Servicios Personalizados
Revista
Articulo
texto en 
Inglés (pdf)
Artículo en XML
Referencias del artículo
Traducción automática
Enviar artículo por emailIndicadores
-
Citado por SciELO -
Accesos
Links relacionados
-
Similares en
SciELO
Compartir
Permalink
Revista bio ciencias
versión On-line ISSN 2007-3380
Revista bio ciencias vol.7 Tepic 2020 Epub 18-Nov-2020
https://doi.org/10.15741/revbio.07.e881
Artículos originales
Prevalencia de Cryptosporidium spp. en hatos lecheros de la región lagunera, México
1 Facultad de Agronomía, Universidad Autónoma de Nuevo León. Francisco Villa s/n. Col. Ex-hacienda “El Canadá”. Escobedo, Nuevo León, México. C.P. 66050.
2 Facultad de Agricultura y Zootecnia, Universidad Juárez del Estado de Durango. Carretera Gómez Palacio-Tlahualilo, Km. 35, Gómez Palacio, Durango, C.P. 35111, Gómez Palacio, Durango, México.
3 Laboratorio Nacional para la Investigación en Inocuidad Alimentaria (LANIIA), Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C., coordinación Culiacán. Carretera a Eldorado, km. 5.5, Campo El Diez, Culiacán, Sinaloa, México. C.P. 80110.
La cryptosporidiosis es una enfermedad parasitaria causada por Cryptosporidium spp. Este protozoario zoonótico causa infecciones gastrointestinales en animales vertebrados, incluyendo el hombre. En la industria de producción de leche, Cryptospodidium spp. causa morbilidad y mortalidad de bovinos adultos y terneros, y por lo tanto, pérdidas económicas. En México, el mayor grupo de productores de leche se encuentra en la Región Lagunar (LR), donde las infecciones gastrointestinales en los bovinos son frecuentes; sin embargo, pocas veces se conoce la etiología. El objetivo de esta investigación fue determinar la prevalencia de Cryptosporidium spp. en 39 hatos lecheros de la LR. Se tomaron 78 muestras de heces del recto de bovinos adultos y terneros pre-destetados (39 muestras de cada grupo). Cryptosporidium spp. se recuperó por el método de sedimentación con éter de formalina y se identificaron por microscopia y por PCR, amplificando una región del gen Hsp 70, y los productos de PCR fueron secuenciados y analizados. Se determinó una prevalencia de Cryptosporidium spp. en el 71.79 % del total de las muestras, que correspondió al 56.41 % de los adultos analizados (22/39) y al 87.17 % de los terneros (34/39). El análisis de secuencias mostró una homología filogenética del 100 % con Cryptosporidium parvum en todos los aislados analizados con base en el alineamiento del gen Hsp 70. La prevalencia de Cryptosporidium parvum en hatos lecheros de la LR sugiere que es endémico y representa un riesgo para la industria lechera y de salud pública si el estiércol es aplicado como abono en campos agrícolas.
Palabras clave: Bovinos; hatos lecheros; Cryptosporidium spp.; prevalencia; secuenciación
Cryptosporidiosis is a parasitic disease caused by Cryptosporidium spp. This zoonotic protozoan causes gastrointestinal infections in vertebrate animals, including human. In milk production industry, Cryptosporidium spp. causes morbidity and mortality of adult cattle and calves, and therefore, economic losses. In Mexico, the largest group of milk producers is in the Lagunar Region (LR), where gastrointestinal infections in cattle are frequent; however, the etiology is rarely known. The objective of this investigation was to determine the prevalence of Cryptosporidium spp. in 39 dairy herds of the LR. 78 stool samples were taken from the rectum of adult cattle and pre-weaned calves (39 samples from each group). Cryptosporidium spp. was recovered by sedimentation method with formalin ether and identified by microscopy and PCR, amplifying a region of Hsp 70 gene, and PCR products were sequenced and analyzed. The prevalence of Cryptosporidium spp. was determined in 71.79 % of total samples, which corresponded to 56.41 % of adults analyzed (22/39) and 87.17 % of calves (34/39). Sequences analysis showed a 100 % phylogenetic homology with Cryptosporidium parvum in all the isolates analyzed based on the alignment of Hsp70 gene. The prevalence of Cryptosporidium parvum in dairy herds of LR suggests that this is endemic and represents a risk for dairy industry and public health if manure is applied as a fertilizer in agricultural fields.
Keywords: Cattle; dairy herds; Cryptosporidium spp.; Prevalence; sequencing
Introducción
Cryptosporidium spp. es uno de los parásitos zoonóticos más comunes en los humanos. En el ganado, principalmente bovinos, a menudo se asocia con diarrea acuosa profusa, pérdida significativa de peso y mortalidad de adultos y terneros, lo que afecta significativamente la productividad de la industria lechera (Delafossea et al., 2015; Thompson et al., 2016). Estudios realizados en diversas partes del mundo han demostrado que la prevalencia de Cryptosporidium spp. en los hatos lecheros varía considerablemente (Degerli et al., 2005; Silverlas et al., 2012; Garro et al., 2016); sin embargo, su prevalencia frecuentemente supera el 20 %, mostrando una distribución ubicua y endémica en las granjas lecheras (Cai et al., 2017; Feng & Xiao, 2017). La infección de los bovinos en las granjas se produce por la ingestión de ooquistes de Cryptosporidium, comúnmente excretados por ganado insalubre, en cantidades que pueden llegar hasta 4.15 x 107 ooquistes por gramo de heces (Fayer et al., 1998).
