Calidad biológica de aguas residuales utilizadas para riego de cultivos forrajeros en Tulancingo, Hidalgo, México

 

Biological quiality of wastewater used in irrigation of forage crops in Tulancingo, Hidalgo, Mexico

 

Elizabeth Hernández-Acosta¹*; Evangelina E. Quiñones-Aguilar²; David Cristóbal-Acevedo¹; Juan E. Rubiños-Panta³

 

¹ Universidad Autónoma Chapingo. km 38.5 Carretera México-Texcoco. C. P 56230. Chapingo, Texcoco, Edo. de México, México. Correo-e: elizahac@yahoo.com.mx Tel.: 01 595 95 215 00 ext. 6359, 6342 (*Autora para correspondencia).

² Unidad de Biotecnología Vegetal, Centro de Investigación y Asistencia en Tecnología y Diseño del Estado de Jalisco. Av. Normalistas núm. 800, Colinas de la Normal. C. P. 44270. Guadalajara, Jalisco, México.

³ Colegio de Postgraduados. km 36.5 Carretera México-Texcoco. C. P. 56230. Montecillo, Texcoco, Edo. de México, México.

 

Recibido: 30 de marzo, 2012
Aceptado: 05 de febrero, 2014

 

Resumen

El uso de aguas residuales para el riego de cultivos forrajeros es una práctica que aumenta día a día en áreas donde el agua, para este fin, es escasa. Sin embargo, los usuarios, al estar en contacto directo con las aguas residuales, padecen enfermedades gastrointestinales a causa de coliformes y parásitos (helmintos). En el presente estudio se evaluaron coliformes fecales (en aguas residuales, suelo y plantas) y helmintos (en aguas residuales) en el módulo II del Distrito de Riego 028, Tulancingo, Hidalgo. El análisis bacteriológico y de helmintos se hizo acorde con las metodologías señaladas en la NMX-AA-003-1980, NOM-001-SEMARNAT-1996, PROY NMX-AA-042-SCFI-2008 y en la sección 9810 APHA. Se determinaron 16 sitios de muestreo de aguas en los canales de riego y se tomaron 54 muestras, tanto de suelo como de plantas. Las concentraciones más altas de coliformes fecales fueron 2 x 10¹⁰ NMP·100 mL^-1 de agua, 10⁹ NMP·100 g^-1 de suelo, 10⁹ NMP·100 g^-1 de raíz y 3 x 10⁹ NMP·100 g^-1 de tallo. Once de los 16 sitios de muestreo tuvieron helmintos. Se sugiere tratar las aguas residuales antes de su uso, para evitar problemas de salud entre los usuarios.

Palabras clave: Patógenos, coliformes fecales, helmintos, canales de riego.

 

Abstract

The use of wastewater in irrigation of forage crops is a practice that increases daily in areas where water, for this purpose, is scarce. However, growers, when being in direct contact with wastewater, suffer from gastrointestinal diseases caused by coliforms and parasites (helminths). In the present study, we evaluated fecal coliform (in wastewater, soil and plants) and helminths (in wastewater) in module II, Irrigation District 028, Tulancingo, Hidalgo. Bacteriological and helminth analyzes were consistent with the methodologies reported in the NMX-AA-003-1980, NOM-001-SEMARNAT-1996, PROY NMX-AA-042-SCFI-2008 and section 9810 APHA. A total 16 water sampling sites were determined in irrigation channels and 54 samples of both soil and plants were taken. The highest fecal coliform concentrations were 2 x 10¹⁰ MPN·100 mL^-1 of water, 10⁹ MPN·100 g^-1 of soil, 10⁹ MPN·100 g^-1 of root and 3 x 10⁹ MPN·100 g^-1 of stem. Eleven of the 16 sampling sites were helminths. We suggest treating wastewater before use, to prevent health problems among growers.

Keywords: Pathogens, fecal coliform, Helminths, irrigation canals.

 

INTRODUCCIÓN

El agua es un recurso natural imprescindible para la sociedad y se utiliza en casi todas las actividades que el hombre realiza. No obstante, en la actualidad existen severos problemas de escasez y contaminación del agua (Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales [SEMARNAT], 2007).

