Zona de estudio

Tlanchinol se localiza en la porción norte del estado de Hidalgo; el municipio limita al norte con el estado de San Luis Potosí, al sur con el municipio de Calnali, al oeste con el municipio de Lolotla y al este con los municipios de Huazalingo y Huejutla (Figura 1). Tlanchinol ocupa una superficie cercana a 380 km² y representa 1.9 % de la superficie estatal; geográficamente se encuentra entre los paralelos 21° 00’ - 21° 10’ LN y 98° 30’ - 98° 35’ LO, a una altitud promedio de 1,590 m (^{Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática [INEGI], 1996}). La topografía es abrupta en gran parte del municipio, con muchas barrancas, además de tener mesetas y valles; al este presenta una planicie y al oeste algunos llanos constituidos en 90 % por pendientes mayores de 10 % (^{INEGI, 1996}). El clima templado predomina con temperatura promedio de 17.2 °C y precipitación pluvial anual de 2,156 mm, con lluvias principalmente en verano (mayo a septiembre) y en menor proporción en invierno (^{INEGI, 2004}; ^{Pavón & Meza, 2009}). El BMM de Tlanchinol se caracteriza por la presencia de árboles perennifolios y algunos caducifolios. Una de las especies características es Liquidambar macrophylla Oerst., también se observan Alnus acuminata Kunth, Bejaria aestuans Mutis ex L., Clethra mexicana DC., Dalbergia palo-escrito Rzed. & Guridi-Gómez y Quercus spp. L.; en el estrato arbustivo se encuentran Bocconia frutescens L. y Decatropis bicolor (Zucc.) Radlk. (^{Luna, Ocegueda, & Alcántara, 1994}; ^{Ponce-Vargas, Luna-Vega, Alcántara-Ayala, & Ruiz-Jiménez, 2006}).

Figura 1 Localización geográfica del bosque mesófilo de montaña en el municipio de Tlanchinol, Hidalgo. Los puntos GPS indican los sitios de recolección de las especies. 

Trabajo en campo

El muestreo y recolección de ejemplares de pteridofitas del BMM de Tlanchinol, Hidalgo, se hicieron durante siete recorridos de campo realizados entre marzo de 2009 y febrero de 2010. Las localidades de muestreo se seleccionaron con base en tres criterios básicos: 1) altitud (determinada con geoposicionador Garmin, GPSmap 60CS, Kansas, EUA), 2) ausencia o escasez de señales de disturbio por actividades humanas o fenómenos naturales y 3) cobertura del dosel ≥ 50 % (verificado con un densitómetro esférico (Model A, Bartlesville, Oklahoma, EUA). Los últimos dos criterios se consideraron indicadores indirectos de la presencia de vegetación primaria conservada (^{Pérez-Paredes, Sánchez-González, & Tejero-Díez, 2014}).

La riqueza, diversidad, valores estructurales y distribución de las especies de helechos y licopodios se determinaron con base en el establecimiento de 24 parcelas de muestreo (una por localidad seleccionada) de 400 m² cada una, en tres diferentes pisos altitudinales; el primer piso fluctuó de 1,100 a 1,400 m; el segundo de 1,401 a 1,700 m y el tercero de 1,701 a 2,000 m. El tamaño de parcela elegido fue el área mínima utilizada en estudios ecológicos con helechos y licopodios en bosques neotropicales (^{Pérez-Paredes et al., 2014}; ^{Watkins et al., 2006}). En cada parcela se obtuvieron datos estándar de cobertura y densidad de cada especie (^{Matteucci & Colma, 1982}), considerando tres hábitos de crecimiento: epifitas, epipétricas y terrestres (^{Álvarez-Zúñiga, Sánchez-González, López-Mata, & Tejero-Díez, 2012}).

