Introducción

En el noroeste de México, los pelágicos menores constituyen uno de los recursos pesqueros de gran importancia para la flota industrial cerquera, los principales puertos de desembarques son Guaymas y Mazatlán (^{SAGARPA, 2012}).

En el litoral de Sinaloa, Nayarit y Jalisco, los pelágicos menores de mayor importancia comercial está constituido por tres especies de peces del género Opisthonema (O. libertate, O. medirastre y O. bulleri) que se denominan sardina crinuda (^{Jacob-Cervantes, 2010}).

O. libertate es la especie de mayor abundancia en las capturas, por lo que la mayoría de los estudios de biología pesquera están enfocados a esta especie (^{Gallardo-Cabello et al., 1993}; ^{Carmona & Alexandres, 1994}; ^{Jacob-Cervantes & Aguirre-Villaseñor, 2014}; ^{Ruiz-Domínguez & Quiñonez-Velázquez, 2018}), mientras que se desconoce la biología pesquera para O. medirastre y O. bulleri.

El ritmo de crecimiento de los organismos se puede estimar mediante métodos indirectos y directos. En estudios previos de O. medirastre el crecimiento se abordó a través de un método indirecto basado en el análisis de frecuencia de tallas (^{Soto-Rojas & Rodríguez-Murillo, 1999}; ^{Vega-Corrales, 2010}), pero se desconoce de estudios de edad y crecimiento de esta especie por métodos directos. En los peces la estructura ósea más utilizada para la determinación de la edad son los otolitos (^{Campana, 2001}).

Por otra parte, el crecimiento de O. medirastre fue descrito seleccionando a priori el modelo de Von Bertalanffy, el más usado en biología pesquera (^{Katsanevakis, 2006}; ^{Katsanevakis & Maravelias, 2008}) debido a que, sus parámetros se utilizan en modelos para estimar biomasa (^{Sparre & Venema, 1997}). Un paradigma relativamente nuevo en ciencias biológicas es la selección multimodelo (^{Burnham & Anderson, 2002}; ^{Katsanevakis, 2006}; ^{Beninger et al., 2012}), que consiste en elegir de un conjunto de modelos candidatos el modelo que mejor se ajuste a los datos, utilizando la teoría de la información y el concepto de parsimonia, integrados ambos en el criterio de información de Akaike (AIC). El mejor modelo es aquel con el menor AIC. Otros modelos utilizados para describir el crecimiento en peces son ^{Gompertz (1825)}, Logístico de ^{Ricker (1975)}, ^{Schnute (1981)} y ^{Schnute & Richards (1990)}. El modelo generalizado de Schnute es versátil e incluye como casos especiales, los modelos históricos (^{Schnute, 1981}). De los cuatro casos especiales de este modelo, pueden generarse al menos ocho curvas de crecimiento diferentes. Por lo que el uso del modelo generalizado de Schnute para describir el crecimiento garantiza la probabilidad de que el modelo real esté incluido.

Actualmente, la pesquería de pelágicos menores en el sur del Golfo de California, está certificada como sustentable por la Marine Stewardship Council, pero entre las observaciones está incluida realizar evaluaciones de cada una de las especies del conjunto sardina crinuda, lo que incluye modelar el crecimiento para cada especie.

En este trabajo se aborda la modelación del crecimiento de O. medirastre en el sur del Golfo de California a través de la lectura de otolitos y un procedimiento de selección multimodelo a partir de los casos del modelo Schnute como modelos candidatos.

Material y Métodos

El área de pesca de la flota sardinera comprende desde Punta Ahome, Sinaloa hasta Bahía Banderas, Jalisco, está delimitada en el polígono incluido entre la Latitud 20-27° N, la Longitud 105-110° W y a un máximo de 20 millas náuticas mar adentro (Figura 1).

Figura 1 Área de pesca de la flota sardinera de Mazatlán. 

La información analizada procede de los muestreos biológicos de las capturas comerciales de la sardina crinuda desembarcadas en el puerto de Mazatlán, Sinaloa, realizados por el personal del Programa de Pelágicos Menores del CRIAP Mazatlán, INAPESCA, SADER.

