Área de estudio

El área de estudio comprendió las comunidades de San Pedro Chicozapotes, municipio de Cuicatlán, y San Gabriel Casa Blanca, municipio de San Antonio Nanahuatipam en el estado de Oaxaca, México, las cuales forman parte de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán (RBTC). Esta región es una de las zonas con mayor diversidad biológica y cultural (^{Dávila et al., 2002}) en el estado. La RBTC forma parte de la Sierra Madre del Sur y ocupa la zona noroccidental de la subprovincia de la meseta de Oaxaca. La reserva se localiza en el extremo sureste del estado de Puebla y noreste de Oaxaca entre las latitudes 17° 39' - 18° 53' N y longitudes 96° 55' - 97° 44' W. La RBTC tiene una superficie de 490,187 ha y su altitud varía de los 600 a los 2,950 m. La temperatura media anual en el valle de Tehuacán, Puebla, varía entre los 18 y 22 °C, y aumenta a 24.5 °C en Cuicatlán, Oaxaca (^{Instituto Nacional de Estadística y Geografía [INEGI], 2002}).

De acuerdo con la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (^{CONANP, 2010}), los principales tipos de vegetación y uso de suelo en la región que comprende parte del área protegida y la región terrestre prioritaria del valle de Tehuacán-Cuicatlán son: selva baja caducifolia o bosque tropical seco (29 % del territorio de la reserva); terrenos dedicados a la agricultura, crianza de ganado y explotación forestal (22 %); bosque de encino y pino (21 %); matorral desértico rosetófilo con predominancia de arbustos espinosos y presencia importante de cactáceas (10 %); matorral crasicaule de vegetación dominada por cactáceas de gran tamaño (8 %); y otros tipos de vegetación (10 %). El tipo de vegetación que predomina en la comunidad de San Pedro Chicozapotes es el bosque tropical seco (BTS) con un estrato arbóreo más alto y denso en áreas de mayor pendiente, mientras que en San Gabriel Casa Blanca es el bosque tropical seco y matorral crasicaule (BTS/MC) con predominancia de columnares del género Neobuxbamia (^{Barrera-Salazar, Mandujano, Villarreal, & Jiménez-García, 2015}).

Diseño experimental

Cincuenta y tres grupos fecales de venado cola blanca se recolectaron durante la época seca (noviembre a mayo) y 37 grupos durante la época de lluvia (junio a octubre) del 2011 al 2013. Los grupos fecales se recolectaron en transectos de 500 x 2 m: 25 en el BTS y 32 en el BTS/ MC. Las muestras fecales se secaron en una estufa de aire forzado a 60 °C durante 24 h. Una fracción de la muestra fecal procesada se colocó en el portaobjetos y se dejó reposar y solidificar durante dos semanas. En cada laminilla (población de partículas) se colocaron, de manera sistemática (sobre el cubreobjetos), 20 microcampos (microparcelas) de 7 mm de diámetro cada uno y se procedió a la lectura de cada uno de ellos con un fotomicroscopio a 100x (Nikon^®, modelo LABOPHOT-2A, Japón). Cada área circular a 100x constituyó un campo, el cual se denominó microparcela y representó la unidad de muestreo. Una laminilla se preparó e identificó por cada grupo de excretas recolectadas en el área de estudio y cada laminilla se consideró como una unidad experimental con 20 repeticiones. Se observaron 1,060 campos para la época seca (400 campos para el BTC y 660 campos para el BTC/ MC) y 740 para la época de lluvia (320 campos para el BTC y 420 para el BTC/MC).

