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Revista Chapingo serie ciencias forestales y del ambiente

versión On-line ISSN 2007-4018versión impresa ISSN 2007-3828

Rev. Chapingo ser. cienc. for. ambient vol.17 no.spe Chapingo ene. 2011

http://dx.doi.org/10.5154/r.rchscfa.2010.09.073 

Influencia del polietilén glicol sobre los parámetros de producción de gas in vitro en cuatro forrajeras nativas consumidas por el venado cola blanca

 

Polyethylene glycol influence on in vitro gas production parameters in four native forages consumed by white-tailed deer

 

Tilo Gustavo Domínguez-Gómez1; Humberto González-Rodríguez1; Maribel Guerrero-Cervantes2; María Andrea Cerrillo-Soto2; Arturo Saúl Juárez-Reyes2; María del Socorro Alvarado1; Roque Gonzalo Ramírez Lozano.

 

1 Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Nuevo León, Apartado Postal 41, Linares, Nuevo León, C. P. 67700, MÉXICO.

2 Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Juárez del Estado de Durango. km 11.5 Carretera Durango-Mezquital, Durango, C. P. 34280, MÉXICO.

3 Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León. San Nicolás de los Garza, Nuevo León, C. P. 66450. MÉXICO. Correo-e: roque.ramírez@uanl.edu.mx (Autor para correspondencia).

 

Recibido: 13 septiembre, 2010
Aceptado: 22, mayo, 2011

 

RESUMEN

La composición química y la fermentación in vitro se determinó en hojas tratadas con y sin polietilén glicol (PEG), de arbustivas nativas del noreste de México como: Acacia amentacea, Celtis pallida, Forestiera angustifolia y Parkinsonia texana colectadas en agostaderos manejados sin disturbio. Las colectas se realizaron en enero y abril de 2009 en tres municipios (China, Linares y Los Ramones) del estado de Nuevo león, México. La composición química y la cinética de la fermentación in vitro variaron ampliamente entre sitios, plantas y entre muestreos dentro de especies. Sólo A. amentacea (18 %) y P. texana (8 %), que tuvieron alto contenido de taninos condensados (TC), aumentaron significativamente los parámetros de producción de gas y la energía metabolizable (EM) después del tratamiento con PEG. Celtis pallida y F. angustifolia tuvieron el más bajo contenido de lignina (LDA) y TC; sin embargo, C. pallida resultó con la más alta fermentación in vitro. Lo anterior se podría explicar por diferencias entre arbustivas respecto a las características genéticas relacionadas con la actividad de los metabolitos secundarios de las plantas. Todas las plantas tuvieron alto valor nutricional para el venado cola blanca debido a que su aparato digestivo tiene mecanismos para neutralizar TC.

Palabras clave: Acacia amentacea, Celtis pallida, Forestiera angustifolia, Parkinsonia texana, composición química, fermentación ruminal.

 

ABSTRACT

The chemical composition and the in vitro fermentation in leaves, treated with or without polyethylene glycol (PEG), of native shrub from northeastern Mexico, such as: Acacia amentacea, Celtis pallida, Forestiera angustifolia and Parkinsonia texana were established. These shrubs were gathered from fields without any disturbance. Leaves were collected at two sampling times (January and April, 2009) in three municipalities (China, Linares and Los Ramones) of the state of Nuevo Leon, Mexico. A wide range in chemical composition and in vitro gas production kinetics was observed among sites, species and sampling times of each species. A. amentacea (CT = 18 %) and P. texana (8 %), which had a higher condensed tannins content (CT), significantly increased the in vitro gas production parameters and the metabolizable energy after a treatment with PEG. Celtis pallida had the highest in vitro fermentation parameters due to the lower levels of lignin (ADL) and CT. Some variation was observed among shrubs such as in F. angustifolia that had lower fermentation and lower ADL and CT. This discrepancy could be due to genotypic characteristics relative to the type of plant secondary compounds activity. All plants resulted with high nutritional value for white-tailed deer knowing that deer have digestive mechanisms to neutralize CT.

Key words: Acacia amentacea, Celtis pallida, Forestiera angustifolia, Parkinsonia texana, chemical composition, ruminal fermentation.