Trabajo en laboratorio

Determinación de las especies. Las especies se determinaron con base en la obra de ^{Mickel y Smith (2004)} y para algunos géneros se consultó literatura reciente (^{Ebihara, Dubuisson, Iwatsuki, Hennequin, & Ito, 2006}; ^{Labiak, 2011}). Un ejemplar de cada especie fue montado para su integración en la colección del herbario HGOM del Centro de Investigaciones Biológicas de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Un duplicado de cada ejemplar se depositó en el Herbario Nacional MEXU de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Valores estructurales. La importancia estructural a lo largo del gradiente altitudinal se estimó con base en el valor de importancia relativa (VIR) de cada especie, a partir de los valores de cobertura y densidad relativa (^{Matteucci & Colma, 1982}).

Riqueza y diversidad de especies. La riqueza de especies se definió como el número de especies en cada localidad de muestreo. La diversidad de especies se estimó con el índice propuesto por ^{Jost (2006)}, a partir de la transformación de los valores del índice de Shannon-Wiener obtenidos con el programa de cálculo PAST 2.01 (^{Hammer, Harper, & Ryan, 2009}).

Diversidad beta. La tasa de reemplazo de especies entre pisos de altitud se estimó como el inverso del índice de semejanza de Sørensen (^{Koleff, Gaston, & Lennon, 2003}), también se calculó el número de especies compartidas entre pisos altitudinales, utilizando el programa de cálculo EstimateS 8.2 (^{Colwell, 2015}).

Variables ambientales. Con base en la localización (latitud y longitud) de cada parcela de muestreo, se estimaron 19 variables climáticas con el programa DIVA-GIS 7.3.0.1 (^{Hijmans, Guarino, Jarvis, & O’Brien, 2007}), a partir de la información climática de los años 1950-2000, incluida en la página web de ^{WorldClim-Global Climate Data (2015)}: temperatura media anual (TMA), rango promedio de temperaturas diarias (RPTD = T_max-T_min), isotermalidad [I = (BIO2/ BIO7) × 100], estacionalidad de la temperatura (ET = desviación estándar × 100), temperatura máxima del mes más cálido (TMMC), temperatura mínima del mes más frío (TMMF), rango anual de la temperatura (RAT = BIO5-BIO6), temperatura media del trimestre más húmedo (TMTH), temperatura media del trimestre más seco (TMTS), temperatura media del trimestre más cálido (TMTC), temperatura media del trimestre más frío (TMTF), precipitación anual (PA), precipitación del mes más húmedo (PMH), precipitación del mes más seco (PMS), estacionalidad de la precipitación (EP), precipitación del trimestre más húmedo (PTH), precipitación del trimestre más seco (PTS), precipitación del trimestre más cálido (PTC), precipitación del trimestre más frío (PTF). Las variables edáficas y topográficas fueron las siguientes: Calcio (Ca), conductividad eléctrica (CE), carbono orgánico (CO), potasio (K), magnesio (Mg), materia orgánica (MO), sodio (Na), potencial de hidrógeno (pH), altitud (Al), orientación (Or) y pendiente (Pe).

Relación entre la estructura y las variables climáticas y edáficas. La relación se estableció mediante un análisis de redundancia (RDA), una técnica de ordenación directa (un caso especial de regresión múltiple) donde los valores estructurales de las especies se relacionan directamente con las variables ambientales (^{Palmer, 2015}). La opción selección hacia adelante (forward), incluida en el programa CANOCO (^{Ter Braak & Šmilauer, 1998}), permitió elegir las variables que mejor explicaron la variación en los datos. Con base en la prueba de Monte Carlo, se determinó si los valores de los ejes de la ordenación y los valores de correlación entre las especies y las variables ambientales obtenidas con el RDA fueron estadísticamente significativos (P < 0.05).

Relación de la riqueza y diversidad con las variables climáticas y edáficas. La relación se estimó mediante el uso de métodos paramétricos (análisis de regresión lineal) y no paramétricos (árboles de regresión) con el programa de cálculo STATISTICA versión 7 (^{StatSoft Inc., 2004}). Los árboles de regresión no hacen suposiciones a priori sobre algún tipo de asociación entre las variables estudiadas y facilitan la interpretación de sus relaciones, lo que no se logra si se emplean modelos estadísticos lineales (^{Sánchez-González & López-Mata, 2005}).

