Epidemiología de Salmonella en México

El género Salmonella consta de dos especies: bongori y enterica, siendo ésta última dividida en seis subespecies: enterica, salamae, arizonae, diarizonae, houtenae e indica (^{Brenner et al., 2000}). De éstas, destaca la subespecie enterica, la cual es representada por más de 2,600 serotipos que en conjunto, generan anualmente millones de infecciones, que varían desde una gastroenteritis aguda (salmonelosis no tifoidea, NTS) hasta fiebre tifoidea (serotipos Typhi y Paratyphi) en los seres humanos (^{CDC, 2013}). Los principales síntomas de NTS son inflamación del tracto gastrointestinal que se acompaña con diarrea no sanguinolenta, vómito, náusea, dolor de cabeza, calambres abdominales y mialgia. En individuos sanos la NTS es una infección autolimitante, con un periodo de recuperación de 2 a 4 días; sin embargo, grupos susceptibles de la población, tales como niños, adultos mayores e inmunocomprometidos, son vulnerables a sufrir padecimientos graves que incluso pueden provocar la muerte (^{CDC, 2018b}). De los 2600 serotipos Typhimurium y Enteritidis lideran los reportes de brotes diarreicos, por lo que se consideran los principales responsables de la NTS (^{CDC, 2018b}).

Los sistemas de vigilancia epidemiológica son una herramienta eficaz para conocer con relativa certeza la incidencia de brotes diarreicos generados por el consumo de alimentos contaminados, así como el impacto en la morbilidad y mortalidad de la población. Desafortunadamente, estos sistemas solo funcionan de manera adecuada en países desarrollados, mientras que en los países en desarrollo su funcionabilidad es deficiente. Esta disfuncionalidad está asociada al desinterés de la población por acudir al médico en caso de un evento diarreico, probablemente debido al entendimiento general del comportamiento autolimitante que comúnmente exhiben dichas infecciones, y al compromiso económico que conlleva el proceso de consulta clínica y tratamiento, así como las deficiencias en los sistemas de salud pública que desmotivan al paciente a ejercer sus derechos como beneficiario del sistema.

Las autoridades de salud en México han hecho un gran esfuerzo para fortalecer el Sistema Nacional de Vigilancia Epidemiológica (SINAVE), que se encarga de recolectar la información de eventos epidemiológicos, incluyendo los casos de salmonelosis, los cuales son reportados semanalmente, cumpliendo con la Norma Oficial Mexicana NOM-017-SSA2-1994.

En este sentido, el SINAVE muestra en el periodo comprendido de 1984 a 2017 un aumento considerable de fiebre tifoidea pasando de 7,629 a 45,280 casos; y para fiebre paratifoidea/ otras salmonelosis de 31,943 a 104,471 casos, respectivamente (Figura 1 y 2). Estos datos estadísticos muestran a Sinaloa y Tamaulipas como los estados con mayor índice de fiebre tifoidea con 12.9 % y 10.25 %, respectivamente. Para el caso de fiebre paratifoidea y otras salmonelosis, Chiapas (12.99 %), Veracruz (9.37 %) y Tabasco (8.31 %) son los estados con mayor número de casos (^{INEGI, 2017}) registrados en los meses de marzo a octubre (^{DGE, 2017}). Esta información muestra un incremento de aproximadamente el doble de casos de salmonelosis en la población femenina en relación al género masculino (^{DGE, 2017}). Estos hallazgos concuerdan con las dinámicas a nivel mundial y específicamente con lo citado por ^{Reller et al., (2008)} donde se reporta un aumento de salmonelosis en mujeres en los años comprendidos de 1968 a 2000. Las posibles causas de esta tendencia mundial y nacional se asocian a los siguientes factores: la población mexicana femenina es mayor a la población masculina, susceptibilidad biológica, mayor frecuencia de exposición con fuentes potenciales de contaminación.

Figura 1 Prevalencia de fiebre tifoidea en México durante el período de 1984 a 2017 (Anuario de Morbilidad 1984-2017. ^{DGE, 2017}). 

Figura 2 Prevalencia de fiebre paratifoidea y otras salmonelosis en México durante el período de 1984 a 2017. (Anuario de Morbilidad 1984 -2017. ^{DGE, 2017}). 