Una vez que están en el medio ambiente, los ooquistes de Cryptosporidium spp. pueden contaminar el agua, alimentos, fomites y superficies; y son capaces de sobrevivir en estos ambientes durante semanas o meses, ya que la cubierta exterior dura del ooquiste los protege de factores físicos y químicos adversos, lo que aumenta la probabilidad de infección, en comparación con otros microorganismos (Budu-Amoako et al., 2012; Swaffer et al., 2014; Sterk et al., 2016).
Cryptosporidium spp. se detecta rutinariamente por métodos microscópicos en las heces frescas del ganado infectado; sin embargo, en los últimos 25 años, las técnicas moleculares como la Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR), la secuenciación y análisis de fragmentos, se han empleado cada vez más para identificar especies y genotipos de Cryptosporidium, esto debido a que las técnicas microscópicas frecuentemente son incapaces de distinguir el microorganismo, ya que comparte características morfológicas y tamaño con otros microorganismos, ocasionando falsos positivos (Thompson et al., 2016; Yap et al., 2016); además, su caracterización molecular ha ayudado a comprender la dinámica de la infección en el ganado lechero y la eventual transmisión a humanos (Swaffer et al., 2014; Garro et al., 2016; Thompson & Ash, 2016). Por ejemplo, se ha demostrado que C. parvum, C. bovis, C. ryanae y C. andersoni infectan comúnmente a novillas y vacas de ordeña sin manifestaciones clínicas. También se reconoce que C. parvum está relacionado exclusivamente con los terneros; mientras que para el ganado mayor, C. bovis, C. ryanae son las especies dominantes; y C. andersoni comúnmente infecta animales adultos (Fayer et al., 2007; Karanis et al., 2010; Garro et al., 2016). Sin embargo, C. parvum es la especie más ampliamente distribuida en bovinos de los hatos lecheros, principalmente cuando la ganadería lechera es intensiva (Xiao & Feng, 2008).
La Región Lagunar (LR), también conocida como “comarca lagunera”, es un área metropolitana del norte de México que abarca las ciudades de Torreón, Matamoros, Francisco I. Madero y San Pedro en el estado de Coahuila y Gómez Palacio, Ciudad Lerdo, Mapimí y Tlahualilo en Durango (Figura 1). Es la principal zona de México productora de ganado lechero, compuesta por más de 4x105 vacas lecheras y una producción anual de leche de 2,433 millones de litros, que cada año aporta alrededor del 21 % de la producción de leche en todo el país (Salazar-Sosa et al., 2007; Fortis-Hernández et al., 2009; SAGARPA, 2011). Sin embargo, a pesar de su importancia económica, la evaluación de la prevalencia de Cryptosporidium spp. en esta región sigue siendo una tarea descuidada y poco se ha hecho para evaluar su prevalencia en el ganado lechero (Maldonado et al., 1998; Vázquez-Flores, 2000; Castillo-García et al., 2009). La presente investigación es de carácter exploratorio con alcance descriptivo, y tuvo por objetivos, determinar la prevalencia y distribución de Cryptosporidium spp. en bovinos adultos y terneros recién destetados de 39 hatos lecheros de la LR, así como determinar las especies de Cryptosporidium presentes en las granjas analizadas.
Material y Métodos
Descripción del área de estudio
La LR está ubicada en el Desierto Chihuahuense a 1110-1200 m sobre el nivel del mar, en el límite de Coahuila y Durango entre 25o 34’ 18’’ y 26o 06´ 31´´ latitud norte y 102o 45´08´´ y 104o 06’ 53´´ longitud oeste. Incluye 15 municipios, 10 en Durango y 5 en Coahuila (Figura 1). La precipitación pluvial anual varía de 100 a 200 mm, una evapotranspiración potencial de 2,396 mm y una temperatura promedio de 22.1 °C. De marzo a junio tiene vientos estacionales de 6.5 km h-1 en un promedio anual. De abril a mayo, pueden surgir tormentas de polvo con ráfagas de viento de hasta 78 km h-1, el máximo histórico reportado para el área (Figueroa-Viramontes et al., 2015). La LR es la de mayor producción de ganado lechero en México, con más de 4x105 cabezas de ganado, que a su vez produce aproximadamente 9.25 x105 t de estiércol de base seca por año (Salazar-Sosa et al., 2007; Fortis-Hernández et al., 2009). Este último tiene la capacidad de fertilizar los campos agrícolas de la industria láctea para la producción de forraje y es una práctica común en la RL (Figueroa-Viramontes et al., 2015).
