Introducción

Los roedores representan aproximadamente el 39 % de los mamíferos del mundo ^{(Burgin et al. 2018}). A pesar de este porcentaje, pocas especies son consideradas como invasoras en hábitats naturales, urbanos y rurales (^{Stenseth et al. 2003}). El ratón doméstico Mus musculus, la rata café o noruega Rattus norvegicus y la rata negra o de los tejados Rattus rattus (Rodentia: Muridae), son consideradas las especies invasoras más importantes a nivel mundial. Estos roedores han causado extinciones de plantas, invertebrados y pequeños mamíferos en numerosas islas del mundo (^{Leitschuh et al. 2018}), y pérdidas económicas a nivel mundial por las toneladas de cereales que consumen o degradan anualmente (^{Singleton et al. 2010}), así como mortalidades y morbilidades en los seres humanos causadas por patógenos zoonóticos como los helmintos (e. g., Angiostrongylus cantonensis, Hymenolepis diminuta) que éstos hospedan (^{Meerburg et al. 2009}).

En México, los estudios helmintológicos en pequeños roedores iniciaron en la década de 1930 (^{Ochoterena y Caballero y Caballero 1932}; ^{Chitwood 1938}; ^{Caballero y Caballero 1939}). En roedores invasores los primeros registros helmintológicos fueron publicados por ^{Caballero y Caballero (1939)} quien registró tres especies de céstodos (Hydatigera taeniaeformis, H. diminuta y Rodentolepis nana) y un nematodo (Heterakis spumosa) en R. norvegicus en la Ciudad de México. Recientemente, ^{García-Prieto et al. (2012)} compilaron el listado de helmintos de los mamíferos silvestres de México, incluyendo aquellos reportados en roedores invasores. En este estudio se listaron 10 especies de helmintos en M. musculus y R. rattus y 12 especies en R. norvegicus. Sin embargo, este trabajo carece de los registros más recientes y posteriores al año 2012, especialmente aquellos realizados en el sureste de México, donde los estudios en roedores múridos invasores se han incrementado debido a su papel como reservorios de helmintos zoonóticos (e. g., ^{Panti-May et al. 2015}, ^2020a).

El objetivo del presente trabajo es actualizar el listado de helmintos parásitos de roedores múridos invasores en México, compilando los trabajos más recientes y añadiendo un nuevo registro no publicado para el estado de Yucatán.

Materiales y métodos

Se realizó una búsqueda electrónica de literatura sobre helmintos parásitos de roedores múridos invasores en México. Para ello se consultaron tres bases de datos electrónicas (Google Scholar, PubMed y Web of Science) utilizando las palabras clave “helminto”, “céstodo”, “nematodo”, “tremátodo”, “acantocéfalo”, “parásito”, “Mus musculus”, “Rattus rattus”, “Rattus norvegicus”, “roedor invasor”, “roedor comensal”, “roedor sinantrópico” y “México” en español e inglés. La búsqueda incluyó trabajos desde el año 2012 hasta mayo de 2020. La revisión incluyó estudios con infecciones naturales en poblaciones sinantrópicas o comensales de roedores invasores; no se incluyen infecciones experimentales o naturales en animales de líneas o cepas usadas en laboratorios o centros comerciales de mascotas. Los registros de los trabajos identificados en la búsqueda electrónica fueron añadidos al listado helmintológico publicado por ^{García-Prieto et al. (2012)}. Las referencias bibliográficas de este último trabajo fueron consultadas para confirmar la información en la fuente original.

Los registros helmintológicos fueron agrupados por filo, y ordenados alfabéticamente a nivel familia, género y especie. Para cada especie de helminto se presenta información sobre el hábitat, estado de desarrollo, localidades de registro, hospedadores, colecciones helmintológicas donde están depositados los ejemplares, prevalencias y referencias bibliográficas, siempre y cuando estén disponibles. El registro referenciado en el presente estudio proviene de un muestreo realizado en un rancho ganadero en Sotuta, Yucatán (20° 39’ 14.8’’ N, -89° 02’ 28.8’’ O, 21 msnm), en marzo de 2019. Todos los procedimientos de captura y manejo de los animales fueron aprobados por el Comité de Bioética (No. aprobación CB-CCBA I-2018-001) del Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad Autónoma de Yucatán. La recolección de los roedores contó con el permiso de colecta científica (No. permiso SGPA/DGVS/05995/19) expedido a S. F. Hernández-Betancourt por la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales de México.

