (Pas4, Pas5 y Pas6), la media fue de 2.2 m (DE = 1.4). Los árboles presentes a 4,043 m (Bos1) registraron la mayor y menor altura.

Respecto al DN, los árboles midieron entre 1.0 y 72.0 cm, con una media de 11.82 cm (DE = 11.85). La Figura 3 muestra que los diámetros más grandes se registraron en los árboles de los niveles Bos1 (4,043 m) y Bos2 (4,050 m). Por debajo de la línea forestal (Bos1, Bos2 y Bos3), los árboles midieron entre 1.0 y 72.0 cm de DN, con una media de 12.05 cm (DE = 12.3); mientras que por arriba de la línea (Pas4, Pas5 y Pas6), midieron entre 1.5 y 26.5 cm, con una media de 9.96 cm (DE = 5.63).

Figura 3 Número de individuos de Pinus hartweggi por clases diamétricas en los niveles altitudinales por arriba (Pas4, Pas5 y Pas6) y por abajo (Bos1, Bos2 y Bos3) de la línea forestal. 

La separación por clases diamétricas permitió la identificación del intervalo de altura de los árboles de regeneración (DN ≤ 10 cm), el cual se encontró entre 0.3 y 4.0 m; para individuos de porte juvenil y adulto (DN > 10 cm), la altura varió entre 1.5 y 22 m. Tanto la altura (r² = 0.144, EE = 4.23) como el DN (r² = 0.06, EE = 11.39) presentaron relaciones negativas significativas (P = 0.0001) con el incremento en altitud.

De acuerdo con ^{Wong y Lertzman (2001)}, la reducción de la altura y DN de los árboles a lo largo del gradiente altitudinal, no implica necesariamente una menor edad en los individuos. En altitudes elevadas, la tasa de crecimiento de P. hartwegii se reduce debido a las limitaciones impuestas por las bajas temperaturas (^{Tranquillini, 1964}). En estos sitios pueden encontrarse individuos maduros (62 años) por arriba de los 4,000 m con tallas significativamente menores en comparación con los árboles del núcleo del bosque (^{Beaman, 1962}); la gran adaptación de la especie a temperaturas congelantes, la hace al mismo tiempo vulnerable a los cambios en los rangos de temperatura ambiental, repercutiendo en el crecimiento. Al respecto, ^{Ricker et al. (2007)} predicen una reducción de 10.6 % en la tasa de crecimiento de P. hartwegii asociada al incremento de 0.6 °C en la temperatura media ambiental en los próximos 100 años. Aunado a lo anterior, P. hartwegii puede presentar un estado cespitoso durante los primeros años; es decir, su crecimiento es reducido o prácticamente nulo, pudiéndose prolongar hasta siete años (^{González-Rosales & Rodríguez-Trejo, 2004}). Lo anterior dificulta aún más la determinación del momento de establecimiento y la relación que pudiese tener con las variables bióticas y abióticas. Por lo tanto, es imprescindible el desarrollo y la aplicación de técnicas que permitan determinar la edad precisa de individuos en el ecotono del LSB y de enclaves, para dilucidar el efecto del incremento de la temperatura ambiental sobre la distribución altitudinal de la especie en cuestión.

En cuanto a la densidad del arbolado, algunos autores (^{Holtmeier & Broll, 2005}; ^{Jobbágy & Jackson, 2000}) señalan que esta variable tiene efectos importantes en la producción y germinación de semillas, así como en el establecimiento y desarrollo de nuevos individuos. De acuerdo con la Figura 4, a lo largo del ecotono del LSB, la densidad del arbolado mostró una reducción gradual de entre 8 y 70 % en los niveles altitudinales. Por otra parte, en la Figura 5 se observa que la mayor densidad se registró en el área de bosque; el nivel altitudinal Bos1 (4,043 m) tuvo el mayor promedio con 37 árboles por parcela (925 árboles·ha^-1; DE = 37.3), mientras que el nivel Pas6 (4,096 m) tuvo la menor densidad, siendo de un árbol por parcela (25 árboles·ha^-1). Con base en dicha reducción a lo largo del gradiente altitudinal, se puede afirmar que el ecotono del LSB de P. hartwegii corresponde a la forma difusa de la clasificación de ^{Harsch y Bader (2011)}, siendo relevante que los ecotonos difusos han registrado avances altitudinales con mayor frecuencia a nivel global (^{Harsch & Bader, 2011}; ^{Holtmeier & Broll, 2005}; ^{Körner, 1998}). Lo anterior confirma que las condiciones ambientales limitan el crecimiento de P. hartwegii sobre los 3,980 m, formando una línea de árboles bien definida (^{Harsch & Bader, 2011}).

Figura 4 Reducción proporcional de la densidad del arbolado de Pinus hartwegii con respecto al nivel altitudinal inmediato anterior. LSB: límite superior del bosque. 