A nivel mundial, la actividad agrícola atraviesa por serios problemas de producción de alimentos debido a la falta de agua, sobre todo en las zonas áridas y de extrema pobreza (Toledo, 2002). Por esta razón, muchos agricultores de áreas secas con ingresos bajos utilizan aguas residuales en la producción de cultivos, además de que al hacerlo no aplican fertilizantes y, por tanto, el uso de éstas les resulta económico (Méndez, Ricardo, Pérez, Hernández, 90 & Campos, 2006). Uno de los inconvenientes del uso de aguas residuales es la presencia de bacterias coliformes, las cuales provienen de las heces de humanos y animales; y la existencia de helmintos, cuya procedencia además del uso de agua residual es el empleo de estiércol como fertilizante, carencia de instalaciones sanitarias adecuadas y la falta de control de animales. El alto riesgo para la salud causado por los helmintos se debe a que su estadio de huevo perdura en el ambiente. Córdoba et al. (2002) citan que los huevos de Ascaris lumbricoides y Toxocara canis conservan su poder infectante en el suelo entre siete y doce años. Si bien, el uso de aguas residuales impulsa la producción de los campos agrícolas, también origina riesgos para la salud de los productores, sus familias y a la población que consuma los cultivos irrigados (SEMARNAT, 2007).

En México, Cifuentes et al. (1993) estudiaron algunos problemas de salud pública relacionados con el uso de aguas residuales en la agricultura de los distritos de riego 003 Tula y 100 Alfayucan, en el estado de Hidalgo. Los autores determinaron que el riesgo de infección por helmintos (A. lumbricoides) en la población infantil fue mayor en los grupos de exposición alta e intermedia que en habitantes que no estaban expuestos a las aguas residuales. Además, los niños de las familias expuestas presentaron enfermedades diarreicas. A largo plazo, la presencia de organismos en el suelo hace necesario no sólo el monitoreo del agua de riego que los transporta, sino también el control y prevención de la presencia de huevos de helmintos (Comisión Nacional del Agua [CONAGUA], 2010).

El presente trabajo tuvo como objetivo evaluar la concentración de coliformes fecales (en aguas residuales, suelo y plantas) y huevos de helminto (en aguas residuales) en el módulo II del distrito de riego 028 (DR 028), Tulancingo, Hidalgo, con el fin de detectar posibles riesgos para la salud y evidenciar la necesidad del tratamiento de las aguas residuales antes de emplearse en el riego de cultivos forrajeros.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Descripción de la zona de estudio

El Distrito de Riego 028 se localiza en los alrededores de la ciudad de Tulancingo, Hidalgo, en los municipios de Tulancingo de Bravo, Santiago Tulantepec de Lugo Guerrero y Cuautepec de Hinojosa. El distrito se ubica en la zona sureste del estado (20° 03' 46.08" - 20° 09' 48.96" N y 98° 19' 36.48"-98° 23' 29.76" O), a una altitud de 2,140 m.

La investigación se realizó en el módulo II del DR 028 (669 ha), localizado al norte de la ciudad de Tulancingo en los ejidos Laguna de Cerrito, Tulancingo, Cebolletas, Santa María y Santa Ana. Esta zona recibe agua contaminada por fuentes industriales, agropecuarias y domésticas, que es utilizada para el riego de avena forrajera (Avena sativa L.), maíz forrajero (Zea mays L.), alfalfa verde (Medicago sativa L.) y trébol verde (Trifolium pratense L.) (Hernández-Acosta, 2011).

Las descargas de aguas residuales provenientes de la ciudad de Tulancingo se reúnen en una presa derivadora en el ejido Huapalcalco. A partir de este sitio, inicia el canal de riego que se distribuye en las 669 ha que conforman el módulo II y en su trayecto recibe descargas de aguas residuales domésticas, de sanitarios portátiles, de fábricas de queso (suero) y establos. Lo anterior origina heterogeneidad del agua residual en sus propiedades físicas, químicas y biológicas (Hernández-Acosta, 2011).

