Efectos de la co-inoculación de Bacillus subtilis y Rhizoglomus intraradices en la producción de jitomate (Solanum lycopersicum L.) en un sistema semi-hidropónico

Zulueta-Rodríguez, R.; Hernández-Montiel, L. G.; Reyes-Pérez, J. J.; González-Morales, G. Y.; Lara-Capistrán, L.; Zulueta-Rodríguez, R.; Hernández-Montiel, L. G.; Reyes-Pérez, J. J.; González-Morales, G. Y.; Lara-Capistrán, L.

doi:10.15741/revbio.07.e671

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versão On-line ISSN 2007-3380

Revista bio ciencias vol.7 Tepic 2020 Epub 18-Nov-2020

https://doi.org/10.15741/revbio.07.e671

Artículos Originales

Efectos de la co-inoculación de Bacillus subtilis y Rhizoglomus intraradices en la producción de jitomate (Solanum lycopersicum L.) en un sistema semi-hidropónico

R. Zulueta-Rodríguez¹

L. G. Hernández-Montiel²

J. J. Reyes-Pérez³

G. Y. González-Morales¹

L. Lara-Capistrán¹^*

^¹Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Veracruzana, Campus Xalapa, Circuito Universitario Gonzalo Aguirre Beltrán s/n, Zona Universitaria, C.P. 91090, Xalapa, Veracruz, México.

^²Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C., Calle Instituto Politécnico Nacional No. 195, Col. Playa Palo de Santa Rita Sur, C.P. 23096, La Paz, Baja California Sur, México.

^³Universidad Técnica Estatal de Quevedo. Av. Walter Andrade, Km 1.5 vía a Santo Domingo; Quevedo, Los Ríos, Ecuador.

RESUMEN

El uso de rizobacterias y hongos micorrizógenos es una alternativa viable a implementar en los sistemas semi-hidropónicos. En este trabajo se evaluó la aplicación de Bacillus subtilis (Bs) y Rhizoglomus intraradices (Ri) sobre el crecimiento, producción y calidad de frutos de jitomate híbrido ‘Caporal’ y ‘SV8579TE’ en cultivo semi-hidropónico. Se utilizó un diseño experimental en bloques al azar con 25 réplicas y cuatro tratamientos (T) para cada híbrido: T1: (Testigo, T), T2: (Bs), T3: (Ri) y T4: (Bs+Ri). Los indicadores evaluados fueron: altura de las plantas, diámetro del tallo, número de racimos y frutos, índice verde, calidad de fruto y producción total. Los datos se procesaron mediante un análisis de varianza y prueba LSD de Fisher con un nivel de significación del 5 %. Los resultados mostraron que la inoculación simple de Bs y Ri estimuló los indicadores de crecimiento y fructificación en ambos híbridos, pero se encontró una respuesta superior en presencia de la co-inoculación, con incrementos significativos en la producción total. El uso de B. subtilis y R. intraradices tiende a incrementar la producción de jitomate en un sistema de semi-hidropónico.

PALABRAS CLAVE: Jitomate; rizobacterias; micorriza; producción; productividad; calidad de frutos

ABSTRACT

The use of rhizobacteria and arbuscular mycorrhizal fungi is a promising technique to implement in semi-hydroponic systems. In this study, the application of Bacillus subtilis (Bs) and Rhizoglomus intraradices (Ri) were used to assess its effect on the growth, production and quality of two hybrids of tomato (‘Caporal’ and ‘SV8579TE’) in a semi-hydroponic growing system. An experimental randomized block design with 25 replications and four treatments (T) for each hybrid was used: T1: (Control, T), T2: (Bs), T3: (Ri) and T4: (Bs+Ri). The parameters evaluated were: seedling height, stem diameter, number of bunches, number of fruits, green index, fruit quality and total production. The data were processed using analysis of variance and Fisher’s Protected LSD test, with a significance level of 5 %. The results showed that simple inoculation of Bs and Ri stimulated growth and fruiting indicators in both hybrids, but a superior response was found in the presence of co-inoculation, with significant increases in total production. The use of B. subtilis and R. intraradices can improve the production of tomato in a semi-hydroponic system.