Las abreviaciones para las colecciones helmintológicas son las siguientes: CNHE, Colección Nacional de Helmintos, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de México, México; HWML, Harold W. Manter Laboratory of Parasitology, University of Nebraska-Lincoln, Nebraska, Estados Unidos de América; USNM, Smithsonian National Museum of Natural History (ahora alberga la U.S. National Parasite Collection), Washington, D.C., Estados Unidos de América; MLP-He, Museo de La Plata-Colección Helmintológica, La Plata, Argentina; CHE-UAEH, Colección de Helmintos, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Hidalgo, México.

Resultados

La revisión de literatura incluye 111 registros helmintológicos en roedores múridos invasores obtenidos de 18 estudios, incluyendo el reporte realizado en el presente trabajo. Los registros se incluyen en un capítulo de libro, cuatro tesis y 13 artículos científicos realizados desde 1939 hasta mayo de 2020 (^{Caballero y Caballero 1939}; ^{Cerecero 1943a}, ^b; ^{Gutiérrez-González 1980}; ^{García-Prieto 1986}; ^{Hierro-Huerta 1992}; ^{Tay Zavala et al. 1999}; ^{Pulido-Flores et al. 2005}; ^{Falcón-Ordaz et al. 2010}; ^{Rodríguez-Vivas et al. 2011}; ^{García-Prieto et al. 2012}; ^{Falcón-Ordaz et al. 2015}; ^{Panti-May et al. 2015}; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}; ^{Panti-May et al. 2017}, ²⁰¹⁸; ^{Medina-Pinto et al. 2019}). De estos registros, 48 fueron reportados hasta el año 2012 y 63 entre 2013 y 2020. De los 18 estudios, 11 se realizaron hasta el año 2012 (^{Caballero y Caballero 1939}; ^{Cerecero 1943a}, ^b; ^{Gutiérrez-González 1980}; ^{García-Prieto 1986}; ^{Hierro-Huerta 1992}; ^{Tay Zavala et al. 1999}; ^{Pulido-Flores et al. 2005}; ^{Falcón-Ordaz et al. 2010}; ^{Rodríguez-Vivas et al. 2011}; ^{García-Prieto et al. 2012}) y siete entre los años 2013 y 2020 (^{Falcón-Ordaz et al. 2015}; ^{Panti-May et al. 2015}; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}; ^{Panti-May et al. 2017}, ²⁰¹⁸; ^{Medina-Pinto et al. 2019}; presente estudio). Los helmintos fueron registrados en siete de los 32 estados de México (Chiapas, Ciudad de México, Hidalgo, Michoacán, Nuevo León, Tabasco y Yucatán). Los estados con mayor número de taxa de helmintos fueron Tabasco (13 taxa) y Yucatán (12 taxa), mientras que aquellos con mayor número de estudios fueron Yucatán (seis estudios) y Ciudad de México (cinco estudios; Figura 1).

Figura 1 Número de estudios y taxa de helmintos reportados en roedores múridos invasores en siete estados de México. Gris claro, estados con un estudio; gris oscuro, estados con tres estudios; negro, estados con cinco o seis estudios. 

Se identificaron un total de 35 taxa de helmintos en roedores múridos invasores en México. El número de taxa por especie de roedor fue 19 en M. musculus, 16 en R. norvegicus, 18 en R. rattus y dos en Rattus sp. Sin embargo, éstos presentan una asimetría en el número de registros y diversidad entre los estados (Figura 1). Los helmintos reportados incluyeron tremátodos (Diplostomidae y Echinostomatidae), céstodos (Anoplocephalidae, Hymenolepididae y Taeniidae), acantocéfalos (Moniliformidae y Oligacanthorhynchidae) y nematodos (Ascarididae, Gongylonematidae, Heligmonellidae, Heligmosomidae, Heterakidae, Heteroxynematidae, Oxyuridae, Spirocercidae, Strongyloididae, Trichinelloidea y Trichuridae).

