Introducción

Mesoamérica es centro de origen, domesticación y diversificación de diferentes cultivos, que actualmente son parte de la alimentación mundial y en especial de la mexicana. Destacan el maíz (Zea mays L.) y el frijol (Phaseolus sp.) por su aportación a la economía y alimentación familiar, por su alto valor sociocultural para las comunidades marginadas de México y por su bajo costo (^{Hernández-López et al., 2013}; ^{Chávez-Servia et al., 2016}).

Las especies de frijol de amplia distribución en México como formas silvestres, semi-domesticadas y domesticadas son: P. vulgaris L., P. coccineus ssp., P. lunatus L., P. acutifolius Gray y P. dumosus (^{Hernández-Delgado et al., 2015}). En Oaxaca se distribuyen P. lunatus, P. coccineus, P. vulgaris y P. dumosus (^{Gepts, 2014}). Las especies domesticadas y semi-domesticadas (también conocidas como nativas, tradicionales o criollas) poseen características únicas, debido a que están adaptadas a nichos agroecológicos particulares, producto de la selección humana y natural, que combinada con procesos de mutación, migración y/o deriva genética, produjeron genotipos o estructuras genéticas especiales. Estos genotipos se reconocen por los agricultores con nombres y caracteres fenotípicos especiales como amplia o estrecha adaptabilidad a diversos agro-sistemas de producción, tolerancia a enfermedades, caracteres de vaina, precocidad, uso como ejotes o usos especiales. El estudio del cultivo tradicional y sus especies en su centro de domesticación permite entender la evolución y diversificación, además, ayuda a documentar las características de los reservorios de genes y su aprovechamiento para el mejoramiento genético (^{Hernández-López et al., 2013}).

Los agricultores utilizan una mezcla de semillas de diferentes poblaciones de frijol con color de grano variado como estrategia para amortiguar los efectos del clima variable (temporal de lluvias errático, temperaturas extremas, plagas, enfermedades, etc.) (^{Castillo-Mendoza et al., 2006}; ^{Espinosa-Pérez et al., 2015}). La mezcla de semilla, modifica la estructura genética de las poblaciones de frijol, sin embargo, se conoce poco sobre la evolución del cultivo bajo este esquema. (^{Chávez-Servia et al., 2016}).

El estudio de la diversidad genética en el centro de origen y de domesticación del frijol común es un método sencillo y exitoso para identificar fuentes primarias (poblaciones) de genes útiles para el mejoramiento genético, así como elementos para mejorar el entendimiento de la evolución, diversificación y conservación in situ de Phaseolus (^{Hernández-López et al., 2013}). Dicha información permitirá generar estrategias para ampliar la base genética de las variedades comerciales, y para la conservación, manejo y aprovechamiento de la especie (^{Hernández-Delgado et al., 2015}).

El objetivo de este estudio fue caracterizar la variabilidad morfológica de una colección de frijol de crecimiento indeterminado, originario del estado de Oaxaca, México en invernadero. La hipótesis fue que existe variabilidad morfológica y agronómica significativa en el germoplasma oaxaqueño de frijol, misma que se relaciona con el origen geográfico.

Material y Métodos

Material genético

El estudio incluyó 75 poblaciones de frijol recolectadas de noviembre 2015 a marzo 2016 en diferentes regiones agroecológicas de Oaxaca. Durante la colecta se georreferenció la ubicación de la comunidad y municipio mediante un geoposicionador, además, del origen de la muestra, nombre local, característica sobresaliente y color de grano, entre otros descriptores de colecta; también se documentó el grupo etnolingüístico al que pertenece el dueño de la muestra (Figura 1).

Figura 1 Origen del germoplasma de frijol por región, grupo etnolingüístico de origen y altitud de colecta, caracterizado morfológica y agronómicamente. 

Análisis estadístico

La información se registró en Excel (MS-2010). En las variables cualitativas se estimó la frecuencia relativa de cada clase para cada región de origen de la colecta y grupo etnolingüístico. Con la información cuantitativa se efectuó un análisis de componentes principales (PCA) con el programa estadístico SAS^® versión 9.0.

Resultados y Discusión

En todas las regiones de origen del germoplasma hubo varios colores, mezclas o tipo ensaladilla de hasta ocho colores diferentes de semilla, como las pertenecientes a los Mixes. Los grupos etnolingüísticos que presentaron mayor diversidad de colores fueron Mazatecos en Cañada y Mixes en la Sierra Norte. Los colores de testa más frecuentes fueron amarillo (5), negro (1), y tonalidades de rojo (3) y morado (2). El patrón de moteado más frecuente fue ausente para casi todas las regiones y, enseguida, la presencia de puntitos ‘salpicados’. La región Mixteca presentó la mayor variación en patrón de moteado, mientras que en Istmo y Sierra Sur solo se encontraron poblaciones con un color. En todas las regiones existían poblaciones con semillas de testa brillante; poblaciones con testa mate únicamente se encontraron en la Mixteca y Sierra Sur. En las otras poblaciones se mantenían mezclas de semillas con testa brillante y mate. El color de flor y del hipocótilo más frecuente fue el morado; el hábito de crecimiento más frecuente fue el indeterminado trepador (tipo IV) y la forma de la semilla fue variable entre regiones (Tabla 1).