KEY WORDS: Tomato; rhizobacteria; mycorrhiza; production; productivity; quality of fruits

Introducción

En México el jitomate (Solanum lycopersicum L.) ha sido una hortaliza muy apreciada desde la época prehispánica (^{Escofet, 2013}; ^{Medina et al., 2017}), pues representa un alimento con propiedades beneficiosas para la salud humana por su contenido de compuestos bio-activos como el licopeno, el ácido ascórbico, el tocoferol, el β-caroteno, los ácidos fenólicos, los flavonoides, folatos, fibra, heterósidos cumarínicos (esculósidos), fitoeno y fitoflueno, vitamina E, ácidos grasos, carbohidratos, potasio, calcio, magnesio y otros microelementos como zinc, hierro y manganeso, entre otros (^{Ahmed et al., 2011}; ^{Perveen et al., 2015}). En la actualidad, su producción global e importancia económica solo se ha equiparado con el cultivo de la papa, lo cual realza su enorme valor tanto en el ámbito comercial como en el de índole alimentario internacional (^{ASERCA, 1995}; ^{Atuobi-Yeboah, 2013}).

Aunque en 2013 el 52 % de la superficie destinada al cultivo de esta Solanaceae se concentró en cuatro naciones: China (20.9 %), India (18.8 %), Turquía (6.6 %) y Nigeria (5.8 %) (^{FIRA, 2016}), en varios países se hacen esfuerzos continuos por elevar su calidad y rendimiento con disímiles fines, incluso implementando desarrollos tecnológicos eficientes para que su siembra y cosecha pueda efectuarse en condiciones climáticas adversas.

A pesar de los inconvenientes que pudieren presentarse en el manejo del cultivo, México se ha mantenido como eficaz productor y principal proveedor de jitomate en el mercado internacional (^{SAGARPA, 2017}) donde el valor de las exportaciones en 2012-2017 aumentó de 15.6 % a 58.1 % equivalentes de 1,001 a 1,583 millones de dólares (^{SAGARPA/SIAP, 2018}).

Por otro lado, la demanda de dicho cultivo coloca a Estados Unidos como el principal mercado de destino de las exportaciones mexicanas con un 90.1 %, lo cual posiciona a nuestro país como el décimo productor mundial de jitomate con una producción de 3’469,707 t•año^-1 (^{SAGARPA/SIAP, 2018}).

El 70 % de la superficie destinada para el cultivo del jitomate en México se encuentra bajo el sistema de agricultura protegida (^{Juárez-Maldonado et al., 2015}), lo cual hace que esta tecnología sea más eficiente en cuanto a incrementos sustanciales en el rendimiento y la calidad de los frutos (^{Márquez-Hernández et al., 2013}), si se compara con la producción de esta hortaliza a campo abierto. Sin embargo, esta alta productividad implica un uso intensivo de agroquímicos (^{Cih-Dzul et al., 2011}; ^{Preciado et al., 2011}).

Por fortuna hoy en día existen novedosas alternativas de producción que permiten incrementar el rendimiento y calidad de los agro-productos bajo la agricultura protegida, destacando la aplicación de bio-moléculas (^{Xu et al., 2009}), compost (^{Cesaro et al., 2015}), control biológico con enemigos naturales (^{Bueno & van Lentren, 2010}), antagonistas microbianos (^{Shahid et al., 2017}), bacterias promotoras del crecimiento vegetal (BPCV) (^{Ahmed et al., 2017}), hongos micorrízico-arbusculares (AMF) (^{Babaj et al., 2014}; ^{Hart et al., 2015}), entre otros.