Lista parásito-hospedador:

Platyhelminthes Gegenbaur, 1859

Trematoda Rudolphi, 1808

Diplostomidae Poirier, 1886

Fibricola caballeroi Cerecero, 1943

Intestino delgado (adultos). Ciudad de México: Zoológico de Chapultepec, R. norvegicus, CNHE (802, 1372), no se reportan datos de prevalencia (^{Cerecero 1943a}).

Echinostomatidae Looss, 1899

Echinostoma revolutum (Frölich, 1802)

Intestino delgado (adulto). Ciudad de México: Zacatenco, Rattus sp., no se reportan datos de material en colección y de prevalencia (^{Cerecero 1943b}).

Euparyphium ochoterenai Cerecero, 1943

Intestino delgado (adultos). Ciudad de México: Bosque de Chapultepec, R. norvegicus, CNHE (800, 1359), no se reportan datos de prevalencia (^{Cerecero 1943a}).

Cestoda Rudolphi, 1808

Anoplocephalidae Cholodkovsky, 1902

Monoecocestus sigmodontis (Chandler y Suttles, 1922)

Intestino (adultos). Nuevo León: Casas Blancas, el Brasil y la Perla, Apodaca, M. musculus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección y de prevalencia (^{Gutiérrez-González 1980}).

Hymenolepididae Ariola, 1899

Hymenolepididae gen. sp. Intestino (adultos).

Chiapas: Pueblo Nuevo, R. rattus, HWML (31364), no se reportan datos de prevalencia (^{García-Prieto et al. 2012}).

Hymenolepis diminuta (Rudolphi, 1819)

Intestino delgado (adultos), heces (huevos). Ciudad de México: no se reporta la localidad, R. norvegicus, CNHE (451), no se reportan datos de prevalencia (^{Caballero y Caballero 1939}); Bosque de Chapultepec y rastro de la Ciudad de México, R. norvegicus, CNHE (453, 454), no se reportan datos de prevalencia (^{Cerecero 1943b}). Michoacán: Ciudad de Morelia, R. norvegicus, CNHE (1316), no se reportan datos de prevalencia (^{Hierro-Huerta 1992}); Ciudad de Morelia, R. norvegicus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección y de prevalencia (^{Tay Zavala et al. 1999}). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, R. norvegicus, no se reportan datos de material en colección, 13 % (3/23; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}). Yucatán: San José Tecoh y Plan de Ayala Sur, Ciudad de Mérida, R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 14.3 % (12/84; ^{Panti-May et al. 2017}); comunidad de Opichén, Opichén, M. musculus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 1.9 % (1/52) y 23.1 % (3/13; ^{Panti-May et al. 2017}); comunidad de Xkalakdzonot, Chankom, R. rattus, MLP-He (7423) y CNHE (10699), 15.2 % (18/118; ^{Panti-May et al. 2018}).

Rodentolepis microstoma (Dujardin, 1845)

Ductos biliares (adultos). Yucatán: Comunidad de Paraíso, Maxcanú, M. musculus, MLP-He (7424) y CNHE (10700), 4.4 % (7/159; ^{Panti-May et al. 2018}).

Rodentolepis nana (von Siebold, 1852)

Intestino delgado (adultos), heces (huevos). Ciudad de México: No se reporta la localidad, R. norvegicus, CNHE (379, 398-400), no se reportan datos de prevalencia (^{Caballero y Caballero 1939}); Bosque de Chapultepec y rastro de la Ciudad de México, R. norvegicus, CNHE (450), no se reportan datos de prevalencia (^{Cerecero 1943b}); no se reporta la localidad, M. musculus, CNHE (381), no se reportan datos de prevalencia (^{García-Prieto 1986}). Hidalgo: Meztitlán y San Cristóbal, Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, M. musculus, CHE-UAEH (F00006), 33.3 % (7/21; ^{Pulido-Flores et al. 2005}). Michoacán: Ciudad de Morelia, R. norvegicus, CNHE (1321), no se reportan datos de prevalencia (^{Hierro-Huerta 1992}); Ciudad de Morelia, R. rattus, no se reportan datos de material en colección y de prevalencia (^{Tay Zavala et al. 1999}). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, R. norvegicus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 30.4 % (7/23) y 9.1 % (1/11; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}).