 

INTRODUCCIÓN

Para la evaluación de alimentos, la técnica de la producción de gas in vitro se emplea en los forrajes exitosamente para una gran variedad de propósitos, incluyendo cálculos de la digestibilidad de la materia orgánica, estimación de su contenido en energía metabolizable y su cinética de fermentación (Getachew et al., 2002). Bajo ciertas circunstancias, la técnica de producción de gas se puede usar para estimar cómo la disminución en la actividad microbial en el rumen, -la cual resulta de la presencia de TC, alcaloides y saponinas que tienen efectos biológicos negativos sobre los microorganismos ruminales-, provoca una disminución en la digestibilidad de los forrajes, principalmente en las leguminosas (Ge-tachew et al., 2000; Liu et al., 2000; Waghorn, 2008). Los efectos de los TC en el valor nutritivo de los alimentos pueden estudiarse usando agentes aglutinantes tales como el polietilén glicol (PEG), el cual se enlaza fuertemente con los taninos e inhibe sus efectos biológicos. El porcentaje de incremento en la producción de gas indica la magnitud con la cual los taninos deprimen la fermentación de los alimentos (Perevolotsky et al., 2006).

Los arbustos nativos Acacia amentacea Benth. (Leguinosae), Celtis pallida Torr. (Ulmaceae), Forestiera angustifolia Torr. (Oleaceae) y Parkinsonia texana I. M. Johnst. (Leguminosae), que crecen en el Matorral Tamulipeco Espinoso, son importantes fuentes de alimento para el venado cola blanca (Ramírez-Lozano, 2004). Asimismo, proveen madera de alta calidad para formar cercos y para construcción y son ampliamente distribuidos, junto con otras especies, formando conglomerados (Everitt et al., 2002). Sin embargo, cuando se emplean como alimentos, son afectados por varios factores que influyen sobre parámetros como su composición química y digestibilidad cuando se consideran los efectos de espacio (sitios), condiciones ambientales (estacionalidad) y compuestos secundarios de las plantas (TC). Por tanto, este estudio se realizó con el objetivo de determinar y comparar estacionalmente la composición química y los parámetros de producción de gas in vitro en cuatro arbustos nativos tratados con y sin PEG.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se condujo en tres sitios de muestreo localizados en el estado de Nuevo León, México. El sitio 1 se localizó en el rancho Zaragoza en el municipio de China (25° 31' N y 99° 16' O; elevación de 200 m). El sitio 2 se situó en la Estación Experimental de la Facultad de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma de Nuevo León en el municipio de Linares (24° 47' N; 99° 32' O; elevación de 350 m). El sitio 3 se ubicó en el rancho El Abuelo en el municipio de Los Ramones (25° 40' N; 99° 27' O; elevación de 200 m). La vegetación de los tres sitios está compuesta de plantas arbustivas forrajeras que son consumidas por el ganado doméstico (bovino, ovino y caprino) y la fauna silvestre (venado cola blanca; Odocoileus virginianus), y es representativa de la parte central del estado de Nuevo León (González-Rodríguez et al., 2010).

En general, los tres sitios se encuentran agrupados bajo un mismo patrón climático (subtropical y semiárido con veranos cálidos), con una precipitación anual que varía de 650 a 800 mm con una distribución bimodal (los picos de lluvia se presentan durante mayo-junio y agosto-septiembre). La media mensual de la temperatura del aire de la región varía de 14.7 °C en enero a 37 °C en agosto, aun cuando temperaturas de 45 °C son comunes durante el verano (González-Rodríguez et al., 2004). El principal tipo de vegetación de la región es conocido como Matorral Espinoso Tamaulipeco (SPP-INEGI, 1986). Los suelos dominantes son vertisoles profundos, gris oscuro, grisáceos, limo-arcillosos, con Montmorillonita, que se contraen y se expanden perceptiblemente en respuesta a los cambios en el contenido de humedad del suelo.

Especies arbustivas como Acacia amentacea Benth. (Leguminosae), Celtis pallida Torr. (Ulmaceae), Forestiera angustifolia Torr. (Oleaceae) y Parkinsonia texana I.M. Johnst. (Leguminosae), que son representativas de la vegetación nativa del noreste de México y de los ecosistemas de la sabana subtropical del sureste de Texas, EUA (Everitt et al., 2002), y que las consumen los rumiantes en pastoreo (Ramírez-Lozano, 2009), se seleccionaron para analizarlas químicamente y determinar la producción de gas in vitro.