Las semillas con peso y grosor mayor fueron de la Mixteca y las más pequeñas del Istmo. Las poblaciones de frijol de los grupos Zapoteca de la Sierra Norte presentaron mayor longitud de semilla y las colectadas en las comunidades Mixes de la Sierra Norte presentaron mayor grosor. Las poblaciones de Cañada y Mixteca exhibieron mayor variación en peso de 100 semillas y la menor variación el germoplasma de los Zapotecas de Valles Centrales. Estas últimas también fueron precoces a la floración (76 días después de la siembra) y las de los Mixes fueron las más tardías (102 días). En cuanto a emergencia, la variación fue de 4 a 5 días entre regiones y un promedio de 25 días para mostrar hojas trifoliado (Tabla 2).

El ACP explicó 90 % de la variación total observada en los dos primeros componentes principales (PCs). En el primer PC, área foliar (0.99), peso de 100 semillas (0.062) y días a formación de vainas (0.031) presentaron mayor valor descriptivo, mientras que en el segundo PC las de mayor valor fueron peso de 100 semillas (0.30), días a formación (0.42), llenado (0.616) y maduración de vainas (0.58). La distribución espacial de las poblaciones por región de origen, indican la alta variabilidad en características de semillas, área foliar y etapas fisiológicas (Figura 2a).

Figura 2 Dispersión del germoplasma de frijol en función de los dos primeros componentes del análisis de componentes principales de datos morfológicos y agronómicos, clasificados por región de origen en Oaxaca (A) y grupo etnolingüístico (B). 

La diversidad fenotípica de plántulas, fases fenológicas y semillas expresa la diversidad de frijol preservada por los agricultores oaxaqueños. El PCA con base en grupo etnolingüístico indica similitudes en el germoplasma de los Zapotecos de Valles Centrales, de Sierras Norte y Sur. No obstante, los Zapotecos del Istmo tienden a diferenciarse (cuadrante IV, Figura 2b). Las poblaciones cultivadas por Mazatecos y Mixes fueron más dispersos. Además, hubo diferencias entre comunidades y dentro de los grupos indígenas respecto a la manera en que conserva, selecciona y mantiene su diversidad de frijol, y esto se expresó en los caracteres evaluados en este trabajo.

La descripción morfológica y fisiológica de una colección de frijol oaxaqueño indica la variabilidad en caracteres cualitativos y cuantitativos, y muestran las diferencias entre regiones de origen de las poblaciones y de los grupos indígenas que las conservan. La diferenciación fenotípica inicia desde la identificación con un nombre o característica reproducible por el agricultor. Por ejemplo, el frijol de milpa (negro) y el ejotero y grueso (P. coccineus), con diferencias fenotípicas evidentes. También, destacan el frijol chivo (negro) de la Sierra Sur y de los Valles Centrales, el frijol machetudo (Mixteca; morado) o el cuarenteño (Istmo, amarillo). ^{Espinosa-Pérez et al. (2015)} clasificaron en 13 grupos de genotipos de frijol de acuerdo con los colores y nombres locales usados por los agricultores para distinguir el germoplasma en varias regiones de México, entre ellas Oaxaca, donde los más frecuentes fueron amarillo, ensaladilla, rojo, negro y vaquita.

Las poblaciones de frijol de la Mixteca son de mayor tamaño y de alta variación en rasgos de semilla (colores, patrones de moteado) mientras que las poblaciones con semilla más pequeña y menos variable en colores provienen del Istmo y Sierra Sur. Las variables morfo-agronómicas que ayudaron a diferenciar las poblaciones fueron área foliar, peso de 100 semillas, días a formación de vainas, llenado y maduración de vainas. ^{Espinoza-Pérez et al. (2015)} reportaron que el peso de 100 semillas y el grosor de la semilla discriminan poblaciones en acervos oaxaqueños de Phaseolus. ^{Aquino-Bolaños et al. (2016)} reportan semillas pequeñas con menor peso específico para Oaxaca y, además, las poblaciones de frijol con semillas de colores oscuros presentaron niveles más altos de antocianinas monoméricas.

En este estudio, y de manera general, no se detectó relación entre origen y el agrupamiento con base en dichos caracteres, contrario a lo señalado por ^{Rocandio et al. (2009)}. Sin embargo, el germoplasma se agrupó con base en la etnia de origen como Sierra Norte y Zapotecas y Mixes; mientras que las poblaciones de la Mixteca fueron las más variables. De este último origen, las semillas son de mayor tamaño y altamente variables. Los Mixtecos tienen mayor número de vocablos o clasificaciones locales de su diversidad de frijol, en comparación con los Mazatecos o Mixes.