Ubicación de los sitios de muestreo y colecta de muestras de agua, suelo y planta

Los sitios de muestreo en los canales de riego se seleccionaron de acuerdo con los siguientes criterios: tipos de descargas, ubicación de las compuertas principales y programación de la apertura de los canales. Se consideró que los sitios fueran representativos y estuvieran situados de manera uniforme dentro del módulo II. Además de los sitios seleccionados, se colectó agua de un canal que sólo transporta agua de pozo, con el objetivo de comparar los resultados obtenidos entre las muestras. El pozo se encuentra en el sitio 16 del módulo II. En total se ubicaron 16 sitios de muestreo (Figura 1a), cuyas aguas residuales fueron heterogéneas en color y concentración de sólidos, como resultado de las descargas recibidas en el trayecto de los canales de riego.

Las muestras de agua se colectaron en el año 2009, durante la época seca y de lluvias. Los muestreos se realizaron el 29 de julio, 28 de agosto y 1 de septiembre. La recolección de aguas residuales, en cada uno de los puntos de muestreo, se hizo de acuerdo con la norma NMX-AA-003-1980 (Secretaría de Comercio y Fomento Industrial [SECOFI], 1980). También se tomaron muestras de suelo, de acuerdo con lo establecido por la NOM-021-SEMARNAT-2000 (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales [SEMARNAT], 2002), y muestras de avena forrajera, maíz forrajero, alfalfa verde y trébol verde, cerca de los sitios donde se colectó agua (canales de riego). En total se obtuvieron 54 muestras compuestas de suelo y la misma cantidad de muestras vegetales.

Determinación de bacterias coliformes en agua residual, suelo y planta, y evaluación de huevos de helmintos en agua residual

La contaminación por microorganismos patógenos en agua, suelo y planta se determinó utilizando la cantidad de coliformes fecales como indicador, siguiendo la metodología descrita en el PROY-NMX-AA-042-SCFI-2008. Debido al elevado número de bacterias presentes en el agua residual, cada muestra se diluyó de forma seriada (1:10) con agua peptonada, partiendo de una concentración de 10^-1 hasta 10^-9. La prueba presunta para la determinación de coliformes totales se hizo con caldo lactosado (tres series sucesivas de cinco tubos incubados a 35-37 °C). La prueba se consideró positiva en los tubos con turbidez y producción de gas. Posteriormente se hizo la prueba confirmativa en medio específico caldo E. C. (Escherichia coli). Los tubos se incubaron a 44.5 °C (± 0.5 °C) por 24 h. Finalmente, el NMP se determinó mediante tablas estadísticas establecidas (American Public Health Association [APHA], 1989).

La contaminación del agua por parásitos se evaluó mediante la presencia de huevos de helmintos, acorde con el método normalizado de APHA (1989). En el sitio de muestreo se filtraron 5 litros de agua en un tamiz (tamaño aproximado de 30 μm), el cual se colocó en la pared de un frasco de vidrio. La superficie del tamiz se limpió con agua destilada de ocho a 10 veces, para desprender los nematodos. Los frascos de las muestras se colocaron en baño maría a 57 °C por 15 min y después se agregó formol (4 %). Posteriormente, se procedió al conteo de huevos de helmintos en microscopio.

Análisis de datos en las muestras de suelo y plantas, para determinar concentraciones de coliformes fecales

Los coliformes fecales (CF) se obtuvieron de muéstreos puntuales en campo. En el laboratorio, las muestras se analizaron por triplicado con el objetivo de tener un valor promedio como medida de tendencia central de los datos. El NMP se determinó mediante tablas estadísticas establecidas por APHA (1989).

El análisis y la representación de los resultados de CF en suelo y plantas se realizaron con base en áreas generadas con ayuda del software Arcgis 9.3 (ESRI, 2009) y, en específico, con el método de interpolación Kriging. Esta herramienta geoestadística ubica áreas contaminadas y muy contaminadas en el distrito de riego a partir de valores superiores a los establecidos por las normas, desechando los valores extremos y tomando en cuenta solo los valores medios (Oliver & Webster, 1990). Una vez obtenidas las áreas, se generaron categorías o escalas para facilitar el análisis de los resultados. Debido a que no se encontraron referencias de escalas o categorías en investigaciones similares, se propuso la creación de dos categorías: la primera denominada "contaminada" con concentraciones de coliformes menores de 2 x 10⁶ NMP·100 g^-1 y la segunda, identificada como "muy contaminada" con concentraciones mayores de 2 x 10⁶ NMP·100 g^-1.