Riqueza y diversidad de especies

Los cambios más conspicuos en la composición y diversidad de especies vegetales en regiones montañosas están relacionados con diferencias en altitud (^{Rahbek, 2005}; ^{Slik et al., 2009}). En el presente estudio, la riqueza total a lo largo del gradiente altitudinal fue de 78 especies de helechos y licopodios; no obstante, los valores de riqueza y diversidad de ambos grupos taxonómicos no mostraron relación significativa (P < 0.05) con respecto a la altitud (Figura 2). Esto contrasta con los resultados obtenidos en otras investigaciones que se refieren a una respuesta unimodal (^{Rahbek, 2005}; ^{Sánchez-González & López-Mata, 2005}; ^{Sang, 2008}; ^{Zhu, Jiang, Liu, Xiong, & Kang, 2007}) o lo menos común, respuestas positivas o negativas entre la altitud y la riqueza de especies, para diferentes grupos de plantas y ecosistemas (^{Rahbek, 2005}; ^{Slik et al., 2009}). Es importante recalcar que la altitud es una variable ambiental que afecta la composición y estructura de las comunidades de manera indirecta y compleja, pues las especies responden a una combinación intrincada de variables climáticas (temperatura, precipitación), edáficas y topográficas (^{Pinokiyo, Singh, & Singh, 2008}; ^{Sang, 2008}; ^{Slik et al., 2009}). En el caso de los helechos y licopodios, es frecuente que la riqueza y diversidad se incrementen en altitudes intermedias, donde la humedad es idónea para su reproducción y desarrollo (^{Kluge et al., 2006}; ^{Watkins et al., 2006}), y que disminuyan tanto en altitudes bajas, debido a la escasez de agua por el aumento de la temperatura, como en altitudes elevadas por las bajas temperaturas (^{Cuevas et al., 2013}; ^{Kluge et al., 2006}; ^{Sánchez-González et al., 2010}). De acuerdo con ^{Whittaker, Willis, y Field (2001)} puede ser complejo definir una serie de variables específicas responsables del cambio en la diversidad de especies, ya que éstas pueden diferir significativamente entre sistemas ecológicos y a través de escalas espaciales y temporales. ^{Sang (2008)} menciona que en las montañas Tianshan, China, el agua influyó más en la diversidad de especies de plantas en altitudes bajas, la temperatura en altitudes elevadas y las características físicas y químicas del suelo en altitudes intermedias.

Figura 2 Riqueza y diversidad de especies de helechos y licopodios a lo largo del gradiente altitudinal estudiado (1,107 m - 1,903 m) en Tlanchinol, Hidalgo. La relación con la altitud no fue estadísticamente significativa (P < 0.05). 

En el municipio de Tlanchinol, las condiciones de humedad y temperatura no mostraron alguna tendencia significativa de cambio conforme la altitud incrementó, tal vez porque el intervalo estudiado fue pequeño (menos de 1,000 m). Por esta misma razón no fue posible discernir algún patrón de cambio en los valores de riqueza y diversidad de especies a lo largo del gradiente de altitud. Además, es probable que factores como la pendiente, la exposición, el área de los cerros, cañadas, barrancas y montañas, o los factores edáficos (con impacto fisiológico más directo) de las parcelas de muestreo, estén más relacionados que la altitud con la variación local de humedad y temperatura y, por ende, con la riqueza y diversidad de especies de helechos y licopodios (^{Pausas & Austin, 2001}).

El Cuadro 1 muestra el número de especies por piso de recolección. El número de especies compartidas entre pisos de altitud contiguos fue alto (baja diversidad beta), en cambio, el número de especies compartidas fue bajo (alta diversidad beta) en los pisos de altitud más lejanos, situados en los extremos del gradiente (1,107-1,903 m). El cambio en la composición de especies es más evidente conforme aumenta la distancia geográfica entre sitios y, por lo tanto, cuando las diferencias ambientales locales se vuelven más profundas (^{Sánchez-González & López-Mata, 2005}; ^{Sang, 2008}; ^{Wana & Beierkuhnlein, 2011}).