En esta revisión de los años 1968 a 2018 se han detectado en México un amplio rango de serotipos de Salmonella aislados del ambiente, alimentos, humano y animales, destacando a Enteritidis, Typhimurium, Anatum, Agona, Meleagridis, Oranienburg, Derby, Infantis, Ohio y Havana como los serotipos más predominantes (Tabla 1); este patrón de predominancia de serotipos concuerda en gran medida con el estudio realizado por ^{Gutiérrez-Cogco et al., (2000)} donde presenta a Typhimurium, Enteritidis, Derby, Agona y Anatum como los principales serotipos de Salmonella que circulaban en el país en el período de 1972 a 1999, aislados de diversas fuentes (humanos, ambiente, alimentos).

Este tipo de información expone una importante área de oportunidad para fortalecer los sistemas epidemiológicos en el estudio de Salmonella en México, ya que una de las principales limitantes al momento de realizar la vigilancia epidemiológica radica en las técnicas utilizadas para los monitoreos necesarios para este proceso; las metodologías empleadas suelen ser laboriosas, costosas, inespecíficas y toman un tiempo considerable para la obtención de resultados, y finalmente la búsqueda es restringida a solo dos serotipos (Typhi y Paratyphi). Es por ello, que en años recientes se promueve entre la comunidad científica la adopción de estrategias modernas que aborden las limitantes presentadas por los métodos convencionales y ofrezcan alternativas rápidas, confiables, sencillas o automatizadas y económicas. La secuenciación masiva de ácidos nucleicos es una herramienta que está revolucionando el análisis microbiológico en la actualidad, permitiendo obtener información relevante de individuos específicos en tiempo record mediante la detección, monitoreo, caracterización y análisis de microorganismos patógenos a través de genómica comparativa y funcional, también aplicada en la reconstrucción de las dinámicas de dispersión de dichos microorganismos y de su historia evolutiva.

Las herramientas genómicas innovadoras vendrán a revolucionar la vigilancia epidemiológica, ofreciendo herramientas útiles para el monitoreo, prevención y diseño de estrategias para el control de microorganismos patógenos responsables de brotes epidemiológicos. Lo que a su vez impactará fuertemente en la inocuidad alimentaria a lo largo de la cadena de la producción de alimentos y la salud pública.

Factores predisponentes para la prevalencia de Salmonella

Las condiciones ambientales extremas como olas de calor, altas precipitaciones pluviales y características intrínsecas del patógeno que incluyen la formación de biopelículas y la resistencia antimicrobiana en clones de Salmonella, generan una condición propicia para el establecimiento, persistencia y dispersión de la bacteria en nichos ambientales (^{Angulo et al., 2004}; ^{Ledeboer & Jones, 2005}; ^{Akil et al., 2014}).

Cambio climático

El cambio climático se define como la variación del clima en la tierra durante un lapso extendido de tiempo, que se atribuye a causas naturales o a la actividad humana de manera directa o indirecta, afectando los parámetros de temperatura, precipitaciones y nubosidad. (^{WHO, 2018b}). La atmósfera está compuesta por diversos gases, los cuales retienen el calor del sol alrededor de la tierra, haciéndola un planeta habitable. Entre estos gases se encuentran el dióxido de carbono, el óxido nitroso y el metano, que son llamados gases de efecto invernadero y sus niveles han ido en aumento debido a distintas actividades antropogénicas. Uno de estos gases, el CO₂, es el que más atrapa calor en las capas inferiores de la atmósfera, esto ha generado un aumento de 0.85 °C en la temperatura media del planeta en el último siglo, permitiendo que se produzca el calentamiento global y concomitante al cambio climático (^{WHO, 2018b}).

La salud humana puede verse seriamente afectada por el cambio climático en términos de su influencia en la interacción entre humanos y patógenos, ya que distintos fenómenos climáticos pueden promover la aparición de infecciones asociadas a microorganismos transmitidos por el aire, por vectores o por el agua, especialmente entre regiones y poblaciones susceptibles (^{Wu et al., 2016}). Esto ha sido evidenciado por ^{Akil et al., (2014)} y ^{Jiang et al., (2015)} quienes reportan que de manera concomitante las altas temperaturas y la intensidad de lluvias son factores que tienen una relación directa con el aumento de brotes asociados a patógenos como Salmonella.