Recolección de muestras
Para el presente estudio se tomaron de manera aleatoria 78 muestras de heces de ganado bovino (39 de bovinos adultos y 39 de terneros recién destetados) en 39 hatos lecheros, donde 33 de ellos tienen más de 600 vacas en producción. Estas muestras fueron recolectadas en los municipios de Matamoros (3 hatos), Francisco I. Madero (14 hatos), Torreón (1 hato), Tlahualilo (2 hatos), Lerdo (13 hatos) y Gómez Palacio (6 hatos) (Figura 1), entre el 30 de julio y el 2 de agosto de 2012. Los 39 hatos lecheros representan el 10 % del total de 380 rebaños establecidos en la LR, según datos de SAGARPA (2011).
Se tomaron aproximadamente 40 g de heces directamente del recto de los animales utilizando tubos estériles de 50 mL. Las muestras fueron debidamente etiquetadas y colocadas en hieleras a 5-10 °C para luego ser transportadas al Laboratorio de Parasitología de la Facultad de Agricultura y Zootecnia de la Universidad Juárez del Estado de Durango para su análisis en las primeras 24 horas posterior a su recolección.
Aislamiento de ooquistes de Cryptosporidium de las heces de ganado
Los ooquistes se aislaron mediante una modificación del método de sedimentación con formoléter (Levine et al., 1988). Brevemente, un gramo de cada muestra fecal se resuspendió en 3.5 mL de agua destilada estéril y se filtró a través de una gasa estéril húmeda. La muestra filtrada se centrifugó a 1,100 xg durante 5 minutos por triplicado y el sobrenadante se eliminó por decantación. El sedimento se resuspendió añadiendo 5 mL de formol al 10 % y después de 5 minutos se le adicionaron 4 mL de éter para ajustar a un volumen a 10 mL. La mezcla se agitó con vórtice y se centrifugó nuevamente a 1,100 xg por 5 minutos. El sobrenadante se decantó y a partir del sedimento se tomaron muestras para obtener dos frotis para su observación al microscopio; el resto del sedimento se conservó a -20 °C para un posterior análisis molecular. Para la detección microscópica de ooquistes, los frotis recolectados se tiñeron con el método modificado de Ziehl-Neelsen (Henriksen & Pohlenz, 1981; Casemore et al., 1985) y se observaron con un microscopio de campo brillante bajo una lente de objetivo 100 X. La identificación de ooquistes de color rojo y en forma de huevo de aproximadamente 4 a 6 μm de tamaño se registraron como muestras positivas (Henriksen & Pohlenz, 1981).
Identificación de Cryptosporidium spp. por PCR y secuenciación
Los pellets congelados obtenidos previamente se descongelaron y fracciones de 1 mL fueron sometidas a varias etapas de centrifugación a 800 xg por 5 min, y el pellet de cada muestra fue resuspendido en un volumen final de 5 mL. Para la extracción de ADN, se usó el método de fenol-cloroformo con bromuro de cetil-trimetilamonio al 2 % adaptado de Doyle & Doyle (1987), con algunas modificaciones. Brevemente, las muestras se pusieron en baño de agua hirviendo durante 5 min y se dejaron enfriar a temperatura ambiente. Se tomó 1 mL de cada muestra y se centrifugaron a 10,000 xg por 5 min, este paso se repitió tres veces. El pellet se resuspendió en 400 μL de buffer TE 1X pH 8 y se adicionaron 50 μL de lisozima (10 mg/mL, Sigma, USA), se mezcló y se incubó a 37 ºC durante 1 h. Se adicionaron 75 μL de SDS 10 % (Sigma, USA) y 5 μL de proteinasa K (10 mg/mL, Sigma, USA), se agitó y se incubó a 65 ºC por 10 min en baño seco. Se agregaron 100 μL de NaCl 5 M, se agitó y se adicionaron 100 μL de una solución de CTAB/NaCl (2 % CTAB; 10Mm Tris-HCl pH 8; 20mM EDTA pH 8; 1.4M NaCl) precalentada a 65 ºC, se agitó y se incubó a 65 ºC durante 10 min en baño seco. La mezcla se calentó en agua hirviendo por 5 min y se adicionaron 750 μL de cloroformo/alcohol isoamílico (24:1), se agitó y se centrifugó a 13,000 xg por 15 min. Se recuperó el sobrenadante en un tubo de 1.5 mL y se adicionó 0.6 vol de isopropanol y se incubó a -20 