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Coliformes fecales en aguas residuales

Las concentraciones de CF en aguas residuales fluctuaron de 2 x 10⁴ a 2 x 10¹⁰ NMP·100 mL^-1. El sitio 5 (descarga de suero, ejido Santa Ana) y el Sitio 2 (derivadora, Huapalcalco) presentaron mayor concentración de CF; mientras que las menores concentraciones se encontraron en el sitio 16 (pozo, Cebolletas), el cual fungió como testigo con 2 x 10⁴ NMP·100 mL^-1 de agua, y el sitio 15 (ejido Laguna de Cerrito) con 10⁵ NMP·100 mL^-1 de agua. Con los resultados anteriores, se determinó que el agua de pozo presenta alta contaminación de CF. Esto pudo ocurrir porque, en ocasiones, los canales de riego que transportan agua de pozo están expuestos a la contaminación por heces fecales. Al respecto, en Venezuela, Hernández, Espinoza, Malpica, y De Jesús (2011) evaluaron la calidad del agua de riego para uso agrícola y encontraron valores de CF superiores (1 x 10⁵ a 9.3 x 10⁶ NMP·100 mL^-1) a los indicados para el agua de pozo del presente trabajo. Los autores señalaron que el agua de pozo pudo contaminarse con agua de una laguna natural. En el caso del presente estudio, no se encontró una fuente puntual de contaminación del agua de pozo (sitio 16); sin embargo, se sugiere que la afectación se debe a fuentes dispersas de contaminación del ganado que pasta en la zona.

Los resultados de este trabajo mostraron que en todos los sitios de muestreo se rebasaron los límites máximos permisibles (LMP) (Cuadro 1). La NOM-001-SEMARNAT-1996 (SEMARNAT, 2003) especifica que el LMP de CF en aguas residuales debe ser de 1,000 a 2,000 NMP·100 mL^-1, para su disposición mediante riego agrícola. De acuerdo con la norma, los resultados de la presente investigación muestran la existencia de riesgo para la salud humana y la necesidad de implementar tratamientos previos a las aguas residuales destinadas al riego de cultivos forrajeros. Cuevas, León, Jiménez, y Chaídez (2009) llegaron a una conclusión similar. Estos autores detectaron la presencia de E. coli y Salmonella en agua y suelo agrícola, así como la resistencia de estas bacterias a los antibióticos. Los investigadores señalaron que los canales de riego agrícola, al estar al aire libre, pueden contaminarse con la introducción de agua residual, descargas domésticas y excretas de animales. En su estudio observaron la presencia de animales silvestres y ganado bovino en las cercanías de los canales. Lo expuesto por Cuevas et al. (2009) ocurre en el módulo II de DR 028, situación que aumenta el riesgo perjudicial a la salud de los usuarios de riego y todos aquellos que estén en contacto directo con estas aguas, sobre todo por el número alto de CF (Cuadro 1).

Mora (1998) menciona que el riego con aguas residuales en áreas verdes, cultivos de legumbres y árboles frutales es cada día mayor. En consecuencia, existe alto riesgo de contraer enfermedades intestinales por bacterias CF, sobre todo con los productos de consumo crudo. Al respecto, Veliz, Llanes, Fernández, y Bataller (2009) señalan que para evitar problemas de salud pública por patógenos en las aguas residuales, especialmente en la población infantil, éstas deben utilizarse principalmente en el riego de cultivos no destinados al consumo humano directo, como forrajes y cultivos industriales. En el DR 028, en Tulancingo, Hidalgo, las aguas residuales se utilizan para cultivos forrajeros; sin embargo, se observó que también el cilantro (Coriandrum sativum L.), el tomate verde (Physalis ixocarpa Brot), la calabacita (Cucúrbitapepo L.) y la lechuga (Lactuca sativa L.) se riegan con aguas residuales. Los resultados obtenidos en el presente estudio, respecto a las concentraciones de CF en el agua residual para riego de especies forrajeras, muestran que existe riesgo para la salud de los productores.