Dentro de los géneros de BPCV más importantes Bacillus subtilis destaca debido a su capacidad para promover el crecimiento vegetal de forma directa o indirecta (^{Choudhary & Johri, 2009}) mediante la síntesis de fitohormonas (^{Fahad et al., 2015}) y/o el aumento en la disponibilidad de nutrientes en el suelo (^{Barriuso et al., 2008}; ^{Xie et al., 2014}). También se han realizado estudios con sideróforos en la actividad antagonista contra microorganismos fitopatógenos (^{Sánchez et al., 2014}; ^{Fernández-Herrera et al., 2018}), solubilización de fosfatos (^{Sharma et al., 2013}), antibióticos, enzimas líticas y fijación del nitrógeno (^{Tejera-Hernández et al., 2011}), o bien donde la formación de biofilms tridimensionales bacterianos pudiere influir en la elección de estrategias tendientes a garantizar la seguridad alimentaria (^{Morris & Monier, 2003}; ^{Nihorimbere et al., 2010}), sobre todo cuando las opciones agroquímicas han fallado.

Algunas investigaciones se han referido a la importancia que la simbiosis AMF-planta ha tenido en los sistemas agroproductivos debido al cúmulo de evidencias que han permitido constatar beneficios en las especies hospedantes (^{Field et al., 2015}) tales como conferir tolerancia a la sequía (^{Ortiz et al., 2015}), salinidad (^{Kumar et al., 2015a}; ^{Dar et al., 2018}) y toxicidad a metales pesados (^{Singh et al., 2011}); favorecer la absorción discreta de nutrientes de baja movilidad en el suelo (^{Jain & Chahar, 2016}), la interacción bidireccional con herbívoros (^{Zamioudis & Pieterse, 2012}), sus enemigos naturales y polinizadores (^{Pineda et al., 2010}), inducir resistencia sistémica (^{Pieterse et al., 2014}; ^{Chen et al., 2018}) o disminuir el ataque de agentes patógenos del suelo (^{Vilvert et al., 2017}). Por lo tanto, amplían las potencialidades de las plantas para sobrevivir en condiciones ambientales adversas (^{Kim et al., 2017}).

El uso de microorganismos benéficos y/o extremófilos constituye un componente vital de la biotecnología enfocada en la producción sustentable de biomasa con valor agrícola (^{Pereg & McMillan, 2015}; ^{Moreno, 2016}; ^{Glick, 2018}) o en aplicaciones de interés científico diversificado con visión comercial e industrial (^{Oliart-Ros et al., 2016}; ^{Andrade, 2017}) donde combinan aspectos nanotecnológicos o agrobiotecnológicos (^{Gouda et al., 2018}), ya que son parte de un contexto ecológico y económico aceptable no solo para reducir la demanda de agroquímicos sino también para asegurar la cantidad, calidad y sostenibilidad del suministro de alimentos inocuos (^{Guédez et al., 2008}; ^{Álvarez-López et al., 2014}).

De esta manera, si la tecnología agrícola y la biotecnología se combinan en un sistema agroproductivo de vanguardia, pueden llegarse a obtener mayores rendimientos, en comparación con los alcanzados en los sistemas tradicionales de producción. Por lo anterior, el objetivo de este trabajo fue evaluar la aplicación de Bacillus subtilis y Rhizoglomus intraradices sobre el crecimiento, producción y calidad de frutos de jitomate híbrido ‘Caporal’ y ‘SV8579TE’ en condiciones de un sistema de cultivo semi-hidropónico.

Material y Métodos

Área de estudio

El presente estudio se realizó en condiciones de semi-hidroponía sobre sustrato inorgánico en un invernadero tipo capilla ubicado a los 19°33’05.37’’N-96°56’40.64’’O en la ciudad de Xalapa, Veracruz, México, a 1,428 masl. La temperatura promedio diurna dentro del invernadero osciló entre 25 y 35 °C y la diurna entre 18 y 20 °C durante los meses de agosto de 2017 a enero de 2018.

Manejo del cultivo

Las semillas de jitomate de los híbridos ‘Caporal’ y ‘SV8579TE’ se colocaron en almácigos de charola con el sustrato comercial COSMOPEAT^® para mantener bajo control las condiciones de germinación de las semillas.

A los 20 días después de la germinación (DAG) las plántulas de jitomate se fertilizaron con Triple 19 (3 g•L^-1) y, para prevenir y controlar enfermedades fungosas (sobre todo Damping-off), se aplicaron Previcur-N (3 mL•L^-1) y Cupravit (5 g•L^-1), tal y como lo realizan los productores de la zona central del estado de Veracruz.