ºC durante 30 min. Se centrifugo a 13,000 xg por 15 min y se descartó el sobrenadante, se agregó 1 mL de etanol frío y se centrifugó a 13,000 xg por 10 min, se descartó cuidadosamente el sobrenadante y se dejó evaporar el exceso de etanol a temperatura ambiente por 20 min. Finalmente el ADN obtenido se re suspendió en 30 μL de buffer TE 1X y se almacenó a -20 ºC hasta su uso. Se analizó la integridad del DNA obtenido mediante electroforesis en gel de agarosa al 8 %. Las reacciones de PCR se realizaron para amplificar un fragmento de 345 pb del gen de la proteína de choque térmico (Hsp 70) mediante el uso de 25 a 50 picomoles de cada primer; sentido 5´-TCCTCTGCCGTACAGGATCTCTTA-3´ y antisentido 5´-TGCTGCTCTTACCAGTACTCTTATCA-3´ (Di Giovanni & Le Chevallier, 2005). Se utilizaron 200 mM de una mezcla de dNTP´s (GIBCO - BRL), 2 mM de MgCl2, 1X de tampón para PCR (Tris - HCl 200 mM pH 8,0 y KCI 500 mM), 1 U de enzima Taq-DNA polimerasa, 200 ng de DNA y agua miliQ estéril para alcanzar un volumen final de 25 μL. En un termociclador para PCR-punto final, se programó un ciclo de desnaturalización a 95 °C durante 10 min, seguido por 30 ciclos de desnaturalización a 95 °C por 30 segundos, alineamiento de primers a 60 °C por 1 minuto, extensión a 72 °C por 30 segundos, y un ciclo de extensión final de 10 minutos a 72 °C. La reacción se estabilizó a 4 °C para su posterior análisis por electroforesis. Los productos de PCR obtenidos se separaron mediante electroforesis en geles de agarosa al 1 % durante 1 hora a 100 V y teñidos con GelRedTM (NucleicAcid®) y visualizados en un transiluminador de luz UV. 25 de los productos de PCR de las muestras que resultaron positivas fueron enviadas a la empresa Macrogen Co, en Seoul, República de Korea, para su secuenciación en un analizador de secuencias de DNA 3730XL (Thermo Fisher Scientific Inc). Finalmente, las secuencias nucleotídicas del fragmento amplificado del gen Hsp 70 se comparó en la base de datos del Centro Nacional de Información Biotecnológica (NCBI); y finalmente, con la herramienta básica de búsqueda de alineación local (BLAST) se analizaron 4 secuencias que mostraron diferencias en el análisis anterior para determinar alineaciones y diferencias en sus secuencias.
Análisis estadístico
Los resultados obtenidos se analizaron por proporciones binomiales con base en los dos grupos: terneros pre-destetados (edades de 2 semanas a 4 meses) y bovinos adultos. Se utilizó el paquete estadístico IBM SPSS® Statistics Inc. Versión 20.0.1; Chicago Illinois, con un nivel de confianza del 95 %.
Resultados y Discusión
Cincuenta de las 78 muestras analizadas por el método modificado de Ziehl-Neelsen dieron positivas para ooquistes de Cryptosporidium spp., con una prevalencia del 64 % para todos los bovinos muestreados. Sin embargo, el análisis molecular detectó 56 muestras positivas de las 78 analizadas (Tabla 1), mostrando una prevalencia de 71.79 % (34/39 [87.17 %] en los terneros destetados, y 22/39 [56.41 %] en los adultos). Es importante mencionar que el 100 % de los establecimientos analizados tuvieron presencia Cryptosporidium spp., además, todas las muestras consideradas positivas por análisis microscópico fueron confirmadas por PCR y solo 5 de los terneros analizados no mostraron infección por ooquistes de Cryptosporidium spp.
Tabla 1 Prevalencia de Cryptosporidium spp. en las muestras analizadas para ambos grupos de bovinos muestreados por Ziehl-Neelsen y PCR.
| Sampled groups | Analyzed samples | Positive results Cryptosporidium spp. by Zhiehl-Neelsen | Positive results Cryptosporidium spp. by PCR | Prevalence of Cryptosporidium spp. (PCR) (%) |
|---|---|---|---|---|
| Calves | 39 | 20 | 22a | 87.17 |
| Milked Cows | 39 | 30 | 34a | 56.41 |
| Total | 78 | 50 | 56 | 71.79 |
aNo hubo significancia estadística en la prevalencia entre adultos y terneros (p>0.05).