Figura 5 a) Densidad total de árboles en el ecotono del límite superior del bosque (LSB) y b) densidad de árboles mayores de 10 cm de diámetro normal y 1.3 m de altura. 

Una baja densidad de individuos de porte adulto (300 a 700 árboles·ha^-1) favorece la regeneración arbórea (^{Camarero & Gutiérrez, 2004}), debido a que la presencia de otros árboles mitiga los efectos de las bajas temperaturas extremas e incrementa la disponibilidad de micrositios (^{Coop & Givnish, 2008}). La baja densidad también proporciona espacio suficiente para el establecimiento y desarrollo de nuevos individuos (^{Viveros-Viveros et al., 2009}); en contraste, con una densidad mayor de 1,000 árboles·ha^-1, el desarrollo disminuye considerablemente a causa de la reducida capacidad de supervivencia de los individuos de regeneración (^{Vera-Vilchis & Rodríguez-Trejo, 2007}). Esto se refleja en la presencia de enclaves, la cual se considera indicador del avance altitudinal de P. hartwegii; sin embargo, no implica un avance del bosque en sí, más bien representa el éxito de los individuos genéticamente más resistentes, capaces de sobreponerse a las condiciones adversas y que encontraron un micrositio favorable para el establecimiento de plántulas.

Bajo las condiciones de la alta montaña, una mayor densidad puede incluso disminuir la temperatura del suelo bajo los árboles por el sombreo, reduciendo la capacidad de supervivencia y desarrollo del sistema radical y de las plántulas en general. Al respecto, ^{Körner y Paulsen (2004)} reportaron que temperaturas inferiores a 5 °C y superiores a 12 °C reducen el éxito de germinación y crecimiento inicial de P. hartwegii en el Nevado de Toluca y Pico de Orizaba. El rango tan estrecho de temperatura óptima sugiere que un cambio mínimo de temperatura ambiental podría impactar significativamente la dinámica poblacional de la especie. Esto pone de manifiesto la necesidad de conocer, de manera más precisa, el efecto de las condiciones ambientales (temperatura y características del suelo) y del gradiente altitudinal sobre los mecanismos que restringen el crecimiento de P. hartwegii en el límite de su distribución altitudinal. Lo anterior con la finalidad de obtener predicciones más puntuales sobre la distribución potencial de P. hartwegii a largo plazo y saber si la especie es realmente capaz de migrar altitudinalmente como resultado del incremento de temperatura ambiental.

Delimitación altitudinal del ecotono del límite superior del bosque de P. hartwegii

Los límites altitudinales del ecotono del LSB de P. hartwegii identificados en la imagen de 1989 se encontraron en un rango de 3,990 a 4,040 m como límite inferior y entre 4,055 y 4,110 m como límite superior. En las imágenes de 2014, el límite inferior se identificó entre 3,980 y 4,090 m, y el superior entre 4,030 y 4,130 m (Figura 6). Estos rangos son congruentes con los reportados hace 55 años por ^{Beaman (1962)} en el Iztaccíhuatl (3,920 a 4,111 m) y Popocatépetl (3,753 a 4,076 m). Dichas similitudes evidencian no solo un patrón de comportamiento de la especie, sino una convergencia de las condiciones en las que se distribuye y el efecto de los cambios históricos que las condiciones ambientales han tenido sobre ella (^{Jobbágy & Jackson, 2000}; ^{Körner & Paulsen, 2004}). El límite superior identificado para 2014 fue superior hasta en 20 m en comparación con el de 1989; sin embargo, no se encontraron diferencias significativas (P = 0.07) entre los dos años muestreados. No se encontraron diferencias significativas (P = 0.11) en la altitud del LSB entre las exposiciones noroeste y este-sureste muestreadas en campo; la cara norte del cono volcánico registró la mayor variación altitudinal del ecotono del LSB (Figura 6). El rango de avance de la cara norte fue de entre 25 y 60 m lineales equivalentes a un incremento promedio de 6.5 m en altitud (DE = 4.5) en el borde superior del ecotono del LSB. Por su parte, el lado sur no presentó cambios visibles en la distribución altitudinal del ecotono con las imágenes utilizadas. Es importante considerar que las tasas de crecimiento de formas de vida arbórea, y particularmente, cuando se desarrollan en los límites altitudinales de la alta montaña, son sumamente lentas. Por lo anterior, el monitoreo de las especies y su distribución altitudinal, a largo plazo, tanto del ecotono como de los enclaves situados por arriba de la zona de transición, es fundamental para determinar si existen procesos de regeneración asociados al mantenimiento del ecotono; es decir, si se trata de un ecotono estable o dinámico con avances y retrocesos constantes (^{Harsch et al., 2009}; ^{Harsch & Bader, 2011}).

Figura 6 Límites altitudinales del ecotono del límite superior del bosque del Nevado de Toluca en el año 2014.