Taeniidae Ludwing, 1886

Hydatigera taeniaeformis (Batsch, 1786)

Hígado (larvas). Ciudad de México: No se reporta la localidad, R. norvegicus, CNHE (460, 464, 471, 472), no se reportan datos de prevalencia (^{Caballero y Caballero 1939}); no se reporta la localidad, M. musculus, CNHE (685), no se reportan datos de prevalencia (^{García-Prieto et al. 2012}). Hidalgo: San Cristóbal, Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, R. rattus, CHE-UAEH (P00027), 50 % (2/4; ^{Pulido-Flores et al. 2005}). Michoacán: Ciudad de Morelia, R. norvegicus, CNHE (1320), no se reportan datos de prevalencia (^{Hierro-Huerta 1992}). Yucatán: Comunidad de Molas, Mérida, M. musculus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 9 % (29/322) y 3.5 % (2/57; ^{Rodríguez-Vivas et al. 2011}); comunidad de Molas, Mérida, M. musculus y R. rattus, MLP-He (6684), 9.7 % (15/154) y 4.3 % (2/46; ^{Panti-May et al. 2015}); San José Tecoh y Plan de Ayala Sur, Ciudad de Mérida, M. musculus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 5 % (6/121) y 14.3 % (12/84; ^{Panti-May et al. 2017}); comunidad de Opichén, Opichén, M. musculus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 17.3 % (9/52) y 15.4 % (2/13; ^{Panti-May et al. 2017}); comunidad de Xkalakdzonot, Chankom, M. musculus y R. rattus, CNHE (10701), 1.3 % (1/74) y 28.8 % (34/118; ^{Panti-May et al. 2018}); comunidad de Paraíso, Maxcanú, M. musculus, CNHE (10702), 6.9 % (11/159; ^{Panti-May et al. 2018}); comunidad de Cenotillo, Cenotillo, R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 18.5 % (12/65; ^{Medina-Pinto et al. 2019}).

Taenia sp.

Dermis, hígado (larvas). Hidalgo: Huasca, M. musculus, no se reportan datos de material en colección y de prevalencia (^{Falcón-Ordaz et al. 2015}).

Acanthocephala (Rudolphi, 1808)

Moniliformidae Van Cleave, 1924

Moniliformis moniliformis (Bremser, 1811)

Intestino delgado (adultos), heces (huevos). Michoacán: Ciudad de Morelia, R. norvegicus, CNHE (617), no se reportan datos de prevalencia (^{Hierro-Huerta 1992}); Ciudad de Morelia, R. norvegicus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección y de prevalencia (^{Tay Zavala et al. 1999}). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, R. norvegicus, no se reportan dados de material en colección, 8.7 % (2/23; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}).

Oligacanthorhynchidae Southwell y MacFie, 1925

Oligacanthorhynchidae gen. sp.

Intestino delgado (adultos). Yucatán: Comunidad de Xkalakdzonot, Chankom, R. rattus, MLP-He (7426), 0.8 % (1/118; ^{Panti-May et al. 2018}).

Nematoda Rudolphi, 1808

Ascarididae Baird, 1853

Toxocara sp.

Heces (huevos). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, R. norvegicus, no se reportan datos de material en colección, 4.3 % (1/23; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}).

Gongylonematidae (Hall, 1916)

Gongylonema neoplasticum (Fibiger y Ditlevsen, 1914).

Estómago (adultos). Michoacán: Ciudad de Morelia, R. norvegicus, CNHE (2392), no se reportan datos de prevalencia (^{Hierro-Huerta 1992}). Yucatán: Comunidad de Xkalakdzonot, Chankom, M. musculus y R. rattus, MLP-He (7438, 7441) y CNHE (10710), 6.7 % (5/75) y 11.9 % (14/118; ^{Panti-May et al. 2018}).

Gongylonema sp.

Estómago (adultos). Hidalgo: Meztitlán, Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, M. musculus, CHE-UAEH (F00002), 33.3 % (1/3; ^{Pulido-Flores et al. 2005}).

Heligmonellidae (Skrjabin y Schikhobalova, 1952)

Hassalstrongylus aduncus (Chandler, 1932).