El trasplante se realizó a los 28 DAG, colocando plántulas homogéneas en camas con 5 cm de grava de tezontle (partículas de 4 a 8 cm) en el fondo para facilitar el drenaje y encima 25 cm de arena de tezontle rojo (partículas de 1 a 3 mm) como sustrato, a una distancia de 30 cm entre plantas y 60 cm entre ambas hileras, con 240 unidades experimentales.

Los requerimientos hídricos del cultivo se mantuvieron a capacidad de campo mediante riegos por goteo aplicados con cinta premium y automatizados con temporizador (timer). Las primeras dos semanas el riego se administró 8 veces al día por 30 min, los siguientes se redujeron a 20 min y por último se les mantuvo durante 10 min hasta finalizar el experimento.

De acuerdo a los requerimientos nutricionales del cultivo para estas condiciones de producción, la fertilización se realizó con una solución nutritiva (Ca(NO₃)₂, NaNO₃, KNO₃, KH₂PO₄, K₂SO₄ y micro-elementos, con pH ajustado entre 6-7 y CE en 2 S•m²•mol^-1) elegida de acuerdo a la demanda nutrimental del cultivo (^{Graves,
1983}; ^{Steiner, 1984}) y para el control de plagas se colocaron trampas de color amarillo para la captura de insectos.

Diseño experimental

Se utilizó un diseño experimental completamente al azar con cuatro tratamientos (T): T1: (Testigo, T), T2: (Bacillus subtilis, Bs), T3: (Rhizoglomus intraradices, Ri), T4: (Bacillus subtilis+Rhizoglomus intraradices, coinoculación Bs+Ri) y 30 repeticiones en cada uno, con un total de 240 plantas.

Inoculación con microorganismos

La inoculación con Bacillus subtilis (Bs) se realizó al trasplante, aplicándose 3 mL•planta^-1 directamente a la raíz. La cepa fue proporcionada por el Laboratorio de Fitopatología del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIBNOR), y se le cultivó en medio TSA (Agar Soya Tripticaseína) mantenido en agitación por tres días consecutivos a 28 °C. El inóculo de Rhizoglomus intraradices que se utilizó al momento del trasplante (3 g•planta^-1) se aisló de la rizósfera de Jacaratia mexicana, especie arbórea típica y distintiva de selva baja caducifolia presente en un relicto de la porción central del estado de Veracruz, el cual mostraba buena capacidad colonizadora (≥90 %; Ri = 20-25 esporas•g^-1).

Variables evaluadas

Las variables evaluadas fueron: Altura de la planta (cm), diámetro del tallo (mm), número de racimos (inflorescencias), número de frutos, índice verde (clorofila), calidad de fruto [área (cm), perímetro (cm), diámetro polar (cm), diámetro ecuatorial (cm), anchura (cm) y dureza (kg)]; así como producción total de biomasa con valor agrícola (kg), unidades formadoras de colonias (CFU) y porcentaje de colonización radicular. Para el clareo y tinción de las raíces y cuantificación de la colonización micorrízica se utilizó la técnica propuesta por ^{Phillips & Hayman (1970)}. La determinación de unidades formadoras de colonias (CFU•g^-1) se basó en la metodología propuesta por ^{Glick et al. (1999)}.

Análisis estadístico

Los resultados se procesaron por análisis de varianza (ANOVA) de clasificación simple, y para la comparación de medias se utilizó la prueba de comparación múltiple de medias LSD de Fisher (p ≤ 0.05). Los análisis estadísticos se realizaron con el programa Statistica v. 9.1 (^{StatSoft, Inc., 2010}) para Windows.

Resultados y Discusión

El ANOVA mostró diferencias significativas entre los tratamientos para la variable altura de las plantas del híbrido ‘Caporal’ (LSD de Fisher, p≤0.05) siendo las plantas inoculadas con Bs las que mostraron valores superiores (22.5 %) que campearon al tratamiento testigo o control (Tabla 1), lo cual puede atribuirse a que las rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (PGPRs) representan cerca del 2-5 % del total de rizobacterias involucradas en mejorar el crecimiento y sanidad de numerosas plantas (^{Jha & Saraf, 2015}; ^{Prathap & Ranjitha Kumari, 2015}) mediante mecanismos directos e indirectos, o una combinación de ambos (^{Vacheron et al., 2013}; ^{González et al., 2018}).