Esta dinámica climatológica ha tenido un impacto directo en algunas regiones del territorio mexicano, ya que los eventos climáticos como huracanes, son más frecuentes y más intensos, y generan graves inundaciones, especialmente en las zonas ubicadas cercanas al Océano Atlántico y la parte costera al Norte del país (^{CONAGUA, 2013}). Ejemplo de ello son los elevados casos de fiebre tifoidea en estados como Sinaloa y Tamaulipas (^{DGE, 2017}) y paratifoidea/ otras salmonelosis en Chiapas, Veracruz y Tabasco; estos estados tienen temperaturas y precipitación pluvial similar y son azotados por ciclones y huracanes (^{CONAGUA, 2013}; ^{INEGI, 2017}), siendo los meses de marzo a octubre donde se presenta el mayor número de casos de salmonelosis (^{DGE, 2017}).

Estos datos concuerdan con la distribución geográfica de fiebre tifoidea ubicándola en países en vías de desarrollo, los cuales convergen geo-espacialmente en el trópico de cáncer, y cuentan con un clima tropical (^{Lee et al., 2016}). Sin embargo, aunque México se encuentre ubicado dentro de esta franja de clima tropical, su territorio es dividido por ecorregiones, que se distinguen por características medioambientales únicas de cada ecorregión que pueden ofrecer nichos específicos que pueden representar un reto a superar para cualquier microorganismo durante su fase ambiental.

La diversidad de microclimas y su efecto sobre la presencia de patógenos como Salmonella, son expuestos en trabajos contrastantes como los de ^{Simental & Martínez-Urtaza (2008)} y ^{Jiménez et al., (2014)} quienes evidencian la influencia que marcan la distribución geográfica y estacional; los primeros asociando a Salmonella a periodos de lluvia en sitios como Bahía de Todos Santos, Baja California, México; mientras los segundos, detectando a la bacteria de manera consistente independientemente de la estación del año en ríos de Sinaloa. La divergencia entre estos dos estudios puede ser debido a las diferencias en microclimas en estas regiones, debidos a las ecorregiones en los que se ubican los dos estados, identificando el California-mediterránea para el caso de Baja California y el de selvas cálidas-secas para Sinaloa (^{INEGI, 2017}).

Para enfrentar el cambio climático es necesario el esfuerzo y coordinación conjunta del gobierno, sociedad civil y sector salud para formular estrategias y sensibilizar a la población para minimizar el calentamiento global y sus efectos secundarios, así como establecer oportunamente estrategias de prevención de enfermedades infecciosas. Esto principalmente como resultado del incremento de la población mundial, ya que tan solo México cuenta con un poco más de 112 millones de habitantes (^{INEGI, 2017}), lo que lleva a la intensificación de los efectos adversos del cambio climático, ya que las actividades antropogénicas son una causa principal de este fenómeno.

Formación de biopelículas

Una vez que Salmonella es liberada al ambiente, enfrenta condiciones no hospedantes que inducen a la bacteria a activar mecanismos de adaptación (^{Winfield & Groisman, 2003}; ^{Martínez-Urtaza et al., 2004}). Uno de los mecanismos de adaptación más utilizados por bacterias es la formación de biopelículas, que son asociaciones bacterianas rodeadas por una matriz polimérica adheridas a superficies vivas o inertes (^{Costerton et al., 1999}), y pueden ser formadas en tres interfases: líquido-aire, sólido-aire y sólido-líquido (^{Constantin, 2009}; ^{Steenackers et al., 2012}). Estas estructuras confieren protección contra factores ambientales estresantes u hostiles, además de representar una fuente constante y persistente de diseminación bacteriana (^{Donlan & Costerton, 2002}; ^{Jensen et al., 2010}). Las biopelículas de Salmonella están constituidas por agua (70-97 %), ácidos nucleicos, exopolisacáridos como celulosa y ácido colánico, así como proteínas tipo fimbria curli y BapA (^{Steenackers et al., 2012}). Varios estudios han demostrado que las bacterias, dependiendo de las condiciones ambientales y la superficie donde se adhieren, producen distintos exopolisacáridos y proteínas como componentes de la matriz de la biopelícula, siendo distintas las composiciones de las biopelículas formadas en tejidos animales, plantas o superficies inertes (vidrio, plástico, acero inoxidable) (^{Costerton et al., 1999}; ^{Boddicker et al., 2002}; ^{Steenackers et al., 2012}). Pero indudablemente, la formación de biopelículas en cualquier espacio (ambiente, hospedero) en donde sea formada, mejora la capacidad de Salmonella para sobrevivir (^{Ledeboer & Jones, 2005}).