Intestino delgado (adultos). Yucatán: Comunidad de Xkalakdzonot, R. rattus, MLP-He (7431) y CNHE (10713), 1.7 % (2/118; ^{Panti-May et al. 2018}).

Hassalstrongylus musculi (Dickmans, 1935).

Intestino delgado (adultos). Yucatán: Comunidad de Paraíso, Maxcanú, M. musculus, MLP-He (7432) y CNHE (10711), 17 % (27/159; ^{Panti-May et al. 2018}); Rancho Kuncheil, Sotuta, M. musculus, CNHE (11050), 100 % (5/5; presente estudio).

Nippostrongylus brasiliensis (Travassos, 1914).

Intestino delgado (adultos), heces (huevos). Hidalgo: San Cristóbal, Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, R. rattus, CHE-UARH (F00007) y CNHE (5320), 100 % (4/4; ^{Pulido-Flores et al. 2005}). Michoacán: Ciudad de Morelia, R. norvegicus, CNHE (2391), no se reportan datos de prevalencia (^{Hierro-Huerta 1992}). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, M. musculus, R. norvegicus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 6.2 % (1/16), 34.8 % (8/23) y 18.2 % (2/11; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}). Yucatán: Comunidad de Molas, Mérida, M. musculus y R. rattus, MLP-He (6687), 81.2 % (125/154) y 43.5 % (20/46; ^{Panti-May et al. 2015}); San José Tecoh y Plan de Ayala Sur, Ciudad de Mérida, M. musculus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 28.1 % (34/121) y 4.8 % (4/84; ^{Panti-May et al. 2017}); comunidad de Opichén, Opichén, M. musculus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 21.1 % (11/52) y 7.7 % (1/13; ^{Panti-May et al. 2017}); comunidad de Paraíso, Maxcanú, R. rattus, MLP-He (7433) y CNHE (10712), 14.3 % (1/7; ^{Panti-May et al. 2018}).

Heligmosomidae (Travassos, 1914)

Heligmosomoides polygyrus (Dujardin, 1845).

Heces (huevos). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, R. norvegicus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 56.5 % (13/23) y 36.4 % (4/11; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}).

Longistriata sp.

Intestino (adultos). Nuevo León: Casas Blancas, el Brasil y la Perla, Apodaca, M. musculus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección y de prevalencia (^{Gutiérrez-González 1980}).

Heterakidae Ralliet y Henry, 1914

Heterakis spumosa Schneider, 1866.

Intestino grueso (adultos), estómago (adultos), heces (huevos). Ciudad de México: no se reporta la localidad, R. norvegicus, CNHE (2003), no se reportan datos de prevalencia (^{Caballero y Caballero 1939}); Bosque de Chapultepec, R. norvegicus, CNHE (2001, 2002), no se reportan datos de prevalencia (^{García-Prieto et al. 2012}). Michoacán: Ciudad de Morelia, R. norvegicus, CNHE (2393), no se reportan datos de prevalencia (^{Hierro-Huerta 1992}). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, R. norvegicus, no se reportan datos de material en colección, 13 % (3/23; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}).

Heteroxynematidae Skrjabin y Shikhobalova, 1948

Aspiculuris huascaensis Falcón-Ordáz, Monks y Pulido-Flores, 2010.

Ciego (adultos). Hidalgo: Cerro del Tezontle y San Juan Hueyapan, Huasca de Ocampo, M. musculus, CNHE (6395-7) y HWML (64565), 13.8 % (4/29; ^{Falcón-Ordaz et al. 2010}).

Aspiculuris cf. lahorica Akhtar, 1955.

Ciego (adultos). Hidalgo: Meztitlán, Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, M. musculus, CHE-UAEH (F00001), 33.3 % (1/3; ^{Pulido-Flores et al. 2005}).

Aspiculuris sp.

Heces (huevos). Yucatán: San José Tecoh y Plan de Ayala Sur, Ciudad de Mérida, R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 8.3 % (7/84; ^{Panti-May et al. 2017}).

Oxyuridae Cobbold, 1864

Syphacia muris (Yamaguti, 1935).