Coliformes fecales en suelos regados con aguas residuales

No existen normas mexicanas que indiquen el LMP para la variable CF en el suelo. Por tal razón, en este trabajo, se consideró el LMP que establece la NOM-001 -SEMARNAT-1996 (2,000 NMP·100 mL^-1). Las concentraciones de CF en suelos presentaron valores de 2 x 10² a 1 x 10⁹ NMP·100 g^-1 (Cuadro 2). La distribución espacial de CF que prevalece en el módulo II del DR 028 se calificó como "muy contaminada". Al respecto, cabe señalar que los suelos del DR 028, Tulancingo, Hidalgo, se riegan con aguas residuales cada 25 días con un tiempo de 4 a 10 h continuas por día; esta situación favorece la continua contaminación de los suelos por bacterias coliformes. Pocos estudios reportan la presencia de CF en suelos regados con aguas residuales. Respecto a la sobrevivencia de CF en los suelos, Fasciolo, Meca, Calderón, y Rebollo (2005) investigaron la contaminación microbiològica residual en suelos regados con efluentes domésticos tratados y obtuvieron 33 NMP·100 g¹ de suelo, correspondiente a E. coli, seis días después del último riego realizado. Estos autores observaron que la presencia de E. coli disminuía después de 26 días de haberse aplicado el último riego. Por otro lado, Paluszak, Ligocka, Breza-Boruta, y Olszewska (2003) indican que las bacterias fecales permanecen en el suelo de 21 a 27 semanas y, sí las condiciones son favorables (después de lluvias abundantes, temperatura de 10 °C [Filip, Kaddu-Mulindwa, & Milde 1988], pH de neutro a alcalino [Sjogren, 1994]) pueden filtrarse por el perfil del suelo y contaminar aguas subterráneas que se utilizan como fuente de agua potable (Entry, Hubbard, Thies, & Fuhrmann, 2000). Sjogren (1994) señaló que E. coli sobrevive en el suelo de 20.7 a 23.3 meses, situación que aumenta el riesgo a la salud en caso de contaminar el agua que se destina al consumo humano.

Coliformes fecales en plantas regadas con aguas residuales

La concentración de coliformes fecales fue mayor en el tallo (1 x 10⁵ a 3 x 10⁹ NMP·100 g^-1) que en las raíces (5 x 10⁴ a 1 x 10⁹ NMP·100 g^-1) (Cuadro 2). Lo anterior significa que, probablemente, los coliformes fecales migraron al tallo de la planta, situación que pudo favorecerse porque el agua residual estuvo en contacto directo y por más tiempo con esta estructura. Al respecto, Solomon, Yaron, y Matthews (2002) demostraron, con estudios de microscopía y la recuperación de células viables de tejidos internos de las plantas, que E. coli puede entrar en la planta de lechuga a través del sistema de raíces y migrar a lo largo de la porción comestible. Los autores también comprobaron que E. coli migraba a sitios internos en el tejido vegetal y se protegía de la acción de agentes desinfectantes, en virtud de su inaccesibilidad. No existe mucha información que explique la migración de bacterias coliformes a partes superiores de la planta cuando éstas son regadas con aguas residuales. En la presente investigación, el mayor número de coliformes se reportó en el tallo, lo cual pudo favorecerse por el manejo que los usuarios de aguas residuales dan a los suelos y plantas, ya que cada 25 días realizan el riego y durante un día riegan por un periodo de 4 a 10 h continuas. En este tiempo, los suelos permanecen inundados y una parte importante de los tallos de cultivos como la alfalfa, los pastos y el trébol quedan sumergidos en las aguas residuales favoreciendo con esto, de forma indirecta, la sobrevivencia de coliformes en las plantas.

En el caso de cultivos forrajeros, dicha sobrevivencia no es tan grave porque no se consumen por el hombre pero en el caso de las hortalizas sí, ya que éstas pueden presentar un estado sanitario inaceptable (Rivera-Jacinto, Rodríguez-Ulloa, & López-Orbegoso (2009).

Número de huevos de helmintos en aguas residuales utilizadas para riego de cultivos forrajeros

Los resultados mostraron que el LMP para las descargas vertidas al suelo (uso agrícola: 1 huevo-litro^-1 para riego restringido y 5 huevos-litro^-1 para riego no restringido) se superó. En el punto 3 (punto medio ejido de Cebolletas) se registró el número máximo de huevos de helminto (24 huevos-litro^-1). Once de las muestras colectadas contenían huevos y larvas de helmintos (5 a 24 huevos-litro^-1), mientras que en el punto 16 (pozo [muestra testigo]) no se encontraron (Cuadro 1).