En este sentido, en México ^{Medrano-Félix et al. (2018a)} demostraron que la capacidad de serotipos de Salmonella ambientales prevalentes en una región agrícola para desarrollar biopelículas en la interfase líquido-aire, depende de los niveles de pH y la salinidad del agua. ^{Silva-Hidalgo et al., (2016)} detectaron el gen bapA en serovares de Salmonella enterica subsp. enterica aislados de animales en cautiverio, resaltando la importancia de este gen en la conformación de biopelículas y como ello favorece la resistencia de esta bacteria en hábitats naturales. Otros estudios demostraron la capacidad de Salmonella Poona y Michigan para formar biopelículas en cortezas de melón cantaloupe (^{Annous et al., 2005}) y Salmonella Typhimurium y Javiana en cladodios de nopal (Opuntia ficus-indica), agua y suelo (^{De los Santos et al., 2012}) mostrando un aumento en la resistencia de este patógeno a los desinfectantes. El análisis en conjunto de estos trabajos exhibe el ciclo de vida de Salmonella envuelto por la protección de estas estructuras de sobrevivencia que le permiten permanecer viable ante la exposición en diferentes escenarios. Si bien estos son un esfuerzo para explicar el rol de las matrices exopoliméricas en la biología de las variantes de Salmonella que circulan en el país, aún falta ahondar y ampliar el estudio en este tema y conocer de qué manera los factores ambientales predominantes en México regulan e influyen en la formación/composición de las biopelículas, y si éstas fungen como un catalizador en el éxito de alcanzar a un nuevo hospedero.

Resistencia a antimicrobianos (AMR)

La RAM es la habilidad de los microorganismos para evitar que los antibióticos actúen contra ellos (^{WHO, 2016}). Una de las principales causas que detonan la resistencia a los antimicrobianos, es su uso indiscriminado (^{Angulo et al., 2004}). El éxito de bacterias con AMR es debido a su capacidad de mutar e intercambiar material genético entre diferentes especies bacterianas.

Un número importante de grupos de investigación han enfocado sus esfuerzos a caracterizar los diferentes niveles de resistencia que pueden presentar diversos serotipos de Salmonella que van desde uni-resistencia hasta resistencia múltiple a antibióticos como ampicilina, cloranfenicol, estreptomicina, sulfonamidas y tetraciclina (^{Bessudo et al., 1973}; ^{Olarte & Galindo, 1973}; ^{González-Cortes et al., 1974}; ^{Alaniz-de la O. et al., 1996}; ^{Miranda et al., 2009}; ^{Camacho et al., 2010}; ^{Talavera et al., 2011}; ^{Jiménez et al., 2011}; ^{Pérez-Montaño et al., 2012}; ^{Nayarit-Ballesteros et al., 2016}; ^{Aguilar-Montes de Oca et al., 2017}), siendo todos estos fármacos de primera elección en el tratamiento de padecimientos ocasionados por Salmonella.

Lo anterior fue expuesto en un estudio de caso de un brote gastrointestinal por Salmonella Oranienburg ocurrido en una prisión mexicana, donde se observó una alta diversidad de patrones de resistencia (17 perfiles AMR), entre los que se encontraron predominantemente las resistencias a ampicilina, carbenicilina y cefalotina (^{Vázquez-Garcidueñas et al., 2014}). La AMR no se limita a serotipos patógenos típicos del humano, los cuales se exponen comúnmente a antimicrobianos, sino que se observa también en cepas que predominan en ambientes no hospederos, tal como lo describen ^{López-Cuevas et al., (2009)} quienes detectaron una alta resistencia a tetraciclina en Salmonella Typhimurium (12/13) aislada de agua en el valle de Culiacán, Sinaloa; más tarde ^{Lugo-Melchor et al., (2010)}, tras estudios más detallados de estas cepas empleando PCR y PFGE, identificó el gen tet(A) (que confiere resistencia a tetraciclina) en el transposón Tn1721 en el DNA genómico. El desarrollo de AMR en Salmonella durante su paso por el ambiente, puede ser mediado por cambios genéticos promovidos por la exposición de las poblaciones bacterianas a fármacos utilizados de manera intensiva e indiscriminada tanto en actividades agrícolas como pecuarias.