Simultáneo a la búsqueda de muestras fecales, se hizo una recolecta científica (hojas, tallos, flores y frutos) de las especies vegetales por época (lluvia y seca) para integrar el material de referencia. Para ello, se utilizó el método de barrido que consistió en recolectas seriadas y exhaustivas en el área de estudio. El material se guardó en prensas botánicas, anotando los datos de la planta y sitio de recolecta en una ficha. Posteriormente, el material se trasladó al laboratorio para la determinación taxonómica de los ejemplares. Los patrones epidérmicos de las plantas se obtuvieron con el método descrito por ^{González y Améndola (2010)}. Las epidermis se fotografiaron con un fotomicroscopio marca Nikon^®, con cámara fotográfica de 35 mm integrada al cabezal del mismo. Las fotografías se tomaron a 10x y 40x, para facilitar la comparación de los patrones de referencia con las laminillas correspondientes a los grupos fecales recolectados. Las plantas que conformaron la dieta del venado por época y por comunidad se identificaron al observar la epidermis de las muestras fecales y al compararla con los patrones fotográficos de las plantas de referencia. La comparación se basó en características histológicas como tamaño, forma y disposición de las células en el tejido epidérmico.

Durante el análisis microhistológico, el material fecal se identificó y se indicó la forma de vida (epífitas, suculentas, árbol, arbusto, hierba de hoja ancha, gramíneas de hoja delgada y ciperáceas). Los fragmentos encontrados como hojas, tallos, flores y frutos se separaron para determinar si los venados consumieron porciones vegetales más tiernas o más fibrosas. Las ramas jóvenes y hojas jóvenes de árboles, herbáceas de hoja ancha en estado vegetativo, frutas y arbustos de hojas deciduas se consideraron partes tiernas, mientras que las hojas maduras o secas, gramíneas de hoja delgada, hojas y ramas de árboles y arbustos con hojas perennes se consideraron partes leñosas.

La contribución de cada especie vegetal en la dieta se estimó a partir de la frecuencia acumulada, que en este caso fue la sumatoria de los campos analizados en los que se registró una especie o un componente determinado (^{Sparks & Malechek, 1968}). En este estudio, un componente se entiende como la forma de vida y partes consumidas de las plantas. A partir de la frecuencia acumulada (FA) y el número total de campos analizados (N), la frecuencia (F) se calculó como:

Una vez calculada la frecuencia, la densidad (D) se calculó como:

D = -In(1 - F)

Finalmente, la densidad relativa (%) se calculó para expresar la composición botánica de la dieta mediante la siguiente ecuación:

donde:

DR_a = Densidad relativa de la especie

D_a = Densidad de la especie

D_i = Densidad de la especie (^{González & Améndola, 2010}).

Este cálculo se obtuvo por épocas del año (húmedas y secas) y localidad de estudio (BTS/MC y BTS).

Análisis estadístico

Considerando que los métodos basados en modelos lineales no son apropiados para datos de conteo. Para este caso número de especies, se emplearon modelos lineales generalizados (conocidos como GLMs) con error de tipo Poisson y la función de liga de tipo log. Esta función asegura que todos los valores ajustados sean positivos, mientras que el error tipo Poisson considera que los datos de conteo son valores íntegros y tienen varianza igual a la media (^{Crawley, 2013}). Para probar esto, en los análisis se compararon los valores de los residuales de la desviación contra los residuales de los grados de libertad. Si los primeros son diferentes indican una sobredispersión y en este caso se puede emplear la función de error tipo quasipoisson. Estos modelos también son conocidos como modelos log-lineales. Las diferencias entre épocas y localidades para las variables número de especies, número de especies por forma de vida y número de especies por partes consumidas de la planta se probaron mediante GLMs. Los tipos de vegetación y épocas del año se consideraron como factores fijos en estos modelos. Para todos los análisis se utilizó el programa estadístico R versión 3.1.3 (^{R Development Core Team, 2015}).