En cada sitio de muestreo los ápices terminales con hojas completas de cinco plantas por especie se eligieron aleatoriamente (Montgomery, 2004) de una parcela representativa de 50 m X 50 m y sin disturbio del matorral espinoso. Las colectas se realizaron en enero y abril de 2009. Los ápices se muestrearon (alrededor de 800 g) en la parte media de las plantas de cada especie. Muestras por triplicado de cada especie de planta se usaron para análisis. La materia seca (MS) parcial se determinó mediante el secado de las muestras en una estufa a 55 °C durante 72 horas. Posteriormente, se molieron en un molino Wiley (1 mm) y se almacenaron en recipientes de plástico para futuros análisis de laboratorio. Se determinó el contenido de proteína cruda (PC), extracto etéreo (EE) y cenizas (AOAC, 1997). La fibra detergente neutro (FDN), fibra detergente ácido (FDA) y lignina detergente ácido (LDA) se determinaron según los procedimientos descritos por Van Soest et al. (1991). La hemicelulosa (FDN-FDA) y celulosa (FDA-LDA) se estimaron por diferencia.

La producción de gas in vitro de las especies colectadas se determinó mediante la técnica propuesta por Menke y Steingass (1988), para lo cual se colocaron 500 mg de muestra (MS) en tres repeticiones en jeringas de vidrio calibradas de 100 ml. Para estimar el efecto del PEG (Makkar et al., 2005) sobre la producción de gas in vitro se colocaron las muestras como se menciona anteriormente, además de añadir 1 g de PEG-6000 a otras tres jeringas, por lo que se incubaron seis jeringas de cada muestra. Se colectó líquido ruminal de tres ovinos fistulados de rumen, los cuales se alimentaron a base de heno de alfalfa y concentrado comercial (75:25). Para preparar el inóculo se mezcló el líquido ruminal con una solución buffer de sodio y bicarbonato de amonio (35 g NaHCO3 y 4 g NH4HCO3 por litro) en una proporción de 1:2 (v/v). Se inoculó con 40 ml de esta solución a cada una de las jeringas. Las jeringas se colocaron en posición vertical en un baño maría a 39 °C. Se colocaron tres jeringas como blancos, las cuales sólo contenían 40 ml del inóculo. La producción de gas se registró a las 0, 3, 6, 9, 12, 24, 48, 72 y 96 h después de la inoculación.

Los datos obtenidos se ajustaron a la ecuación no lineal propuesta por Orskov y McDonald (1979) p = a+b (1- e-ct), donde p representa el volumen del gas al tiempo t, a el intercepto, a + b la producción potencial de gas y c la tasa constante de producción de gas durante la incubación. El contenido de energía metabolizable (EM) de las especies se estimó utilizando los resultados de la producción de gas in vitro después de 24 h de incubación, así como algunos valores de la composición química de las especies vegetales, los cuales se usan en la ecuación siguiente: EM (MJ/kg matéria seca) = 2.20 + 0.136PG24h + 0.057PC + 0.0029EE2. Donde: PG es la producción de gas a las 24 h de incubación (ml/200 mg MS); PC y EE son proteína cruda y extracto etéreo (% MS), de acuerdo al procedimiento propuesto por Menke y Steingass (1988).

Los datos de composición química, producción de gas in vitro y de EM, con y sin la adición de PEG, se analizaron estadísticamente mediante un diseño completamente al azar con un arreglo trifactorial incluyendo los efectos de los tres sitios (Ramones, Linares y China), especies arbustivas (A. amentacea, C. pallida, F. angustifolia y P. texana) y estaciones del año (invierno y primavera) y las dobles y triple interacciones (Montgomery, 2004). Se empleó la prueba de t para comparar los parámetros de fermentación a, b, c, a+b y EM de las plantas tratadas con y sin PEG. Asimismo, se realizaron análisis de correlación Pearson entre la composición química y los parámetros de producción de gas in vitro y EM con y sin PEG. Todos los análisis estadísticos se realizaron con el paquete computa-cional SPSS de Windows versión 13 (SPSS, 2004).