Relación entre la riqueza de especies y las variables ambientales

Con base en la correlación significativa (r = 0.56, P < 0.01) entre la riqueza y los índices de diversidad estimados, se utilizó sólo la riqueza de especies como variable de respuesta en el análisis de regresión simple y en el árbol de regresión. La relación lineal entre la riqueza y las variables ambientales no fue estadísticamente significativa (P < 0.05), por lo que no se muestra la matriz de correlación. Los métodos de análisis estadístico que suponen algún tipo de relación entre variables (lineal, unimodal), no son del todo adecuados para estudiar la asociación entre riqueza, diversidad de especies y las variables ambientales, porque las relaciones más comunes en la naturaleza son de tipo no lineal (^{Kallimanis, Ragia, Sgardelis, & Pantis, 2007}; ^{Sánchez-González & López-Mata, 2005}).

En el presente estudio, el árbol de regresión facilitó y simplificó la interpretación de los resultados. La Figura 3 muestra la estructura del árbol, el cual presenta dos opciones relacionadas con una menor o mayor riqueza de especies: la primera opción sugiere que la riqueza de especies fue baja (flechas con líneas discontinuas) en los sitios donde la temperatura mínima del mes más frío (TMMF) fue menor de 0.77 %. La segunda opción sugiere que la riqueza de especies fue mayor en sitios con TMMF mayor de 0.77 % y precipitación del trimestre más cálido del año (PTC) menor de 2.67 %. En cambio, la riqueza de especies fue baja en los sitios donde la PTC fue mayor de 2.67 %, la orientación (Or) mayor de 1.82 % y la pendiente del terreno (Pe) mayor de 89.75 %. Todas las variables seleccionadas se relacionan directa o indirectamente con las condiciones de temperatura y disponibilidad de agua para los helechos y licopodios. Los valores de riqueza difirieron poco con respecto a la pendiente del terreno. Esto concuerda con la opinión de que solo cuando la pendiente está estrechamente relacionada con otras variables ambientales, el impacto de dicho factor es evidente sobre la composición y estructura de la vegetación de México (^{Rzedowski, 1978}).

Figura 3 Árbol de regresión que esquematiza la riqueza de especies en el bosque mesófilo de montaña de Tlanchinol, Hidalgo. Los rectángulos y elipses representan los nodos terminales y no terminales, respectivamente. Los números en cada elipse o rectángulo indican el promedio de riqueza de especies. Los números bajo cada elipse o rectángulo son la suma de cuadrados asociados con el promedio aritmético de las muestras. Los valores en las conexiones entre nodos representan los criterios de decisión. Los vectores con líneas continuas muestran la vía con riqueza de especies más alta y los vectores con líneas discontinuas indican la vía con riqueza de especies más baja. TMMF: temperatura mínima del mes más frío, PTC: precipitación del trimestre más cálido. 

^{Richter (2008)} menciona que una topografía compleja es fundamental para explicar la estructura petrográfica, edáfica y climática, y la diversidad de especies. Agrega que, en muchas montañas tropicales, existe una variedad extraordinaria de hábitats húmedos, subhúmedos y secos en estrecha proximidad, debido a la presencia de terrenos extremadamente heterogéneos con pendientes de diferente exposición. El BMM de Tlanchinol es un ejemplo de ello; debido a su intrincada orografía, la precipitación pluvial y la temperatura pueden diferir significativamente en sitios relativamente cercanos, de tan solo unos kilómetros de distancia, influyendo en los cambios de riqueza y diversidad de especies de helechos y licopodios.