Tabla 1 Valores promedio registrados para las variables altura de la planta, diámetro del tallo, número de racimos, número de frutos e índice verde en los híbridos de jitomate ‘Caporal’ y ‘SV8579TE’.

Variables	DAT^¥	‘Caporal’ hybrid treatments				‘SV8579TE’ hybrid treatments
Variables	DAT^¥	T	Bs	Ri	Bs+Ri	T	Bs	Ri	Bs+Ri
Seedling height (cm)	20	19.22^b	23.56^a	19.28^b	14.77^c	16.40^a	17.70^a	16.45^a	14.05^b
	40	36.50^b	41.38^a	38.80^b	33.66^c	34.00^a	35.39^a	34.08^a	31.46^b
	72	80.80^b	90.40^a	87.53^a	78.6^6b	91.43^c	87.33^c	105.40^b	111.53^a
Stem diameter (mm)	20	2.92^b	3.33^a	3.07^b	2.70^c	2.32^b	2.50^b	2.80^a	2.33^b
	40	4.40^ab	4.53^a	4.46^ab	4.19^b	4.33^b	4.45b^a	4.62^a	3.60^c
	72	6.33^b	6.84^a	6.37^b	6.27^b	5.79^b	6.66^a	6.57^a	6.57^a
Number of bunches	43	2.80^ab	3.06^a	2.86^ab	2.40^b	1.06^c	1.46^b	1.86^a	1.80^a
	70	3.40^a	3.66^a	3.46^a	3.40^a	2.93^cb	2.86^c	3.26^ab	3.60^a
	84	4.33^a	5.00^a	4.80^a	3.40^b	3.60^b	4.06b^a	3.73^b	4.60^a
	98	3.33^a	3.40^a	3.40^a	2.46^b	4.06^b	3.80^b	4.20^ba	4.73^a
Number of fruits	70	7.60^b	12.66^a	12.53^a	7.13^b	3.33^c	6.00^a	5.86^a	4.80^b
	84	13.00^b	14.93^a	13.66^ab	12.73^b	3.60^c	6.73b^a	5.60^b	7.66^a
	98	13.40^a	14.53^a	13.60^a	13.33^a	5.93^c	10.20^b	7.60^c	14.53^a
Green index (CCJ^¥)	72	103.65^c	106.60^b	203.31^a	177.90^c	77.71^d	173.83^b	221.10^a	112.36^c

DAT¥ = Días después del trasplante.

CCI¥ = Índice de contenido relativo de clorofila (0 a 999) en proporción a la transmitancia de la luz incidente, Letras iguales en la misma columna indican igualdad estadística (LSD de Fisher, p≤0.05).

Los primeros ocurren cuando estos microorganismos sintetizan metabolitos que favorecen la disponibiidad de elementos nutritivos requeridos por las especies vegetales para crecer, realizar sus funciones vitales (^{Gómez-Luna et al., 2012}) e incrementar los rendimientos (^{Zahid et al., 2015}), y los segundos se caracterizan porque las rizobacterias producen sustancias antimicrobianas (o enzimas líticas) que impiden la presencia o proliferación de microorganismos que afectan el proceso fisiológico normal de las plantas, sin descartar su capacidad de competir por nutrimentos o espacio en un determinado nicho ecológico; o bien activar mecanismos de biocontrol, inducir resistencia sistémica y/o producir sideróforos, antibióticos y cianuros de hidrógeno que actúan sobre los fitopatógenos (^{Esquivel-Cote et al., 2013}).