Tasas de supervivencia

La dieta anual del venado cola blanca estuvo constituida por 83 especies clasificadas en 36 familias botánicas (Apéndice 1). Las familias Malvaceae, Commelinaceae y Myrtaceae fueron las que más aportaron a la dieta del venado en la época de lluvias; mientras que Fabaceae, Poaceae, Rubiaceae, Begoniaceae y Malpighiaceae en la época de secas. Del total de especies consumidas, solo 13 contribuyeron con más de 50 % de la dieta estacional en cada localidad. Las especies fueron: Bursera schlechtendalii Engl., Caesalpiniaceae sp., Lysiloma divaricatum (Jacq.) J. F. Macbr., Opuntia lasiacantha Pfeiff., Agave macroacantha Zucc., Ceiba parvifolia Rose, Euphorbia sp., Talinum paniculatum (Jacq.) Gaertn., Bursera fagaroides Ballock, Ziziphus sp., Solanum lanceolatum Cav., Senna wislizeni (Rose) Irwin & Barneby y Karwinskia humboldtiana (Schult.) Zucc. (Cuadro 1). Durante la época de lluvias y de secas, el número de especies consumidas en el BTS/MC fue 37 y 51, mientras que en el BTS fue 32 y 37, respectivamente. Estas diferencias no fueron estadísticamente significativas (Devianza = 0.29, gl = 1, P = 0.59), lo que indica que el venado consume, relativamente, número similar de especies en ambas localidades y épocas.

Cuadro 1. Principales especies botánicas consumidas por el venado cola blanca con un aporte mayor de 50 % de la dieta estacional en dos tipos de vegetación en el estado de Oaxaca. En el Apéndice 1 se presenta la lista total en detalle. 

Las especies arbóreas y arbustivas representaron más de 63 % de la dieta del venado en ambos tipos de vegetación y épocas del año; en orden de importancia le siguen las especies herbáceas, suculentas, gramíneas y ciperáceas (Figura 1). Únicamente en el BTS, el venado consumió epífitas. El modelo lineal generalizado indica que existen diferencias estadísticamente significativas (P < 0.05) en el consumo de las diferentes formas de vida dependiente del tipo de hábitat y época del año (Cuadro 2). Particularmente, el consumo de herbáceas (P = 0.0001) y del conjunto de suculentas, gramíneas, ciperáceas y epífitas (P = 0.008) difirió entre los tipos de hábitat y épocas; es decir, mientras que el venado cola blanca consume un porcentaje constante de especies arbóreas y arbustivas durante todo el año en ambas localidades, el consumo de otras formas de vida fue más variable.

Figura 1. Formas de vida de las plantas consumidas por el venado cola blanca durante la época de lluvias (■) y secas (□) en dos tipos de vegetación del estado de Oaxaca: a) Bosque tropical seco/Matorral crasicaule (San Gabriel Casa Blanca), b) Bosque tropical seco (San Pedro Chicozapotes). Árboles (Arb), arbustos (arbt), herbáceas (herb), suculentas (suc), zateas y ciperáceas (zat/cip) y epífitas (epi). 

Cuadro 2. Modelo lineal generalizado (GLM) de tipo Poisson para analizar el consumo de formas de vida de las plantas por el venado cola blanca dependiente del tipo de hábitat, época del año y forma de vida. La "intercepción" representa el valor fijo del modelo lineal para los árboles del bosque tropical seco (BTS) durante la época de lluvias; los coeficientes estimados indican la diferencia respecto a la intercepción. 

BTS/MC: Bosque tropical seco/Matorral crasicaule

AIC: Akaike Información Criterio

En forma de vida "otros" se agruparon a las suculentas, gramíneas, ciperáceas y epífitas.

Por otra parte, el consumo de hojas y ramas tiernas fue mayor que el consumo de flores y frutos (Figura 2). En el modelo lineal generalizado, para este caso, fue necesario emplear un error de tipo quasipoisson considerando que los residuales de la devianza fueron menores que los grados de libertad (Cuadro 3). De acuerdo con este análisis, en el BTS/MC hubo una tendencia marginalmente significativa (P = 0.051) de mayor consumo de ramas y hojas en comparación con el BTS. Particularmente, el consumo de ramas y hojas (P = 0.0001) aumentó en la época seca (P = 0.038).