Se tomaron muestras al azar de 12 kg de la captura total de un barco y se seleccionaron aleatoriamente diez individuos de cada intervalo de talla de 5 mm, a los que se les midió longitud patrón (mm), peso (gr) y sexo. Se les extrajeron los otolitos sagitta para la determinación de la edad y el primer arco branquial para la identificación taxonómica de acuerdo a los criterios de ^{Berry & Barrett (1963)}. Se eligieron los datos de los años 2005 (n=163), 2008 (n=59) y 2015 (n=206) porque al agruparse se completa el ciclo anual de información continua y representan años con diferentes condiciones ambientales (2005-Neutral, 2008-La Niña y 2015-El Niño).

La edad se determinó por el conteo de bandas opacas e hialinas de cada otolito (^{Beckman & Howlett, 2013}). Para ellos, los otolitos se limpiaron y se sumergieron en agua purificada durante cinco minutos para su digitalización con la ayuda de un microscopio estereoscopio Carl Zeiss (Stemi 508) equipado con una cámara Axiocam ERc 5s. Para estimar la precisión de las lecturas se utilizó el error promedio porcentual (APE) (^{Beamish & Fournier, 1981}). y el coeficiente de variación (CV) (^{Chang, 1982}).

Dónde: N es el tamaño de muestra, R número de lecturas por estructura, X_ij es la i-ésima lectura de la j-ésima estructura, X_j es el promedio del número de marcas de crecimiento para la j-ésima estructura.

Se aplicó el modelo de Schnute y sus cinco casos para describir el crecimiento.

Dónde: Y(t) es longitud patrón a la edad t, Y₁ y Y₂ son la mínima y máxima longitud patrón, α es un parámetro de crecimiento con unidades de años, b está relacionado con el punto de inflexión de una curva de crecimiento en forma de “S” y τ₁, τ₂, son la edad mínima y máxima del conjunto de datos.

Los parámetros de cada modelo fueron estimados maximizando la función objetivo de logaritmo de verosimilitud (^{Hilborn & Mangel, 1997}) con el algoritmo de búsqueda de Newton (^{Neter et al., 1996}).

LL es el logaritmo de verosimilitud, n es el tamaño de muestra y σ es la desviación estándar, la cual se estimó con las siguientes funciones, considerando error aditivo.

Estructura de error aditivo:

Dónde: Yt_i: es la longitud total observada, Ŷt_i: es la longitud calculada.

Con el fin de evaluar los modelos candidatos y seleccionar el mejor, con base al principio de parsimonia, se adoptó la selección multimodelo (MMS), en donde varios modelos compiten y simultáneamente son confrontados con los datos (^{Johnson & Omland, 2004}; ^{Hobbs & Hilborn, 2006}).

Se aplicó una técnica estadística basada en la teoría de la información comúnmente utilizada en la selección de modelos. El modelo de información de Akaike (AICc, por sus siglas en inglés) incorpora información sobre el ajuste, la complejidad y el tamaño de la muestra (^{Johnson & Omland, 2004}).

AIC es el Criterio de Información de Akaike del modelo j (^{Akaike, 1981}; ^{Burnham & Anderson, 2002}).

Dónde: n es el número total de observaciones, K es el número total de parámetros estimados y LL es la máxima logverosimilitud.

Para cada modelo la plausibilidad fue estimada con el peso de Akaike (wi).