Debido al reto que el control bacteriano mediante el uso fármacos implica hoy en día, es necesario encontrar alternativas, que estén disponibles para toda la población y que garanticen una protección duradera, para disminuir el uso de antibióticos y sus efectos adversos, generando líneas alternas de investigación, como son los bacteriófagos (ampliamente utilizados como control biológico y fagoterapia) o el desarrollo de vacunas para otros serotipos diferentes a Salmonella Typhi.

Diversidad de Salmonella en ambientes no hospederos

La aparición de casos de salmonelosis no tifoidea en humanos se relaciona tradicionalmente con el consumo de productos de origen animal contaminados con Salmonella (^{WHO, 2018a}); sin embargo, en los últimos años ha aumentado el número de brotes asociados con el consumo de productos frescos (^{CDC, 2018b}). La excreción de animales portadores constituye la principal ruta de liberación de patógenos entéricos del hospedero hacia el ambiente. Estos desechos, pueden contaminar ríos, lagos y otros humedales al ser depositados directamente en los cuerpos de agua; otras vías de deposición son el arrastre resultado de precipitaciones y/o de actividades antropogénicas como agricultura y ganadería; o por su liberación a través de las desembocaduras de drenajes provenientes de ciudades u otros asentamientos humanos. Por ello, se considera al agua como un importante vehículo para la dispersión de Salmonella en el ambiente (^{Winfield & Groisman, 2003}).

Conocer los mecanismos y entender las dinámicas de dispersión de Salmonella en el ambiente requiere de estudios minuciosos que reconstruyan la dispersión histórica del microorganismo por el tiempo y espacio, considerando tanto zonas geográficas como fuentes de aislamiento, estudiando los perfiles de diversidad de poblaciones de Salmonella y estableciendo el papel específico que juega cada uno de los factores durante el paso de Salmonella del ambiente hacia a un nuevo hospedero. Conforme se logre profundizar en estos procesos e interacciones biológicas, se mejorará el diseño e implementación de estrategias eficientes para la prevención, diagnóstico y control de Salmonella, con el objetivo de evitar brotes epidemiológicos y minimizar el impacto de Salmonella en la salud pública.

A continuación, se describe la diversidad de Salmonella encontrada por distintos autores en una variedad de matrices como agua, superficies y alimentos, así como sus posibles implicaciones en la diseminación de la bacteria.

Agua, suelo y superficies inertes

El agua de irrigación no tratada y los suelos incorporados con compostas son considerados las principales fuentes de contaminación que causan la pérdida de inocuidad alimentaria. El agua es un vehículo que puede magnificar la contaminación puntual y generar una gran dispersión de Salmonella (^{Martínez-Urtaza et al., 2004}; ^{Levantesi et al., 2012}).

La presencia de Salmonella en agua de riego, forma parte de una serie de prácticas agrícolas y de manufactura deficientes, que puede aumentar la probabilidad de contaminar los alimentos en empaques agrícolas e incluso desde su producción en el campo. Estudios sobre la inocuidad de melón, chile, tomate y cilantro en los estados de Coahuila, Michoacán, Guerrero, Sinaloa y Sonora coinciden en que el agua de riego constituye un vehículo de contaminación por Salmonella (^{Gallegos-Robles et al., 2008}; ^{Figueroa et al., 2005}; ^{Hernández-Domínguez et al., 2008}; ^{López-Cuevas et al., 2009}; ^{Acedo-Félix et al., 2009}; ^{Morales-Hernández et al., 2009}; ^{Estrada-Acosta et al., 2014}). La diversidad de serotipos encontrados en estos estudios puede atribuirse al hecho de que los cuerpos de agua están al aire libre, por lo que la incorporación de especies de Salmonella es multifactorial incluyendo aguas residuales (industriales o domésticas), heces de animales silvestres mamíferos, reptiles y aves), así como inundaciones y escorrentías promoviendo procesos de eutroficación benéficos para el microorganismo (^{Simental & Martínez-Urtaza, 2008}; ^{Jiménez et al., 2014}).