Figura 2. Consumo de las hojas/ramas (■) y flores/frutos (□) por el venado cola blanca durante las épocas de lluvias y secas en San Gabriel Casa Blanca (Bosque tropical seco/matorral crasicaule) y San Pedro Chicozapotes (Bosque tropical seco) en el estado de Oaxaca. 

Cuadro 3. Modelo lineal generalizado (GLM) de tipo Poisson para analizar el consumo de partes de plantas (hojas/ramas, flores/frutos) por el venado cola blanca dependiente del tipo de hábitat y época del año. La "intercepción" representa el valor fijo del modelo lineal para el consumo de flores y frutos en el bosque tropical seco (BTS) durante la época de lluvias; los coeficientes estimados indican la diferencia respecto a la intercepción. 

BTS/MC: Bosque tropical seco/Matorral crasicaule

AIC: Akaike Información Criterio

El comportamiento alimentario del venado cola blanca en las comunidades de San Pedro Chicozapote y San Gabriel Casa Blanca es relativamente similar a lo indicado en la literatura para otros BTS. Por ejemplo, ^{Arceo et al. (2005)} señalan que de 82 plantas seleccionadas por el venado cola blanca en el BTS de Chamela, Jalisco, solo 12 contribuyeron con más del 50 % de la dieta anual. Por otra parte, ^{González y Briones-Salas (2012)} encontraron que la dieta anual del ungulado, en la región de la Sierra Madre de Oaxaca, estuvo constituida por 42 especies vegetales incluidas en 23 familias botánicas. Para la Mixteca poblana, ^{Villarreal-Espino (2006)} reporta 133 especies agrupadas en 50 familias botánicas; pero nuevamente, solo unas pocas contribuyeron con el mayor porcentaje. ^{Granados-Rivera et al. (2014)} reportan 40 especies de 15 familias en un estudio realizado en Campeche. En general, el venado cola blanca selecciona un número alto de especies de diversas familias, pero particularmente consume un mayor porcentaje de pocas especies.

Las hojas y ramas tiernas de especies arbóreas y arbustivas fueron el componente más consumido por el venado cola blanca en ambas épocas del año y localidades de estudio. Se ha reportado que el venado cola blanca prefiere las especies arbustivas y arbóreas durante todo el año, y las herbáceas en la época de lluvias cuando hay mayor disponibilidad de las mismas. Por su parte, ^{Gallina et al. (1981)} reportaron este patrón de consumo en los bosques templados de La Michilía, Durango. También en los BTS se ha observado este patrón de preferencia, incluso con aumento del consumo de flores y frutos durante la época seca (^{Arceo et al., 2005}) cuando las plantas verdes y la disponibilidad de agua escasean (^{Mandujano & Gallina, 1995}).

La diversidad de especies consumidas por el venado cola blanca en las localidades estudiadas en la RBTC se debe posiblemente a las diferencias en la estructura y composición botánica de San Gabriel Casa Blanca dominada por cactáceas columnares en pendientes menos pronunciadas, en comparación con San Pedro Chicozapotes donde el BTS es más diverso y denso en pendientes más accidentadas. Sin embargo, el número de especies de plantas consumidas podría incrementarse notablemente si se considera la extensión amplia de la RBTC y los diferentes tipos de ambientes que promueven una gran diversidad florística (^{Dávila et al., 2002}); por ejemplo, en la parte noroeste de la RBTC, en la región de Zapotitlán en Puebla, domina un tipo de vegetación aún más seco. Como consecuencia, al incrementar el número de localidades y ambientes muestreados se espera un aumento importante en las especies de plantas consumidas por el herbívoro ramoneador, tal como ha sido reportado en otras regiones del país (^{Gallina et al., 1981}; ^{Ramírez-Lozano, 2004}; ^{Villarreal-Espino, 2006}).