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

El contenido de cenizas fue significativamente diferente entre sitios, especies y estaciones. Las interacciones dobles y la triple también fueron significativas %. It seems that all plants, in all sites and both seasons, (Cuadro 1). El valor obtenido para el sitio 2 (13 %) fue had sufficient CP content to maintain rumen microbial más bajo que para los sitios 1 y 3 (ambos con 14 %). Celtis pallida y F. angustifolia tuvieron contenido similar de cenizas (19 %) pero fueron mayores que P. texana (10 %) o A. amentacea (6 %). En invierno, el contenido de cenizas (15 %) fue mayor que en primavera (12 %). El contenido de PC fue significativamente diferente entre sitios, especies, estaciones y las interacciones dobles y la triple también fueron significativas (Cuadro 1). Las plantas en el sitio 2 tuvieron el mayor contenido de PC (16 %) comparadas con los otros sitios (15 % en ambos). Parkinsonia texana tuvo el mayor contenido de PC (20 %) seguida por C. pallida (16 %), F. angustifolia (14 %) y A. amentacea (13 %). En invierno, la PC (17%) fue mayor que en primavera (14 %). La PC varió de 12 a 22 %. Al parecer, todas las plantas, en todos los sitios y en ambas estaciones tuvieron suficiente PC para mantener la actividad microbial del rumen (7-8 %; Van Soest, 1994). Además, en invierno, excepto por A. amentacea, todas las plantas tuvieron valores de PC para sostener la productividad y crecimiento de las astas del venado cola blanca (14 % y más; Ramírez-Lozano, 2004).

El contenido de FDN fue significativamente diferente entre sitios, especies y estaciones, y las interacciones dobles y la triple también fueron significativas (Cuadro 1). Las plantas del sitio 2 tuvieron un porcentaje más bajo (46) que las del sitio 1 (46) o las del sitio 3 (52). Celtis pallida fue la de mayor porcentaje (52) seguida por A. amentacea (50), F. angustifolia (40) y P. texana (39). En primavera (48 %) el contenido de FDN fue mayor que en invierno (43 %). El principal factor que disminuye la digestibilidad de los forrajes, cuando maduran, es el alto contenido de fibra (FDN) y bajo contenido celular (Ramírez et al., 2000). El porcentaje de FDA fue similar en todos los sitios (alrededor de 11 %). Acacia amentacea tuvo el valor más alto de FDA (20 %) seguida por P. texana (10 %), F. angustifolia (9 %) y C. pallida (6 %). En primavera, la LDA fue mayor (12 %) que en invierno (10%). En este estudio, la LDA varió de 6 a 23 %. Porcentajes similares (2-24 %) fueron reportados por Schwartz y Renecker (1998) y ellos argumentaron que la digestibilidad potencial de la FDN disminuye de 91 a 20 % conforme el contenido de LDA se incrementa de 5 a 15 %. Lo anterior se debe a que la LDA se enlaza con los polisa-cáridos de la pared celular y restringe el acceso microbial durante la digestión en el rumen (Van Soest, 1994).

El contenido de EE fue significativamente diferente entre sitios, plantas y estaciones, y las interacciones dobles y la triple también fueron significativas (Cuadro 1). El sitio 2 (1.7 %) resultó mayor seguido por los sitios 3 (1.6 %) y 1 (1.4 %). Acacia amentacea tuvo el valor más alto (2.1 %) seguida por P. texana (1.7 %), C. pallida (1.3 %) y F. angustifolia (1.1 %). En invierno (2.2 %) el EE fue mayor que en primavera (1.1 %). El contenido de TC fue significativamente diferente entre sitios, especies, estaciones y las interacciones dobles y la triple también fueron significativas (Cuadro 1). El sitio 1 fue mayor (7.0 %) que el sitios 3 (6.8 %) o el sitio 2 (6.3 %). Acacia amentacea (18.1 %) fue mayor que P. texana (8.3 %), C. pallida (0.3) o F. angustifolia (0.3 %). En invierno (6.5 %) el contenido de TC fue menor que en primavera (7.1 %).