Identificar una prevalencia de Cryptosporidium spp. del 71.79 % de los bovinos analizados en la LR, representa un dato alarmante, ya que esta tasa es sensiblemente superior a la observada en estudios previos realizados en México, donde se ha sugerido que la prevalencia de Cryptosporidium spp. en bovinos puede oscilar del 22 % hasta el 67 % (Maldonado et al., 1998; Vázquez-Flores, 2000; Castillo-García et al., 2009), con un nivel de infección más alto para terneros, tal como se presentó en el presente estudio (Fayer et al., 1997, Castillo-García et al., 2009). Se ha encontrado que la prevalencia de Cryptosporidium spp. en bovinos es variable, y que esto está íntimamente ligado a la edad de los animales, el manejo sanitario en las granjas de producción, así como el acceso a los servicios sanitarios y la calidad del agua (Fayer, 2004; Zanaro & Garbossa, 2008; Pulido-Medellín et al., 2014). En otras regiones del mundo, la prevalencia de Cryptosporidium spp. en bovinos ha sido reportada desde un 30 % a más del 70 %; por ejemplo, en España se ha reportado una prevalencia del 72.75 % (Lentze et al., 1999; Cardona et al., 2011; Silverlas et al., 2012); en Turquía en un 31.4 % (Degerli et al., 2005); en Colombia el 53.3 % (Vergara & Quilez, 2004) y 48 % (Pulido-Medellín et al., 2014); y en Venezuela se reportó una prevalencia del 43 % al 75 % (Valera et al., 2001). En otros países latinoamericanos como Brasil, la prevalencia de Cryptosporidium spp. es baja en comparación con México. Por ejemplo, Meireles et al. (2011), encontraron que el 10.7 % de los bovinos de establos en São Paulo, Brasil contenían la presencia de Cryptosporidium spp. Paz e Silva et al. (2013), determinaron una prevalencia del 14 % en bovinos también en São Paulo, Brasil, en los que los terneros mostraron una prevalencia del 26 % y los adultos sólo en el 2 %. Lombardelli et al. (2019), encontraron una prevalencia del 25.5 % de Cryptosporidium parvum en la región central de Argentina, determinando una correlación positiva entre los animales con diarrea en comparación con aquellos que no presentaban el síntoma. Por su parte, Palacios-Ordóñez (2017), identificó la prevalencia de Cryptosporidium spp. en terneros de 0 a 4 meses de edad y su relación con la contaminación de cuerpos hídricos en la región del cantón San Fernando, provincia del Azua, Ecuador. En esta investigación se determinó que el 93.3 % de los terneros contenían la presencia de Cryptosporidium y en el 92.2 % de las muestras de agua también se encontró la presencia del parásito, en concentraciones de 5 ooquistes/100 mL. Esta investigación sugiere que los animales de engorda pueden ser considerados como responsables de la presencia del parásito en cuerpos de agua y de la incidencia en niños en el área de estudio, quienes presentaron una incidencia del 14.3 %.
En bovinos adultos, 17 de las 39 muestras analizadas resultaron negativas. Los estudios realizados por Castro-Hermida et al. (2002); Fayer et al. (2007) y Castillo-García et al. (2009), sugieren que la edad no es un factor de riesgo para la infección por Cryptosporidium spp., lo que se confirmó en el presente estudio, donde el análisis estadístico no mostró diferencias significativas (p>0.05) entre los grupos de edad (Tabla 1). Es importante mencionar que la mayoría de los resultados negativos en los terneros analizados provinieron de establecimientos lácteos con 2 a 10 bovinos, donde se crían los terneros con sus madres. Cacciò & Widmer (2014), sugirieron que el número de animales en la granja determina la incidencia de infección por Cryptosporidium, con una mayor frecuencia en animales no sanos presentes en grandes bandadas, debido a una carga alta de patógenos fecales. En el presente estudio, la mayoría de las muestras provenían de sistemas intensivos de producción de lácteos, donde frecuentemente el número de animales supera los 600 y en los que es una práctica común la separación de los animales de sus madres (unas horas después de nacer). Los terneros se mantienen en jaulas de madera donde están con otros animales de la misma edad para alimentarlos con un biberón, comúnmente utilizado para alimentar a más de un animal, y donde generalmente no se aplican las Buenas Prácticas de Manejo y de limpieza, aumentando la probabilidad de transmisión de Cryptosporidium spp. y otros microorganismos (Fayer & Xiao, 2008; Cacciò & Widmer, 2014). Estudios realizados por Castro-Hermida et al. (2002), mostraron que la infección por Cryptosporidium parvum disminuye cuando los animales lactantes se mantienen junto con sus madres, en contraste con los que están en contacto con animales de la misma edad.
Para la identificación molecular de Cryptosporidium spp. en las muestras de heces analizadas, se seleccionaron y secuenciaron los productos de PCR del gen Hsp 70 de 25 muestras que resultaron positivas y se compararon con los datos publicados en el GenBank del Centro Nacional de Información Biotecnológica (NCBI). Este análisis mostró una identidad del 100 % con Cryptosporidium parvum. Solo el aislado 21 mostró un 91 % de similitud con el gen Hsp 70 (Figura 2), lo que sugiere que C. parvum puede ser responsable de la criptosporidiosis de terneros en la LR, que difiere con otros estudios, donde se han identificado hasta cuatro especies de Cryptosporidium causando criptosporidiosis en el ganado (Amer et al., 2013; Ananta et al., 2014).