El tratamiento co-inoculado obtuvo incrementos significativos en el híbrido ‘SV8579TE’ (Bs+Ri, 21.9 %), los cuales superaron a las plantas testigo. Ello concuerda con lo reportado por ^{Kumar et al. (2015b)} quienes tras evaluar PGPRs selectivas de la rizosfera (Azotobacter chroococcum, Pseudomonas aeruginosa, Azospirillum brasilense y Streptomyces sp.) en combinación con seis cepas de AMF (Acaulospora morrowiae, Gigaspora margarita, Glomus constrictum, Gl. mosseae, Gl. aggregatum y Scutellospora calospora) observaron un incremento de 82 % en la altura de plantas de maíz (Zea mays L.) a consecuencia de la sinergia que pudo existir para aportar mayor nutrición mineral a las hospederas (^{Díaz et al., 2013}).

De igual forma ^{Falcäo et al. (2014)} mencionan que tras la inoculación de B. subtilis ALB629 en plántulas de cacao (Theobroma cacao L.) se logró buen crecimiento y desarrollo del tallo, lo cual coincide con la respuesta del jitomate para los indicadores evaluados en esta investigación (Tabla 1). En ambos híbridos de jitomate se observó que el mejor tratamiento fue el inoculado con la rizobacteria (Bs), con incrementos de 4 % en el híbrido ‘Caporal’ y 15 % en ‘SV8579TE’ respecto a las plantas testigo. Tal efecto pudo estar relacionado por la actividad de estos microorganismos, entre las que sobresalen la síntesis de compuestos promotores del crecimiento como el ácido indol-3-acético (3-IAA), auxinas, giberelinas y citoquininas que permiten la captación de nitrógeno y fósforo disponibles en el suelo; mas la presencia de estas fitohormonas en la rizosfera parece estimular la progresión fisiológica y desarrollo de las plantas (^{Brimecombe et al., 2007}; ^{Vega-Celedón et al., 2016}).

En la variable número de racimos se observó que el mejor tratamiento para el híbrido ‘Caporal’ fue Bs (Tabla 1) respecto a las plantas testigo (LSD de Fisher, p≤0.05), respuesta que se puede atribuir a lo señalado por ^{Hernández-Suárez et al. (2010)} sobre los efectos de B. subtilis micro-encapsulado sobre el crecimiento y producción de frutos (rendimiento) de L. esculentum cv. ‘Floradade’. En cambio, en el tratamiento co-inoculado del híbrido ‘SV8579TE’ se obtuvo una respuesta superior con incrementos de 16.5 % respecto a las plantas testigo, debido a su pre-disposición para favorecer la simbiosis con las rizobacterias y el hongo micorrizógeno.

Con respecto al número de frutos, ^{Sánchez et al. (2012)} reportan que al inocular diversas PGPRs (Enterobacter sp., E. agglomerans, Pseudomonas fluorescens, P. putida y Bacillus sp.) en plantas de jitomate, los resultados evidenciaron diferencias significativas entre la fertilización biológica y la química, pudiéndose constatar que la aplicación de rizobacterias con cualidades promotoras de crecimiento vegetal favoreció la producción de frutos tan solo con el 50 % de la dosis de fertilización recomendada para el cultivo de S. lycopersicum en invernadero, lo cual concuerda con el incremento del 25 % reportado por ^{Mena-Violante & Olalde-Portugal (2007)} en el número de frutos de esta Solanaceae con B. subtilis y con lo encontrado en el tratamiento Bs (>14.8 %) respecto a las plantas testigo para el híbrido ‘Caporal’ en el presente estudio.

Para el híbrido ‘SV8579TE’ el mejor tratamiento fue el co-inoculado Bs+Ri con incrementos de 145 % respecto a las plantas testigo, lo cual concuerda con lo reportado porte ^{Lira-Saldivar et al. (2014)} quienes al evaluar la doble co-inoculación Azospirillum brasilense+Glomus intraradices (hoy R. intraradices) en jitomate (S. lycopersicum) registraron incrementos en la altura de las plantas (6 %), la biomasa seca (10.5 %) y el rendimiento en comparación con la fertilización tradicional bajo casa-sombra.

Del mismo modo, se han comprobado efectos derivados de AMF (Gl. intraradices+Gl. mosseae+Gl. etunicatum) y rizobacterias (P. putida, Azotobacter chroococcum y Azospirillum lipoferum) sobre factores fitoquímicos que influyen en la calidad de la fruta (^{Ordookhani et al., 2010}).