La adición de PEG a las hojas de las plantas incrementó la producción de gas en la fracción soluble a entre sitios, especies y estaciones. Las interacciones dobles y la triple también fueron significativas (Cuadro 2). Particularmente, en A. amentacea la adición de PEG aumentó en un 20 % el gas producido, en todos los sitios. Asimismo, en invierno, la adicción de PEG en A. amentacea fue superior en 29 % y P. texana en un 18 % que en primavera. Sin embargo, C. pallida o F. angustifolia no fueron afectadas por el tratamiento con PEG (Cuadro 3). La fracción a estuvo positivamente correlacionada con el contenido de cenizas (r = 0.52; P<0.001), PC (r = 0.45; P<0.001) y EM (r = 0.48; P<0.001); sin embargo, estuvo negativamente influida por el contenido de FDN (r = - 0.39; P<0.001), LDA (r = - 0.56; P<0.001) y TC (r = - 0.48; P<0.001). Sin embargo, la presencia de PEG resultó en correlaciones positivas entre la fracción a y TC (r = 0.52; P<0.001) y negativamente con otros componentes químicos de las plantas.

Estudios previos (Nherera et al., 1999; Getachew et al., 2002) han reportado efectos negativos de los componentes de la pared celular sobre la producción de gas in vitro. La correlación positiva entre los TC y los parámetros de la producción de gas in vitro con la presencia de PEG, muestra la relevancia del uso de la técnica de la producción de gas in vitro para detectar la presencia de compuestos secundarios de las plantas en las especies nativas (Ammar et al., 2005).

Efectos significativos en la producción de gas de la fracción insoluble, pero lentamente degradable b, de las arbustivas evaluadas en este estudio, debido a la incorporación de PEG se observaron entre sitios, especies y estaciones y las interacciones doble y la triple también fueron significativas (Cuadro 2). La adición de PEG resultó en un aumento de la fracción b en A. amentacea en todos los sitios. En invierno, el PEG causó que se produjera un 22 % más gas y en primavera un 63 %. El efecto del PEG en P. texana en todos los sitios resultó en un 6 % de aumento de gas producido; un escenario similar fue observado en las muestras de invierno y primavera. Sin embargo, la cinética fermentativa en al fracción b en C. pallida o F. angustifolia no fue afectada por la adición de PEG (Cuadro 3). Los coeficientes de correlación entre los valores de la fracción b y los de la composición química presentaron un comportamiento similar que los de la fracción a.

La adición de PEG incrementó significativamente la tasa de producción de gas (c) entre sitios, especies y estaciones y las interacciones dobles y la triple también fueron significativas (Cuadro 2). La fracción c en A. amentacea, en todos los sitios, aumentó 75 % debido al tratamiento con PEG. Resultados similares se registraron en las muestras tomadas en invierno y primavera. Con respecto a P. texana, en todos los sitios, la fracción c aumentó un 22 %. Se encontraron valores similares en invierno y primavera. Sin embargo, en C. pallida o F angustifolia la tasa de producción de gas no fue afectada debido al tratamiento con PEG (Cuadro 3). Los coeficientes de correlación entre los valores de la fracción c y composición química siguieron un mismo comportamiento que los de las fracciones a o b.

Se registraron incrementos significativos entre sitios, especies y estaciones en la producción potencial de gas (a + b) con la presencia de PEG. Las interacciones doble y la triple también fueron significantes (Cuadro 2). Particularmente, A. amentacea, en todos los sitios, fue mayor en un 36 %. Los incrementos en invierno y primavera fueron 26 y 49 %, respectivamente. Parkinsonia texana, en todos los sitios tuvo los valores más altos (6 %). Porcentajes similares se registraron en invierno y primavera. Como era de esperarse, la fracción a + b en C. pallida o F. angustifolia no fue afectada por el tratamiento con PEG (Cuadro 3). Los coeficientes de correlación entre los valores de la fracción a + b y los de la composición química siguieron un mismo comportamiento que los de las fracciones a, b o c.

Los compuestos secundarios de las plantas como LDA o TC afectan la fermentación ruminal (Salem, 2005). En este estudio, la alta fermentación en C. pallida podría deberse al bajo contenido de LDA o TC, aun cuando existe variación comparada con F. angustifolia que resultó con baja fermentación in vitro y bajo contenido de LDA y TC; esta respuesta pudo deberse a diferencias en las características genéticas de las plantas relativas al tipo de actividad en la digestibilidad de los compuestos secundarios (Muetzel y Becker, 2006; Narvaez et al., 2010).