Figura 2 Análisis de secuencias del gen Hsp 70 de cuatro aislados seleccionados (13, 14, 21, 24) obtenidas en la LR durante el presente estudio. Los círculos negros muestran la homogeneidad entre los nucleótidos aislados y las referencias del GenBank. Las secuencias ausentes y las sustituciones de bases nitrogenadas son representadas
Conclusiones
En el presente estudio, se pudo determinar una prevalencia general del 71.79 % de Cryptosporidium en animales de hatos lecheros de la Región Lagunar (LR), donde los terneros recién destetados mostraron la mayor prevalencia, con el 87.17 %; mientras que los adultos evaluados tuvieron una prevalencia del 56.41 %. Cryptosporidium parvum fue la especie que estuvo presente en el 100 % de las 25 muestras que fueron secuenciadas y comparadas en el GenBank de NCBI, por lo que se puede considerar como una especie endémica en la LR. Los resultados sugieren que la edad de los bovinos no es un factor que determine la infección por Cryptosporidium, ya que su prevalencia en terneros no mostró diferencias significativas en comparación con la de los adultos. La alta prevalencia de C. parvum en bovinos de hatos lecheros representa un riesgo para la industria lechera de la LR, así como de salud pública si el estiércol es aplicado como abono en los campos agrícolas. Se sugiere continuar monitoreando la presencia de microorganismos de interés como Cryptosporidium, que aporten evidencia para un mejor manejo de los bovinos en hatos lecheros de la LR, así como disminuir los riesgos sanitarios y de salud pública asociados a la leche.
REFERENCIAS
Amer, S., Zidan, S., Adamu, H., Ye, J., Roellig, D. and Xiao, L. (2013). Prevalence and characterization of Cryptosporidium spp, in dairy cattle in Nile River delta provinces, Egypt. Experimental Parasitology, 135: 518-523. https://doi.org/10.1016/j.exppara.2013.09.002 [ Links ]
Ananta, SM., Hidayat, A. and Matsubayashi, M. (2014). Survey on gastrointestinal parasites and detection of Cryptosporidium spp. on cattle in West Java, Indonesia. Asian Pacific Journal of Tropical Medicine, 7: 197-201. https://doi.org/10.1016/S1995-7645(14)60020-1 [ Links ]
Budu-Amoako, E., Greenwood, S.J., Dixon, B.R., Barkema, H.W. and McClure, J.T. (2012). Occurrence of Cryptosporidium and Giardia on beef farms and water sources within the vicinity of the farms on Prince Edward Island, Canada. Veterinary Parasitology, 184: 1-9. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2011.10.027 [ Links ]
Cai, M., Guo, Y., Pan, B., Li, N., Wang, X., Tang, C., Feng, Y. and Xiao, L. (2017). Longitudinal monitoring of Cryptosporidium species in pre-weaned dairy calves on five farms in Shanghai, China. Veterinary Parasitology, 241: 14-19. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2017.05.005 [ Links ]
Cacciò, S. M. & Widmer, L. (2014). Cryptosporidium: parasite and disease. (1st Ed.) Springer-Verlag, Wien. XI: 564. http://www.springer.com/gp/book/9783709115619 [ Links ]
Cardona, G.A., Carabin, H., Goñi, P., Arriola, L., Robinson, G., Fernández-Crespo, J.C., Clavel, A., Chalmers, R. M. and Carmena, D. (2011). Identification and molecular characterization of Cryptosporidium and Giardia in children and cattle populations from the province of Álava, North of Spain. The Science of the Total Environment, 413: 101-108. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2011.09.076 [ Links ]
Casemore, D.P., Armstrong, M. and Sands, R. (1985). Laboratory diagnosis of cryptosporidiosis. Journal of Clinical Pathology, 38: 1337-1341. http://dx.doi.org/10.1136/jcp.38.12.1337 [ Links ]
Castillo-García, C., Cruz-Vázquez, C., Lopez-Revilla, R., Sanchez-Garza, M., Rosario-Cruz, R., Vitela-Mendoza, I. and Medina Esparza, L. (2009). Frequency and identification of Cryptosporidium spp. in confined suckling dairy calves in Aguascalientes, Mexico. Técnica Pecuaria en México, 47: 425-434. [ Links ]
Castro-Hermida, J., González-Losada, Y.A. and Ares-Mazás, E. (2002). Prevalence of and risk factors involved in the spread of neonatal bovine cryptosporidiosis in Galicia (NW Spain). Veterinary Parasitology, 106: 1-10. https://doi.org/10.1016/S0304-4017(02)00036-5 [ Links ]
Degerli, S., Celiksoz, A., Kalkan, K. and Ozcelik, S. (2005). Prevalence of Cryptosporidium spp. and Giardia spp. in Cows and Calves in Sivas. Turkish Journal of Veterinary and Animal Sciences, 29: 995-999. http://journals.tubitak.gov.tr/veterinary/issues/vet-05-29-4/vet-29-4-8-0403-4.pdf [ Links ]
Di Giovanni, G.D. & LeChevellier, M.W. (2005). Quantitative-PCR assessment of Cryptosporidium parvum cell culture infection. Applied and Environmental Microbiology, 71: 1495-1500. https://doi.org/10.1128/AEM.71.3.1495-1500.2005 [ Links ]