Resultados y Discusión

En la Figura 2 se muestra que la relación entre el radio del otolito y la longitud patrón de O. medirastre es de tipo lineal, con un coeficiente de correlación significativo (r = 0.817, t = 15.05 p < 0.001) y un coeficiente de determinación del 0.667. Lo anterior demuestra el crecimiento proporcional del otolito con el tamaño del pez, aunque el coeficiente de determinación indica que el 33.3 % de la variación en la talla es explicada por otro factor independiente del tamaño del otolito. En estudios de crecimiento en peces se ha observado que los coeficientes de determinación para la relación tamaño del otolito tamaño del pez varían desde 0.4 a 0.9 (^{Carmona & Alexandres, 1994}; ^{Quiñonez-Velázquez et al., 2002}; ^{Puentes-Granada et al., 2004}; ^{Morales & González, 2010}; ^{Pajuelo & Lorenzo, 2011}; ^{Souza-Conceição & Schwingel, 2011}; ^{Cerna et al., 2014}). La proporcionalidad del otolito con la talla del pez es muy importante cuando se requiere hacer un retrocálculo de tallas pretéritas y entre mayor precisión se tenga es mejor, especialmente porque en algunos casos se presenta reabsorción de anillos (Fenómeno de Lee), sin embargo en este estudio no se realizó el retrocálculo, debido a que se tuvieron bien representadas los organismos de las primeras edades. Los otolitos solo fueron examinados para observar las bandas de crecimiento hialinas y opacas, las cuales se pueden presentar independiente de la proporcionalidad del otolito con la talla del pez. Los otolitos ya se han usado para la determinación de edad en especies de Opisthonema (^{Carmona & Alexandres, 1994}; ^{Ruiz-Domínguez & Quiñonez-Velázquez, 2018}).

Figura 2 Relación radio del otolito (RO) vs Longitud patrón de la sardina O. medirastre. 

La proporción mensual de otolitos con bordes opacos e hialinos describió un ciclo anual; la mayor proporción de bordes hialinos se registró en septiembre (0.75), mientras que la mayor proporción de opacos en marzo (0.86) (Figura 3). La mayor proporción de bordes opacos coincide con el periodo de máxima concentración de clorofila-a que se presentan de enero a junio en la costa entre Sinaloa y Cabo Corrientes, Jalisco, donde opera la flota sardinera (^{Cepeda-Morales et al., 2017}). La disponibilidad de fitoplancton o zooplancton en estos meses de alta concentración de clorofila-a, representan una alta disponibilidad de alimento para O. medirastre y por tanto un rápido crecimiento que está asociado con la formación de las zonas opacas del otolito. En agosto-septiembre se presenta el máximo reproductivo de esta especie (^{Cotero-Altamirano et al., 2014}) y coincide con el periodo de baja concentración de clorofila-a (^{Cepeda-Morales et al., 2017}). Estos dos eventos representan una baja disponibilidad de alimento y una derivación de la energía hacia la maduración de la gónada, respectivamente, coincidiendo con la fase de lento crecimiento y la formación de la zona hialina del otolito. La constancia de estos dos periodos puede variar interanualmente, sin embargo la Figura 3 representa un promedio de tres años con diferentes características ambientales (El Niño, La Niña y Neutral), por lo que se puede afirmar que en promedio una banda opaca y una hialina se forman anualmente.

Figura 3 Proporción mensual del tipo de borde de otolitos de O. medirastre en el sur del golfo de California. 

En la bibliografía no fue posible encontrar trabajos previos de edad de O. medirastre para contrastar los resultados obtenidos, pero en O. libertate si se ha observado que anualmente se forma una banda opaca y una hialina (^{Ruiz-Domínguez & Quiñonez-Velázquez, 2018}).

El conteo de bandas de crecimiento permitió identificar cinco grupos de edad (0-4 años); en la Tabla 1 se muestra la clave edad-talla para la especie. El APE y el coeficiente de variación de las lecturas fue 3.1 % y 2.4 % respectivamente. Aunque no hay puntos de referencia para la precisión de lecturas de edad en los peces, los valores de ambos índices (APE = 3.1 %, CV = 2.4 %) utilizados aquí fueron menores a la mediana de los estudios de edad de 117 peces (APE = 5.5 %, CV = 7.6 %) y que fueron recomendados como límite máximo para organismos de vida corta (^{Campana, 2001}). Una mayor precisión de las lecturas de edad soportan una mejor determinación de la edad (^{Cerna et al., 2014}). Los bajos valores de APE y CV de este estudio indican entonces una determinación de edad aceptable de O. medirastre.