Acacia amentacea y P. texana, que tuvieron los mayores contenidos de TC (Cuadro 1), resultaron con los mayores aumentos en los parámetros de producción de gas in vitro, cuando se agregó PEG. El incremento en los parámetros de producción de gas in vitro debido de la adición de PEG, fortalece los resultados obtenidos en previas investigaciones, resaltando la afinidad del PEG para neutralizar los TC (Khazaal et al., 1996) y la efectividad de la técnica para detectar la presencia de compuestos secundarios en las plantas arbustivas, como los TC (Ammar et al., 2004).

Existen reportes de resultados similares a los encontrados en este estudio (Alipour y Rouzbahani, 2007). Estos autores observaron incrementos en los parámetros de producción de gas (a, b y a + b) con la adición de PEG a especies forrajeras nativas. Los efectos positivos del PEG sobre A. amentacea o P. texana podrían indicar incrementos en la disponibilidad de nutrientes y, por tanto, una mayor actividad microbial en el rumen del venado cola blanca consumiendo estas arbustivas forrajeras (Rubanza et al., 2003; Motubatse et al., 2008). Además, las correlaciones positivas entre los TC y los parámetros de producción de gas in vitro y el mejoramiento generalizado en la fermentación de A. amentacea o P. texana debido a la adición de PEG, ciertamente refleja la desactivación de los TC (Makkar, 2005; Salem, 2005; Salem et al., 2007).

Debido al tratamiento con PEG a las plantas arbustivas, se registraron incrementos en los valores de EM entre sitios, especies y estaciones, y las interacciones dobles y la triple también fueron significativas (Cuadro 2). Acacia amentacea, en todos los sitios, registró un aumento de 29 %. Los aumentos en esta especie durante invierno y primavera fueron 25 % y 33 %, respectivamente. Asimismo, P. texana, en todos los sitios, tuvo un 17 % más EM debido al tratamiento con PEG. Incrementos similares se observaron en invierno y primavera. Sin embargo, el contenido de EM en C. pallida o F. angustifolia no fue afectado por el uso del PEG (Cuadro 3). Se ha reportado (Khanum et al., 2007) que bajos valores de EM, como los observados en A. amentacea o P. texana, se presentan cuando la PC es baja y FDN es alta. En este estudio, sin embargo, de acuerdo con los altos valores de EM (alrededor de 8 MJ/kg) en C. pallida o F. angustifolia, estas especies podrían considerarse como buenas fuentes de energía al compararlas con el valor promedio de EM (9 MJ/kg) de diferentes variedades de heno de alfalfa (Kamalak et al., 2005).

La baja fermentación en A. amentacea, sin PEG y con alto contenido de TC, probablemente refleja los efectos adversos de los TC en los microorganismos ru-minales (McSweeney et al., 2005) e intestinales. Sin embargo, las dieta del venado cola blanca en libre pastoreo, en el noreste de México, está compuesta por alrededor del 50 % de A. amentacea y 8 % P. texana (Ramirez-Lozano, 2004), lo que podría indicar que el venado ha desarrollado mecanismos de defensa en contra de los TC. Aparentemente, el venado cola blanca tiene proteínas salivales con alto contenido del aminoácido prolina que interactúa con los TC contenidos en las plantas forrajeras nativas (Motubatse et al., 2008).

 

CONCLUSIÓN

Los elevados valores de PC, EM y los parámetros de producción in vitro, aunados a los bajos contenidos de fibra en C. pallida o P. texana podrían indicar que estas especies representan un importante potencial alimenticio para rumiantes domésticos (cabras y borregos) y silvestres (venado cola blanca). El mejoramiento de los parámetros de producción de gas y la EM en las muestras de A. amentacea o P. texana tratadas con PEG enfatiza el efecto negativo de los TC en el valor nutritivo de los forrajes. Además, las correlaciones negativas entre los componentes de la pared celular, TC y los parámetros de producción de gas in vitro, sin PEG, demuestran los efectos negativos que tales compuestos ejercen sobre los procesos de fermentación ruminal.

 

AGRADECIMIENTOS

Se agradece la invaluable asistencia proporcionada por Elsa Dolores Serna, Manuel Hernández Charles, Juan Manuel Hernández López y Joel Bravo Garza. Especialmente se agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por proporcionar la beca de doctorado a Tilo Gustavo Domínguez Gómez.

 

LITERATURA CITADA

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