En cuanto a la variable índice verde, se obtuvo una respuesta superior al inocular R. intaradices en ambos híbridos (Tabla 1) con incrementos de 96 % en el híbrido ‘Caporal’ y de 184.5 % en el híbrido ‘SV8579TE’ respecto a las plantas testigo, lo cual de nuevo puede atribuirse al mejor aprovechamiento de los nutrientes de baja movilidad en el suelo promovido por la colonización radicular e interacción micorrizógena (Ri+planta hospedera [S. lycopersicum]) (^{Tallapragada et al., 2016}).

Esto concuerda con lo reportado en el híbrido de tomate ‘El Cid’ (Lycopersicon esculentum; tipo Saladette) por ^{Alvarado et al. (2014)} quienes indican que Rhizophagus intraradices^¹ incrementó significativamente la altura de la planta, el contenido de clorofila y la colonización micorrízica radicular, puntualizando el mayor índice de clorofila (12 %, p≤0.01) en comparación con las plantas no inoculadas.

Para la variable diámetro polar del fruto, los tratamientos que mostraron respuesta favorable en el híbrido ‘SV8579TE’ fueron Bs y Ri con incrementos de 43.8 % y 29.8 % respecto a las plantas testigo (LSD de Fisher, p≤0.05) (Tabla 2). El ANOVA (LSD de Fisher, p≤0.05) expresó que el mejor tratamiento en el perímetro del fruto fue con Bs al exhibir incremento de 16.8 % respecto a las plantas del tratamiento control.

Tabla 2 Efecto de los microorganismos en frutos de jitomate híbrido ‘Caporal’ y ‘SV8579TE’ a los 107 DAT.

	‘Caporal’ hybrid				‘SV8579TE’ hybrid
VARIABLES	T	Bs	Ri	Bs+Ri	T	Bs	Ri	Bs+Ri
Fruit area (cm)	24.65^b	25.39^b	31.64^a	24.11^b	28.87^b	41.52^a	37.48^a	21.78^c
Fruit perimeter (cm)	20.28^bc	21.28^ab	22.47^a	19.54^c	21.29^b	24.88^a	24.25^b	19.04^c
Fruit ecuatorial diameter (cm)	0.73^cb	0.78^ab	0.80^a	0.70^c	0.79^a	0.84^a	0.80^a	0.75^a
Fruit polar diameter (cm)	7.33^a	7.34^a	7.53^a	6.94^a	6.82^ab	8.13^ab	7.64^a	6.54^b
Fruit width (cm)	5.03^b	5.26^ab	5.64^a	5.01^b	5.41^b	6.49^a	6.22^a	4.77^c
Fruit hardness (kg)	1.56^a	1.40^a	1.40^a	1.24^a	1.58^ab	1.29^b	1.59^ab	1.80^a
Total production (kg)	102.00^d	105.00^c	108.00^b	111.00^a	102.00^d	108.00^b	105.00^c	111.00^a

Letras iguales en la misma columna indican igualdad estadística (LSD de Fisher, p≤0.05).

En el diámetro ecuatorial del fruto no se encontraron diferencias significativas en los tratamientos (Tabla 2), mientras que en el diámetro polar el tratamiento que expresó resultados más deseables fue R. intraradices, con incrementos de 12 % respecto a las plantas testigo. En anchura del fruto se obtuvo una respuesta superior en los tratamientos inoculados con R. intraradices (14.9 %) y B. subtilis (19.9 %), mientras que en su dureza el factor interactivo de Bs+Ri superó a las plantas testigo en 13.9 % (Tabla 2).