Valor de importancia relativa de las especies

El Cuadro 2 presenta el VIR de las especies estudiadas en el BMM de Tlanchinol, Hidalgo. Las especies con VIR mayor de 10 % (especies dominantes) en el piso de menor altitud (1,100-1,400 m) fueron: Alsophila firma (Baker) D. S. Conant, Asplenium sessilifolium Desv. var. sessilifolium, Ctenitis melanosticta (Kunze) Copel., Cyathea fulva (M. Martens & Galeotti) Fée, Dennstaedtia bipinnata (Cav.) Maxon y Lophosoria quadripinnata (J. F. Gmel.) C. Chr.; en el piso altitudinal medio (1,401-1,700 m); A. firma, Asplenium cuspidatum Lam., Blechnum appendiculatum Willd., C. fulva, Elaphoglossum sartorii (Liebm.) Mickel, Hypolepis repens (L.) C. Presl., L. quadripinnata, Phanerophlebia juglandifolia (Humb. Onpl. ex Willd.) J. Sm. y Plagiogyria pectinata (Liemb.) Lellinger; y en el piso altitudinal superior (1,701-2,000 m): E. obscurum (E. Fourn.) C. Chr., E. sartorii, L. quadripinnata, P. pectinata y Polystichum ordinatum Liebm. Las especies con VIR alto se distribuyen en los dos primeros pisos de altitud del gradiente analizado, lo cual influye en la fisonomía de la vegetación, pues son las más importantes desde el punto de vista estructural. Las especies restantes con VIR bajos se distribuyen de manera variable a lo largo del gradiente de altitud e incluyen desde las restringidas a un solo piso, hasta las presentes en todo el gradiente estudiado. En los tres pisos de altitud, las especies de helechos de mayor talla presentaron los VIR más altos, destacando L. quadripinnata por su amplia distribución a lo largo del gradiente (1,100 a 1,950 m).

Es probable que la variación en los valores estructurales de los helechos y licopodios radique en las características del BMM, donde hay diversas asociaciones vegetales que difieren entre sí en cuanto a la altura, fenología y especies dominantes (^{Rzedowski, 1978}). La heterogeneidad ambiental en el BMM de Tlanchinol se expresa en tal forma que, en cada localidad o parcela de muestreo existen condiciones ambientales particulares, independientes de la altitud, que afectan o favorecen la dominancia e importancia relativa (VIR) de una o más especies. Sin embargo, no todas las variables ambientales analizadas tienen la misma influencia sobre la densidad y la cobertura de los individuos de las especies de helechos y licopodios (^{Álvarez-Zúñiga et al., 2012}). Se ha documentado que en las partes altas de las montañas, la composición y estructura de las comunidades vegetales frecuentemente se relacionan con la temperatura o con otros parámetros climáticos, mientras que en las partes bajas pueden estar determinadas por otros factores bióticos y abióticos (^{Ohmann & Spies, 1998}; ^{Sánchez-González & López-Mata, 2005}; ^{Sang, 2008}).

Relación entre los valores estructurales y las variables ambientales

La Figura 4 muestra la ordenación de los sitios y los factores ambientales obtenida mediante el análisis de redundancia (RDA). De acuerdo con el Cuadro 3, los valores de las raíces características indican que hay buena separación entre los sitios (cada sitio marcado con un símbolo en la Figura 4 representa el centroide de la distribución de un conjunto de especies) a lo largo de los dos primeros ejes de variación, asociada a los gradientes ambientales. En el diagrama de ordenación se distingue un grupo constituido por las parcelas de muestreo 1, 2, 7, 11, 13, 14 y 15; otro grupo integrado por las parcelas 5, 12, 16, 17, 18 y 24; y un tercer grupo formado por las parcelas 4, 8, 9, 10, 20, 21, 22 y 23. Las parcelas de muestreo 3, 6 y 19 se observan separadas entre sí y con respecto a las demás, por lo que no constituyen algún grupo.

Figura 4 Diagrama de ordenación de los 24 sitios de muestreo y de las ocho variables ambientales que presentaron los valores de correlación más altos con respecto a los dos primeros ejes de variación en el bosque mesófilo de montaña de Tlanchinol, Hidalgo. A: Altitud, ETRA: Evapotranspiración real anual, ETRH: Evapotranspiración real en la temporada lluviosa del año, I: Isotermalidad, MO: Materia Orgánica, Na: Sodio, Pe: Pendiente, PMS: Precipitación del mes más seco. 