En México, los serotipos más comunes de Salmonella aislados de agua, suelo de cultivo y superficies de empaques son Oranienburg, Typhimurium, Saintpaul, Anatum y Give, de los cuales las principales fuentes de aislamiento son agua de río, canales de riego y arroyos. El aislamiento de estos serotipos involucró el uso de diversas técnicas, tales como reacción en cadena de la polimerasa (PCR, por sus siglas en inglés), serotipificación (^{Figueroa et al., 2005}; ^{Simental & Martínez-Urtaza, 2008}; ^{Hernández-Domínguez et al., 2008}; ^{Morales-Hernández et al., 2009}; ^{López-Cuevas et al., 2009}), polimorfismo de longitud de fragmentos de restricción (RFLP, por sus siglas en inglés) (^{Gallegos-Robles et al., 2008}), así como análisis de electroforesis en gel de campo pulsado (PFGE, por sus siglas en inglés), que buscaban establecer la diversidad con base a las relaciones genéticas entre aislados de distintas fuentes, incorporando la georeferenciación para obtener patrones geográficos diferenciales (^{Estrada-Acosta et al., 2014}; ^{Jiménez et al., 2014}). En estos dos últimos estudios, se vislumbró la diversidad intraserotipo que puede existir en un nicho ecológico, llegando a obtener hasta 22 perfiles diferentes de una población de 58 cepas comprendida de siete serotipos; mientras que algunos perfiles mostraban ser exclusivos de un punto en particular, algunos otros se encontraban distribuidos en diversos puntos de ese espacio.

Si bien, la técnica de PFGE fue un estándar utilizado ampliamente por la CDC, y contribuyó al conocimiento estableciendo la diversidad genética microbiana con base a su alcance, de acuerdo a los estándares actuales, esta herramienta no es suficiente para discriminar y establecer relaciones microbianas espacio-temporal confiables debido a su capacidad limitada para distinguir entre dos individuos estrechamente relacionados genéticamente. Esta es la razón por lo que se sugiere el uso de estrategias más modernas y eficientes como la secuenciación de genomas completos.

Entre las habilidades que Salmonella emplea para sobrevivir se encuentra la flexibilidad metabólica, ya que se ha demostrado que una vez que este patógeno se ha incorporado a los cuerpos de agua, no se ve limitado por la escasez y el tipo de fuentes de carbono disponibles. ^{Medrano-Félix et al., (2018b)} reportaron la facilidad de adaptación de serotipos de Salmonella de origen clínico al consumir una amplia variedad de fuentes de carbono. De igual manera, los serotipos ambientales mostraron una mayor actividad metabólica, pero con una diversidad limitada de fuentes de carbono; además observando un efecto superior en ensayos de adhesión, invasión y viabilidad celular en células epiteliales, demostrando con esto una mayor capacidad patogénica (^{Estrada-Acosta et al., 2017}). Estos hallazgos sugieren que el estudio y vigilancia de Salmonella debería no ser limitada a únicamente los serotipos hospederoespecífico del humano.

Por otro lado, estudios de genómica comparativa entre aislados de Salmonella obtenidos a partir de muestras de agua superficial y de heces de animales domésticos asintomáticos arrojaron que la diversidad genética entre las distintas cepas aisladas son mínimas entre sí, lo que sugiere una relación estrecha entre los aislados locales de ambas fuentes, aportando evidencia que apoya la teoría de que los animales constituyen una fuente importante para la contaminación de los cuerpos de agua con Salmonella y que a su vez, ayudan en la transmisión de la bacteria a nuevos hospederos (^{Jiménez et al., 2011}; ²⁰¹⁴).