En sentido general se obtuvo que para ambos híbridos con la inoculación de R. intraradices se logró una respuesta superior en los híbridos ‘Caporal’ y ‘SV8579TE’ lo que coincide con el reporte de ^{Díaz et al. (2013)} quienes tras inocular plantas de chile pimiento (híbrido ‘Valeria’) con R. intraradices fomentaron el tamaño y peso del fruto. Así, la calidad del fruto promovida por este tratamiento micorrizado puede estar estrechamente relacionada con la mayor nutrición mineral de la planta asociada con estos simbiontes, tal y como ^{Hart et al. (2015)} reportan tras la inoculación de L. esculentum cv. ‘Moneymaker’ con Rhizophagus irregularis, Funneliformis mosseae o ambos.

Para la producción total de biomasa con valor agrícola, en ambos casos el mejor tratamiento fue el coinoculado con incrementos de 8.8 % para el híbrido ‘Caporal’ y de 104 % para el híbrido ‘SV8579TE’ respecto a las plantas testigo, aspectos que de nuevo pueden relacionarse con la capacidad de B. subtilis+R. intraradices) para interactuar sinérgicamente y lograr una mayor disponibilidad y asimilación de nutrientes (^{Arthurson et al., 2011}; ^{Kavatagi & Lakshman, 2014}), los cuales se traducen en rendimientos mucho mayores, en comparación con lo registrado en las inoculaciones simples.

Para la variable unidades formadoras de colonias (CFU), el tratamiento Bs+Ri alcanzó los valores más altos en ambos híbridos (‘Caporal’ con 0.00048 CFU•g^-1 y ‘SV8579TE’ con 0.00022 CFU•g^-1) pues al co-inocular una PGPR y un hongo micorrizógeno se contabilizó un mayor número de colonias, en comparación de cuando la bacteria “actúa” sola, lo que concuerda con ^{Manoharachary et al. (2016)} donde señala que la colonización micorrízica actúa como un quimio-atrayente de bacterias rizosféricas y, tras ocurrir una relación sinérgica entre ambos microorganismos, se favorece el equilibrio nutricional y hormonal de sus hospederos, intensificándose su crecimiento y desarrollo (^{Nadeem et al., 2014}; ^{Egamberdieva et al., 2015}; ²⁰¹⁶).

En cuanto al porcentaje de colonización micorrízica el mejor tratamiento en el híbrido ‘Caporal’ fue Bs+Ri (87 %), en contraste con lo observado en el híbrido ‘SV8579TE’ donde no se presentaron diferencias significativas entre los tratamientos (LSD de Fisher, p ≤ 0.05). Esto coincide con los trabajos realizados por ^{Cano (2011)} en pepino (Cucumis sativus L.) y ^{Saia et al. (2015)} en trigo (Triticum durum Desf.) donde los porcentajes de colonización micorrízica en tratamientos con inoculación simple (AMF; PGPR) o co-inoculados (AMF+PGPR) incrementaron las relaciones sinérgicas que optimizaron la absorción de agua y nutrientes e influyeron sobre el crecimiento y desarrollo de las plantas hospederas.

Finalmente, los resultados obtenidos en este trabajo coinciden con ^{Bona et al. (2015}; ²⁰¹⁶⁾ pues la inoculación de ambos microorganismos (Bs+Ri) no solo contribuyó al desarrollo vegetativo y formación de frutos de calidad en ambos híbridos de jitomate (‘Caporal’ y ‘SV8579TE’), sino que también influyó sobre la cantidad de biomasa con valor agrícola cosechada en comparación con el resto de los tratamientos evaluados.

Conclusión

La inoculación dual o combinada con Bacillus subtilis y Rhizoglomus intraradices constituyen una alterativa biotecnológica para la producción de jitomate en condiciones de un sistema de producción semi-hidropónico.

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Como citar este artículo: Zulueta-Rodríguez, R., Hernández-Montiel, L. G., Reyes-Pérez, J. J., González-Morales, G. Y., Lara-Capistrán, L. (2020). Effects of co-inoculation of Bacillus subtilis and Rhizoglomus intraradices in tomato production (Solanum lycopersicum L.) in a semi-hydroponic system. Revista Bio Ciencias 7, e671. doi: https://doi.org/10.15741/revbio.07.e671

¹ Los autores sugieren revisar ^{Sieverding et al. (2014)}.

Recibido: 04 de Febrero de 2019; Aprobado: 05 de Febrero de 2020

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