Este es el primer trabajo sobre edad y crecimiento de O. medirastre a través de otolitos, los trabajos previos utilizaron frecuencia de tallas para estimar el crecimiento (^{Soto-Rojas & Rodríguez-Murillo, 1999}; ^{Vega-Corrales, 2010}). Al comparar los diferentes casos del modelo Schnute en la descripción del crecimiento de O. medirastre el caso 3 resultó el mejor, dado que obtuvo el menor AICc (2845) con WAICc = 63.7 %, sin embargo, acorde con ^{Katsanevakis (2006)} este caso no es un claro ganador (WAICc > 90 %). Los casos 1, 5 y 2 del modelos Schnute (23, 9.6 y 3.8 % respectivamente) también tuvieron soporte en los datos para describir el crecimiento de O. medirastre (^{Burnham & Anderson, 2002}) (Tabla 2). Cuando el mejor modelo no es un claro ganador, un mejor procedimiento para inferir la talla a la edad es a través de un modelo promedio que resulta del estimado de talla a la edad de cada modelo candidato, ponderado por su respectivo WAICc (^{Burnham & Anderson, 2002}). Sin embargo la diferencia entre el valor estimado de la talla entre el mejor modelo y el modelo promedio fue menor a 1 mm (Figura 4). En cambio con el caso 5 (Von Bertalanfy) la diferencia fue de hasta 3 mm en las edades más avanzadas. En este análisis, el caso 5, que es el equivalente al modelo de crecimiento de Von Bertalanffy fue colocado en tercer lugar y con poco soporte en los datos, por lo que el uso a priori de este modelo tradicional para describir el crecimiento en O. medirastre podría perder información. Resultados similares han sido reportados por ^{Katsanevakis & Maravelias (2008)} quienes encontraron que el modelo de Von Bertalanffy no fue el mejor modelo en 87 de 133 especies de peces. ^{Ruiz-Domínguez & Quiñónez-Velázquez (2018)} modelaron el crecimiento de una especie simpátrica, O. libertate y a través de MMS seleccionaron el modelo de Von Bertalanffy como el mejor, lo cual es contrario a los resultados con O. medirastre en este trabajo. Ellos incluyeron ejemplares alevines y juveniles, que representan la etapa de rápido crecimiento y el modelo de Von Bertalanffy se ajusta muy bien en estas fases, pero en las edades que se reclutan a la pesquería (de edad 1 y mayores) se puede observar una discrepancia notable entre el modelo y los datos observados. En este trabajo aunque se incluyen sardinas de edades menores a 1 año, no incluye los alevines y el mejor modelo (caso 3) pasa por la parte central de los datos observados.

Figura 4 Modelo de crecimiento edad-talla de la sardina crinuda O. medirastre en el sur del golfo de California. 

En la gráfica de la curva de crecimiento del mejor modelo Schnute caso 3 (Figura 4), se observa que la sardina O. medirastre presentan un crecimiento muy acelerado en el primer año de vida y alcanza el 76.8 % del valor de talla máxima (y₂), también se observa una mayor variación en la talla de los organismos de edad 0.5 y una menor variación en la talla a medida que los organismos incrementan la edad. Esta disminución de la varianza en la talla con la edad es característico de un crecimiento del tipo compensatorio (^{Dobson & Holmes, 1984}; ^{Aragón-Noriega et al., 2017}), que puede sugerir que los organismos de O. medirastre pasaron por un periodo crítico de competencia intraespecífica, por ejemplo baja disponibilidad de alimento, espacio o condición ambiental que afecta la primera etapa de vida (^{Lasker et al., 1970}; ^{Lasker & Zweifel, 1978}) y cuando las condiciones mejoran los organismos más estresados y que quedaron en tallas pequeñas a su edad, aceleran su crecimiento y compensan esas diferencias en la talla con los demás organismos de la cohorte. El crecimiento compensatorio ha sido reportado para peces marinos (Ali et al., 2003) así como en cultivos de peces y crustáceos como la trucha arco iris y el camarón blanco (^{Dobson & Holmes, 1984}; ^{Aragón-Noriega et al., 2017}).

Conclusión

El uso de MMS, la integración de datos de talla a la edad de tres diferentes años que representan diferentes condiciones ambientales y el crecimiento compensatorio, son garantía de que el caso 3 seleccionado como mejor modelo es útil para representar el crecimiento promedio de O. medirastre para el sur del golfo de California.