Alimentos de origen vegetal

El agua de riego contaminada con Salmonella ha sido asociada a brotes epidemiológicos, lo cual puede ser producto de procesos de desinfección ineficientes y prácticas higiénicas inadecuadas (en campo y empaque), derivando en la presencia de este microorganismo en alimentos de consumo fresco (^{Levantesi et al., 2012}). En México, diversos estudios muestran la presencia de Salmonella en vegetales crudos y procesados, tales como lechuga y cilantro (^{García-Gómez et al., 2002}), melón cantaloupe y chile (^{Morales-Hernández et al., 2009}; ^{Gallegos-Robles et al., 2008}, ²⁰⁰⁹), tomate (^{Estrada-Acosta et al., 2014}), germinado de frijol (^{Cerna-Cortes et al., 2013}), perejil, brócoli, coliflor, espinaca (^{Quiroz-Santiago et al., 2009}), ensalada de frutas (^{Félix-Fuentes et al., 2005}), salsas para tacos (^{Estrada-García et al., 2004}), tortillas de maíz (Gómez-Aldapa et al., 2013), jugo de betabel fresco (^{Gómez-Aldapa et al., 2014}), entre otros. El melón, perejil y cilantro presentaron las concentraciones más altas de Salmonella, mientras que Typhimurium, Arizonae, Choleraesuius y Enteritidis fueron los serotipos más prevalentes.

La información mostrada en estos estudios concuerda con investigaciones de brotes ocurridos en Estados Unidos de los cuales el 11 % fueron causados por los serotipos de Salmonella Enteritidis y Typhimurium, siendo los vegetales de hojas frescas el alimento más comúnmente relacionado a los mismos (^{Painter et al., 2013}; ^{Herman et al., 2015}); además de estos reportes es necesario señalar que México se ha visto involucrado en brotes por Salmonella en productos frescos tales como papaya, pepino, melón, mango, tomate (^{CDC, 2018b}), por lo que es necesario enfocarse más en el estudio de este patógeno en productos frescos, ya que los datos reportados en México son escasos.

Alimentos de origen animal

Los animales domésticos son los mayores reservorios de Salmonella, cuya producción de carnes y derivados son los vehículos mayormente reportados en brotes de salmonelosis transmitidas por alimentos (^{WHO, 2018a}). Desde la década de los 90s, en México se aisló Salmonella en un 42.76 % en alimentos de origen animal, principalmente de carne de cerdo, res y pollo (^{Charles-Hernández et al., 2007}; ^{Zaidi et al., 2006}; ^{Hernández et al., 2007}; ^{Zaidi et al., 2008}; ^{Camacho et al., 2010} ; ^{Rubio et al., 2013}; ^{Varela-Guerrero et al., 2013}; ^{Nayarit-Ballesteros et al., 2016}), seguido de chorizo, longaniza y cecina (^{Bello-Pérez et al., 1990}; ^{Escartin, 1999}; ^{Charles-Hernández et al., 2007}; ^{Torres et al., 2011}). En el 2005, ^{Mancera et al., 2005}, aislaron un bajo porcentaje (0.25 %) de Salmonella Enteritidis a partir de la yema de huevo. Esto es relevante debido a que el principal producto alimenticio de la canasta básica mexicana es el huevo y su contaminación de origen podría significar un importante riesgo de salud pública. Otra fuente importante de Salmonella son los productos marinos, que comúnmente se consumen crudos. La diversidad de serotipos de Salmonella en ceviche de pescado (^{Fernández-Escartín & Torres-Vitela, 1996}), almejas (^{Quiñonez-Ramírez et al., 2000}) y moluscos (^{Simental & Martínez-Urtaza, 2008}) vendidos en establecimientos fijos y ambulantes muestra una mayor incidencia de este patógeno durante las estaciones más cálidas.

Por todo lo antes expuesto, la contaminación de alimentos por Salmonella es de primordial importancia para la secretaría de salud en México, por lo que existen normas para el control de alimentos que puntualizan los requisitos mínimos de buenas prácticas de higiene que deben observarse en el proceso de alimentos y sus materias primas a fin de evitar su contaminación. Aún con estas medidas existe un alto número de serotipos de Salmonella en alimentos de origen animal, evidenciando el alto riesgo de consumo de estos productos bajo un proceso de cocción deficiente.

Diversidad de Salmonella en ambientes hospederos

En general Salmonella enterica puede encontrarse en una variedad de vertebrados, incluyendo seres humanos, mascotas, animales salvajes, terneros, aves de corral, cerdos, ovejas, aves silvestres y reptiles (^{CDC, 2018b}). Esta bacteria se transporta de forma asintomática en el intestino o la vesícula biliar de muchos animales y excretada de forma intermitente a través de las heces (^{Gunn et al., 2014}).