Las prácticas de manejo de semilla para siembra y cultivo son diferentes entre grupos indígenas; por ejemplo, los mixes mezclan semillas de hasta ocho colores para la siembra. Los Mazatecos de Cañada y Mixes de Sierra Norte manejan mayor diversidad de colores, destacando amarillo, negro, rojo y morado. Predominaron el color de flor y de hipocótilo morado, así como el hábito de crecimiento IV o indeterminado trepador. Las poblaciones de Valles Centrales fueron más precoces que las de los Mixes de la Sierra Norte, que son más tardíos. En los mercados regionales los tipos o colores de semilla más frecuentes se vinculan con su valor comercial, cultural y culinario, ya sean colores oscuros o claros (^{Rocandio et al., 2009}).

^{Chávez-Servia et al. (2016)} reportaron un promedio de 92 días a floración para poblaciones de frijol de la Sierra Sur, 84.7 días en germoplasma de Valles Centrales y 44.3 días para el originario de la Mixteca. En este estudio se estimaron 95, 76, y 85 días respectivamente. Para poblaciones de Sierra Norte se reportaron 88 días para la floración, mientras que se registraron 88-102 días para poblaciones de los Zapotecos y Mixes, respectivamente.

^{Soleri et al. (2013)} identificaron en la Sierra Norte de Oaxaca poblaciones de P. coccineus cultivadas por la etnia Zapoteca. En este estudio se detectaron poblaciones de frijol ayocote de la etnia Mixe de la misma región. Así mismo, semillas de menor peso pertenecieron a P. vulgaris (30 g por 100 semillas), le siguen en tamaño P. coccineus (42 g) y P. dumosus (52 g). ^{Worthington et al. (2012)} encontraron que la raza genética a la que pertenece cada accesión se asocia con la altitud en la que se cultiva, derivado de la fuerte adaptación del germoplasma a sus particulares nichos agroecológicos.

El PCA formó dos grupos de genotipos de acuerdo con rasgos de semilla, uno incluyó frijoles con semillas pequeñas de color negro que se siembran en monocultivo y hábito de crecimiento determinado; este germoplasma es similar a los testigos Negro Jamapa y Comapa. El otro grupo incluyó germoplasma que presenta mayor diversidad de colores y tamaños de semilla y con hábito de crecimiento indeterminado (^{Soleri et al., 2013}; ^{Worthington et al., 2012}; ^{Espinoza-Pérez et al., 2015}).

Los frijoles de Oaxaca son producto de la conservación in situ realizada por los agricultores en sus comunidades por generaciones, frecuentemente familias de escasos recursos económicos en las que el grano constituye la base de su alimentación. Además de conservar los acervos genéticos, se preserva el conocimiento local asociado con las prácticas de cultivo, beneficio de grano y criterios de selección de semilla para la siguiente siembra (^{Espinoza-Pérez et al., 2015}). La diversidad actual es producto de la selección para sistemas agrícolas específicos, lo que incrementa su valor genético potencial (^{Singh et al., 1991}; ^{Soleri et al., 2013}).

Las milpas y traspatios son espacios de producción de Oaxaca donde se alberga la mayor diversidad genética de frijol, aunque aún no se estudia plenamente. Esta diversidad se mantiene y se enriquece con prácticas de los agricultores como el intercambio de semillas (^{Aguilar-Støen et al., 2009}; ^{Espinoza-Pérez et al., 2015}) y el posible flujo genético entre P. vulgaris, P. coccineus y P. dumosus, en los espacios donde convergen. Estas prácticas amplían la diversidad que maneja cada agricultor y tienen efectos positivos como la probable resiliencia a cambio climático o bien, cambios de uso de suelo, erosión y regímenes de precipitación (^{Aguilar-Støen et al., 2009}).

La domesticación del frijol incrementó el tamaño de semilla, cambió el hábito de crecimiento indeterminado a determinado y redujo la dehiscencia de la vaina; así se generó variabilidad en el tamaño, forma y color de semillas (^{Peña-Valdivia et al, 2012}).

Los frijoles de cuatro regiones del estado de Oaxaca presentan diferencias significativas en los días para iniciar la floración, longitud de la vaina y semillas por vaina, esta diferencia fue mayor entre las poblaciones de la Mixteca respecto a las de Valles Centrales y Sierra Norte (^{Chávez-Servia et al., 2016}). ^{Singh (1988)} determinó pesos de 27.5 g/100 semillas en germoplasma Oaxaqueño, mientras que ^{Espinoza-Pérez et al. (2015)} reportaron valores mayores a 20 g y predominancia de color negro de la testa. ^{Worthington et al. (2012)} describieron las poblaciones de frijol de una comunidad de la Sierra Juárez de Oaxaca y diferenciaron las especies P. vulgaris, P. dumosus y P. coccineus por tamaño de la semilla, color de flor, tipo de emergencia y el sistema clasificatorio local en lengua Zapoteca.

Conclusiones

El análisis de la variabilidad morfo-agronómica de una colección de frijol de diferentes regiones de Oaxaca, México mostró que hay diferencias significativas entre y dentro de poblaciones, y que son menos frecuentes entre regiones de origen. Los grupos identificados fueron Mixteca-Istmo, Sierra Norte-Mixteca y Cañada-Sierra SurValles Centrales.