Doyle, J.J. & Doyle, J.L. (1987). A rapid DNA isolation procedure for small quantities of fresh leaf tissue. Phytochemical Bulletin, 19: 11-15. [ Links ]
Delafossea, A., Chartierb, C., Dupuya, M.C., Dumoulina, M., Porsc, I. and Paraud, C. (2015). Cryptosporidium parvum infection and associated risk factors in dairy calves in western France. Preventive Veterinary Medicine, 118: 406-412. https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2015.01.005 [ Links ]
Fayer, R., Gasbarre, L., Pasquali, P., Canals, A., Almeria, S. and Zarlenga, D. (1998). Cryptosporidium parvum infection in bovine neonates: dynamic clinical, parasitic and immunologic patterns. International Journal for Parasitology, 28(1): 49-56. https://doi.org/10.1016/S0020-7519(97)00170-7 [ Links ]
Fayer, R. (2004). Cryptosporidium: a water-borne zoonotic parasite. Veterinary Parasitology, 126(1-2): 37-56. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2004.09.004 [ Links ]
Fayer, R., Santin, M. and Trout, J.M. (2007). Prevalence of Cryptosporidium species and genotypes in mature dairy cattle on farms in eastern United States compared with younger cattle from the same locations. Veterinary Parasitology, 145: 260-266. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2006.12.009 [ Links ]
Fayer, R. & Xiao, L. (2008). Cryptosporidium and cryptosporidiosis. 2nd edition, New York: CRC Press. 564. [ Links ]
Figueroa-Viramontes, U., Núñez-Hernández, G., Reta-Sánchez, D.G. and Flores-López, H.E. (2015). Regional nitrogen balance in the milk-forage production system in the Comarca Lagunera, México. Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, 6: 377-392. http://www.scielo.org.mx/scielo.php?pid=S2007-11242015000400377&script=sci_arttext [ Links ]
Feng, Y. & Xiao, L. (2017). Molecular Epidemiology of Cryptosporidiosis in China. Frontiers in Microbiology, 8: 1701. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.01701 [ Links ]
Fortis-Hernández, M., Leos-Rodríguez, J.A., Preciado-Rangel, P., Orona-Castillo, I., García-Salazar, J.A., García-Hernández, J.L. and Orozco-Vidal, J.A. (2009). Aplicación de abonos orgánicos en la producción de maíz forrajero con riego por goteo. Terra Latinoamericana, 27: 329-336. http://www.scielo.org.mx/pdf/tl/v27n4/v27n4a7.pdf [ Links ]
Garro, C.J., Morici, G.E., Utgés, M.E., Tomazic, M.L. and Schnittger, L. (2016). Prevalence and risk factors for shedding of Cryptosporidium spp. oocysts in dairy calves of Buenos Aires Province, Argentina. Parasite Epidemiology and Control, 1: 36-41. https://doi.org/10.1016/j.parepi.2016.03.008 [ Links ]
Henriksen, S.A. & Pohlenz, J. (1981). Staining of cryptosporidia by a modified Zihel-Neelsen technique. Acta Veterinaria Scandinavica, 22(3-4): 594-596. [ Links ]
Karanis, P., Eiji, T., Palomino, L., Boonrod, K., Plutzer, J. and Ongerth, J. (2010). First description of Cryptosporidium bovis in Japan and diagnosis and genotyping of Cryptosporidium spp . in diarrheic pre-weaned calves in Hokkaido. Veterinary Parasitology, 169: 387-90. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2010.01.014 [ Links ]
Lentze, T., Hofer, D., Gottstei, B., Gaillard, C. and Busato, A. (1999). Prevalence and importance of endoparasites in calves raised in Swiss cow-calf farms. Deutsche Tierarztliche Wochschrift, 106(7): 275-281. https://europepmc.org/article/med/10481370 [ Links ]
Levine, J.F., Levy, M.G., Walker, R.L. and Crittenden, S. (1988). Cryptosporidiosis in veterinary students. Journal of the American Veterinary Medical Association, 193(11): 1413-1414. https://europepmc.org/article/med/3209453 [ Links ]
Lombardelli, J.A., Tomazic, M.L., Schnittger, L. and Tiranti, K.I. (2019). Prevalence of Cryptosporidium parvum in dairy calves and GP60 subtyping of diarrheic calves in central Argentina. Research Parasitology 118(7): 2079-2086. https://doi.org/10.1007/s00436-019-06366-y [ Links ]
Maldonado, C.S., Atwill, E.R., Saltijeral, O.J.A. and Herrera, A.L.C. (1998). Prevalence and risk factors for shedding of Cryptosporidium parvum in Holstein Freisian dairy calves in central Mexico. Preventive Veterinary Medicine, 36(2): 95-107. https://doi.org/10.1016/S0167-5877(98)00084-1 [ Links ]
Meireles, M.V., de Oliveira, F.P., Teixeira, W.F.P., Coelho, W.M.D. and Mendes, L.C.N. (2011). Molecular characterization of Cryptosporidium spp. in dairy calves from the state of São Paulo, Brazil. Parasitology Research 109(3): 949-951. https://doi.org/10.1007/s00436-011-2336-1 [ Links ]