La presencia de huevos de helmintos en aguas residuales utilizadas para riego de cultivos forrajeros en el DR 028, en Tulancingo, Hidalgo, representa un problema de salud pública. Es importante mantener los cultivos forrajeros libres de estos organismos, pues existen enfermedades zoonoticas como las ocasionadas por los nematodos Trichinella spiralis y Gnathostoma doloresi que pueden transmitirse a los humanos a través de los alimentos (Romero, 2007). El riesgo para la salud pública aumenta porque como se citó anteriormente, aunque solo se hace en pequeña escala, en algunas parcelas se utiliza el agua residual para el riego de hortalizas y frutales, situación que favorece el aumento de enfermedades gastrointestinales en los consumidores (Camargo & Campuzano, 2006).

Existen evidencias de que la presencia de huevos de helmintos en aguas utilizadas para riego de cultivos agrícolas representa riesgo para la salud. Devera, Blanco, González, y García (2006), y Cifuentes y Rodríguez (2005) encontraron que el riesgo es mayor en la población consumidora de hortalizas regadas con estas aguas. Scorza y Vilchez (2007) señalan que en condiciones higiénicas desfavorables, la contaminación de suelos por huevos de parásitos alcanza el centenar por gramo de suelo y su infectividad tiene una duración de hasta 15 años, situación que posibilita un mayor riesgo para la salud pública.

Durante la última década, investigadores de países latinoamericanos evidenciaron el problema de salud pública generado por el consumo de lechuga (L. sativa) (Devera et al., 2006; Traviezo-Valles, Dávila, Rodríguez, Perdomo, & Pérez, 2004), perejil (Petroselinum crispum M.) (Rivera-Jacinto et al., 2009), cilantro (C. sativum), cebolla (Allium cepa L.), repollo (Brassica olerácea L.) y elote (Zea mays L.) (Pérez-Cordón, Rosales, Renzo, Vargas-Vásquez, & Cordova, 2008) contaminados con agua de mala calidad microbiològica. Estos investigadores concluyen que se requiere del tratamiento de las aguas y la desinfección de los cultivos, previo al consumo, para disminuir las enfermedades transmitidas por parásitos.

Otros investigadores también señalan que el tratamiento y desinfección del agua residual son obligatorios, antes de utilizarse para riego (Camargo & Campuzano, 2006; Cuenca-Adame, Riestra-Díaz, Pérez-Mangas, & Echegaray-Alemán, 2001). Al respecto, Castro-Espinoza et al. (2009) mencionan que las aguas residuales tratadas son una alternativa de bajo costo en la irrigación de cultivos agrícolas; sin embargo, su uso puede restringirse por la calidad microbiológica.

Según la normatividad mexicana, en el presente estudio, los coliformes (en agua, suelo y plantas) y los helmintos (en agua) se encuentran en cantidades que representan riesgo para la salud de los usuarios de riego; sin embargo, el uso de las aguas residuales en el DR 028 genera ganancias económicas para los productores. Algunos investigadores señalan que el reúso de las aguas residuales para riego trae ventajas agronómicas que se traducen en menores costos, ya que por medio de los efluentes se tienen aportes de nutrimentos, lo cual incide en un menor uso de fertilizantes y, por ende, se reducen los costos de siembra (Lasso & Ramírez 2011). Lo anterior dificulta cambiar la idea que tienen los mismos usuarios, acerca del uso y manejo de dichas aguas. Esta actividad ha perdurado por años y, en el futuro, se visualiza su creciente aplicación en México.

 

CONCLUSIONES

Existe contaminación alta por coliformes fecales (en agua, suelo y plantas) y huevos de helmintos en las aguas residuales utilizadas para riego de cultivos en el DR 028 en Tulancingo, Hidalgo. Los valores obtenidos rebasan los límites permisibles de las normas mexicanas, por lo que el riesgo para la salud por la presencia de estos parásitos es evidente. En consecuencia, se sugiere implementar sistemas de tratamiento a las aguas residuales, antes de utilizarlas para el riego de cultivos forrajeros. Se recomienda en investigaciones posteriores, identificar las fuentes puntuales de contaminación de coliformes fecales y de huevos de helmintos en la zona de estudio.

 

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, a través del FOMIX Conacyt-Hidalgo y a la Universidad Autónoma Chapingo, por el apoyo otorgado para realizar esta investigación.

 

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