Animales

Durante más de medio siglo, Salmonella ha sido reportada en animales en México. En esta revisión, los animales ocupan el segundo lugar como fuente de aislamiento (23.42 %) de la bacteria (Tabla 1), de los cuales el ganado vacuno (10.14 %), aves de corral (5.63 %) y cerdo (3.38 %) presentaron la más alta prevalencia, seguidos por ovejas, perros, cucaracha americana e iguanas con el 2.02, 0.56, 0.33 y 0.11 %, respectivamente. Los principales serotipos encontrados fueron Oranienburg, Anatum, Arizonae y Typhimurium (^{Grabert, 1968}; ^{Figueroa et al., 2005}; ^{Jiménez et al., 2011}; ^{Cueto-Medina et al., 2015}).

Por otro lado, estudios con animales en cautiverio han mostrado la presencia de Salmonella; ^{Martínez et al., (1999)} estudiaron las heces de diferentes especies de reptiles en un serpentario de la ciudad de Puebla, encontrando 7.77 % de aislados de Salmonella. Asimismo, ^{Silva-Hidalgo et al., (2012)} reportaron la presencia de esta bacteria en el 11.6 % de las muestras de heces de mamíferos, aves y reptiles cautivos, así como roedores e insectos que viven en estrecho contacto con las jaulas de los animales del zoológico en estudio; encontrando los serotipos Sandiego, Oranienburg, Weltevreden, Braenderup y Derby. El análisis intraserotipo mediante PFGE mostró cepas indistinguibles (nula diversidad genética), con alguna excepción aislada, lo cual sugiere la circulación de esta variante de Salmonella entre los habitantes animales en estos ambientes, que pueden diseminarse a través de agua, alimentos, fomites o vectores como aves acuáticas y roedores.

Humanos

Los seres humanos adquieren la infección por Salmonella después de la ingestión de alimentos o agua contaminados. El padecimiento lo causan principalmente serotipos hospedero-específico como los son Typhi y Paratyphi, sin embargo las infecciones en humanos no están restringidas solo a estos.

Desde que se documenta la vigilancia epidemiológica en México, la fiebre tifoidea ha ido en aumento mientras que la fiebre paratifoidea y otras salmonelosis se han mantenido en un rango constante de cerca de 100, 000 casos por año en la última década (^{DGE, 2017a}) (Figura 1 y 2), resaltando que estos datos pudieran ser más elevados si se registraran todos los eventos de este padecimiento.

En el año de 1972 y principios de 1973 se presentó una epidemia de fiebre tifoidea (ocasionada por Salmonella Typhi) en la Ciudad de México, la cual se expandió rápidamente a áreas circunvecinas afectando a más de 10,000 personas (^{Bessudo et al., 1973}; ^{Olarte & Galindo, 1973}; ^{González-Cortes et al., 1974}). Otros dos brotes importantes relacionados con el consumo común de alimentos contaminados fueron reportados; el primero ocurrió dentro de un hospital, involucrando a 155 personas infectadas por Salmonella Enteritidis (^{Chávez-de la Peña et al., 2001}); el segundo tuvo lugar dentro de una prisión, donde 150 reclusos presentaron diarrea y otros síntomas de enfermedad entérica ocasionada por Salmonella Oranienburg (^{Vázquez-Garcidueñas et al., 2014}). En ambos casos la fuente de infección no fue identificada. Si bien los alimentos de origen animal han sido descritos como la principal causa de brotes por Salmonella, la presencia de esta bacteria en individuos sanos y enfermos puede convertir al humano como portador, diseminador y por ende responsable de la transmisión de esta enfermedad (^{Zaidi et al., 2006}; ^{Hernández et al., 2007}; ^{Paniagua-Contreras et al., 2008}); esto se ve reflejado ubicando al humano como la tercera fuente de aislamiento de Salmonella en México, con un 21.46 % (Tabla 1). Esta problemática acentúa la necesidad de implementar programas de vigilancia continuos y más amplios para el seguimiento de fuentes de contaminación, con el uso de técnicas más sensibles y más rápidas para la discriminación de patógenos.