Las variables ambientales que presentaron mayor correlación positiva con el primer eje de ordenación fueron, en orden de importancia: materia orgánica, isotermalidad y contenido de sodio (Cuadro 4, Figura 4). Las variables con mayor correlación negativa para el mismo eje fueron: precipitación del mes más seco, evapotranspiración real anual y evapotranspiración real en la temporada lluviosa del año. En cuanto al segundo eje de ordenación, la variable con mayor correlación negativa fue la altitud y las variables con mayor correlación positiva fueron la pendiente y la temperatura media anual (Cuadro 4, Figura 4). De acuerdo con el valor del factor de inflación de la varianza (FIV), tres de las variables seleccionadas contribuyeron significativa e independientemente a la ordenación (FIV < 12): materia orgánica, pendiente e isotermalidad. Los valores de las variables restantes presentaron autocorrelación alta.

Los datos aleatorizados generados con permutaciones Monte Carlo indican que el valor de la raíz característica del primer eje de la ordenación fue estadísticamente significativo (P < 0.05). Esto sugiere que los valores obtenidos con el RDA no se deben al azar y que el diagrama de ordenación proporciona una representación significativa de la distribución de los ensambles de helechos y licopodios en las parcelas de muestreo (Cuadro 4). Si bien existe un cambio gradual en la composición de especies a lo largo del gradiente altitudinal examinado mediante el análisis de ordenación, fue posible distinguir grupos conformados por ensambles de especies de helechos y licopodios, separados de otros grupos probablemente por tener requerimientos y tolerancias ambientales diferentes (^{Rodríguez, Pacheco, & Zavala, 2008}).

Los gradientes de altitud se consideran entre los “experimentos naturales” más poderosos para probar respuestas ecológicas y evolutivas de la biota a influencias del medio. Sin embargo, es conveniente que los resultados se interpreten considerando factores que no necesariamente son específicos de la altitud, tales como la humedad, las horas de insolación, el viento, la duración de la temporada, la geología (^{Körner, 2007}) e incluso las actividades humanas (^{Rodríguez et al., 2008}).

En el BMM de Tlanchinol, la riqueza, distribución y abundancia de las especies de helechos y licopodios están definidas principalmente por la materia orgánica, isotermalidad, contenido de sodio, precipitación del mes más seco, evapotranspiración real anual y evapotranspiración real en la temporada lluviosa del año; dichas variables no fueron dependientes de la altitud ni correlacionadas con ésta. En los BMM, de manera particular, la función del clima debe resaltarse como un elemento que no solo actúa de forma directa sobre las plantas, sino que también tiene influencia, a menudo decisiva, en los procesos de formación del suelo y en la conformación de la topografía (^{González-Espinosa et al., 2012}; ^{Rzedowski, 1978}).

La influencia de los factores edáficos sobre la distribución y abundancia de distintos grupos de plantas a escala local ha sido corroborada en varias investigaciones (^{Jones et al., 2008}; ^{Karst et al., 2005}; ^{Sánchez-González & López-Mata, 2005}). La materia orgánica es muy importante en la estabilidad de los agregados del suelo, influye sobre la porosidad y, por lo tanto, sobre el intercambio gaseoso e hídrico, y al ser un reservorio de nutrimentos se relaciona con la disponibilidad de los mismos (^{Schoenholtz, Van Miegroet, & Burger, 2000}). Las otras variables (precipitación del mes más seco, evapotranspiración real anual y evapotranspiración real en la temporada lluviosa del año), que resultaron importantes en la explicación de la estructura y distribución de las especies, están directamente relacionadas con la retención de humedad en el suelo y en las plantas. Las diferencias en la composición y en la dominancia (VIR) de las especies en cada parcela de muestreo son, probablemente, resultado del efecto combinado de múltiples variables ambientales; siendo la materia orgánica, el contenido de sodio, la precipitación y la temperatura de especial relevancia para ambos grupos de plantas (^{Kluge et al., 2006}).