Palacios-Ordóñez, T.E. (2017). Prevalencia de Cryptosporidium spp. y Giardia spp. en terneros,y su presencia en agua y en niños con problemas digestivos en el cantón San Fernando, Ecuador. MASKANA. 8(1): 111-119. https://doi.org/10.18537/mskn.08.01.10 [ Links ]
Paz e Silva, F.M., Souza-Lopes, R. and Araújo-Junior, J.P. (2013). Identification of Cryptosporidium species and genotypes in dairy cattle in Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária. 22(1): 22-28. http://dx.doi.org/10.1590/S1984-29612013005000010 [ Links ]
Pulido-Medellín, M.O., Andrade-Becerra, R.J., Rodríguez-Vivas, R.I. and García-Corredor, D.J. (2014). Prevalence and posible risk factors for Crptosporidium spp. oocyst excretion in dairy cattle in Boyacá, Colombia. Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, 5(3): 357-364. http://www.scielo.org.mx/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S2007-11242014000300008 [ Links ]
SAGARPA (Secretaría de Agricultura, Ganadaría, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación). (2011). Suplemento de Economía, Comarca Lagunera. Publicación Anual. Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación. Delegación en la Región Lagunera. Subdelegación de Ganadería. Lerdo, México. 25-30 pp. [ Links ]
Salazar-Sosa, E., Trejo-Escareño, H.I., Vázquez-Vázquez, C. and López-Martínez, J.D. (2007). Producción de maíz bajo riego por cintilla, con aplicación de estiércol bovino. International Journal of Experimental Botany (ɸYTON), 76: 169-185. http://www.revistaphyton.fund-romuloraggio.org.ar/vol76/salazar-sosa.pdf [ Links ]
Silverlas, C., Mattsson, J., Insulander, M. and Lebbad, M. (2012). Zoonotic transmission of Cryptosporidium meleagridis on an organic Swedish farm. International Journal for Parasitology, 42(11): 963-967. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2012.08.008 [ Links ]
Sterk, A., Schijven, J., De Roda-Husman, A.M. and De Nijs, T. (2016). Effect of climate change on runoff of Campylobacter and Cryptosporidium from land to surface water. Water Research, 95: 90-102. https://doi.org/10.1016/j.watres.2016.03.005 [ Links ]
Swaffer, B.A., Vial, H.M., King, B.J., Daly, R., Frizenschaf, J. and Monis, P.T. (2014). Investigating source water Cryptosporidium concentration, species and infectivity rates during rainfall-runoff in a multi-use catchment. Water Research, 67: 310-320. https://doi.org/10.1016/j.watres.2014.08.055 [ Links ]
Thompson, R.C.A., Koh, W.H. and Clode, P.L. (2016). Cryptosporidium - What is it? Food and Waterborne Parasitology, 4: 54-61. https://doi.org/10.1016/j.fawpar.2016.08.004 [ Links ]
Thompson, R.C.A. & Ash, A. (2016). Molecular epidemiology of Giardia and Cryptosporidium infections. Infection Genetics and Evolution, 40: 315-23. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2015.09.028 [ Links ]
Valera, Z., Quintero, W., Villarroel, R. and Hernández, E. (2001). Cryptosporidium spp. en una finca del municipio Rosario del Perijá, Estado Zulia, Venezuela. Revista Científica Facultad de Ciencias Veterinarias-LUZ, 11(3): 213-218. https://produccioncientificaluz.org/index.php/cientifica/article/view/14771/14748 [ Links ]
Vázquez-Flores, S. 2000. Criptosporidiosis en bovinos. En: Temas Selectos de Parasitología. Ibarra, VF, Quiroz, RH, editores México, DF., 2: 1-18. [ Links ]
Vergara, C. & Quílez, J. (2004). Criptosporidiosis: una zoonosis parasitaria. MVZ-Córdoba, 9(1): 363-372. https://doi.org/10.21897/rmvz.504 [ Links ]
Xiao, L. & Feng, Y. (2008). Zoonotic cryptosporidiosis. FEMS Immunology and Medicals Microbiology, 52(3): 309-323. https://doi.org/10.1111/j.1574-695X.2008.00377.x [ Links ]
Yap, N.J., Koehler, A.V., Ebner, J., Tan, T.K., Lim, Y.A.L. and Gasser, R.B. (2016). Molecular analysis of Cryptosporidium from cattle from five states of Peninsular Malaysia. Molecular and Cellular Probes, 30(1): 39-43. https://doi.org/10.1016/j.mcp.2016.01.002 [ Links ]
Zanaro, N.L. & Garbossa, G. (2008). Cryptosporidium: cien años después. Acta Bioquímica Clínica Latinoamericana, 42: h195-201. https://www.redalyc.org/pdf/535/53542204.pdf [ Links ]
Como citar este artículo: López Torres, L. L., López Cuevas, O., Vázquez Vázquez, C., Alvarado Gómez, O. G., Vázquez Alvarado, R. E., Rodríguez Fuentes, H., Chaidez Quiroz, C., Vidales Contreras, J. A. (2020). Prevalence of Cryptosporidium spp. in dairy livestock from the laguna region, Mexico Revista Bio Ciencias 7, e881. doi: https://doi.org/10.15741/revbio.07.e881
Recibido: 02 de Diciembre de 2019; Aprobado: 25 de Febrero de 2020
This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License