Intestino grueso (adultos), heces (huevos). Hidalgo: San Cristóbal, Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, R. rattus, CHE-UAEH (F00008) y CNHE (5319), 50 % (2/4; ^{Pulido-Flores et al. 2005}). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 27.3 % (3/11; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}). Yucatán: Comunidad de Molas, Mérida, R. rattus, MLP-He (6686), 17.4 % (8/46; ^{Panti-May et al. 2015}); San José Tecoh y Plan de Ayala Sur, Ciudad de Mérida, R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 17.9 % (15/84; ^{Panti-May et al. 2017}); comunidad de Opichén, Opichén, R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 15.4 % (2/13; ^{Panti-May et al. 2017}); comunidad de Xkalakdzonot, Chankom, R. rattus, MLP-He (7435) y CNHE (10706), 65.3 % (77/118; ^{Panti-May et al. 2018}).

Syphacia obvelata (Rudoplhi, 1802).

Intestino grueso (adultos), heces (huevos). Hidalgo: San Cristóbal y Metztitlán, Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, M. musculus, CHE-UAEH (F00003) y CNHE (5318), 28.6 % (6/21; ^{Pulido-Flores et al. 2005}). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, M. musculus y R. norvegicus, no se reportan datos de material en colección, 6.2 % (1/16) y 4.3 % (1/23; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}). Yucatán: Comunidad de Opichén, Opichén, M. musculus, no se reportan datos de material en colección, 9.6 % (5/52; ^{Panti-May et al. 2017}); comunidad de Paraíso, Maxcanú, M. musculus, MLP-He (7434) y CNHE (10708), 3.8 % (6/159; ^{Panti-May et al. 2018}).

Syphacia sp. Ciego (adultos).

Hidalgo: Cerro del Tezontle y San Juan Hueyapan, Huasca de Ocampo, M. musculus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección y de prevalencia (^{Falcón-Ordaz et al. 2015}).

Spirocercidae (Chitwood y Wehr, 1933)

Mastophorus muris (Gmelin, 1790).

Estómago (adultos), heces (huevos). Michoacán: Uruapan, Rattus sp., USNM (1345984), no se reportan datos de prevalencia (^{García-Prieto et al. 2012}). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, R. norvegicus, no se reportan datos de material en colección, 17.4 % (4/23; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}).

Strongyloididae Chitwood y McIntosh, 1934

Strongyloides ratti Sandground, 1925.

Heces (huevos). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, M. musculus, R. norvegicus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección, 12.5 % (2/16), 65.2 % (15/23) y 45.5 % (5/11; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}).

Trichosomoides crassicauda (Bellingham, 1840).

Heces (huevos). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, R. norvegicus, no se reportan datos de material en colección, 8.7 % (2/23; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}).

Trichuridae (Ransom, 1911)

Capillaria sp.

Vejiga urinaria (adultos). Michoacán: Ciudad de Morelia, R. norvegicus, CNHE (2394), no se reportan datos de prevalencia (^{Hierro-Huerta 1992}).

Trichinella spiralis (Owen, 1835).

Músculo (larvas). Michoacán: Ciudad de Morelia, R. norvegicus y R. rattus, no se reportan datos de material en colección y de prevalencia (^{Tay Zavala et al. 1999}).

Trichinella sp. Músculo (larvas).

Hidalgo: San Cristóbal, Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, M. musculus, CHE-UAEH (F00004), 5.5 % (1/18; ^{Pulido-Flores et al. 2005}).

Trichuris muris (Schrank, 1788).

Intestino, ciego (adultos), heces (huevos). Ciudad de México: Bosque de Chapultepec, R. norvegicus, CNHE (2399), no se reportan datos de prevalencia (^{Cerecero 1943b}); no se reporta la localidad, R. rattus, CNHE (2247), no se reportan datos de prevalencia (^{García-Prieto et al. 2012}). Hidalgo: San Cristóbal y Meztitlán, Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, M. musculus, CNHE (5316) y CHE-UAEH (F00005), 9.5 % (2/21; Pulido-Flores et al. 2005). Tabasco: Ciudad de Villahermosa, M. musculus y R. norvegicus, no se reportan datos de material en colección, 6.3 % (1/16) y 13 % (3/23; ^{Cigarroa-Toledo et al. 2017}). Yucatán: Comunidad de Molas, Mérida, M. musculus, MLP-He (6685), 11.7 % (18/154; ^{Panti-May et al. 2015}); San José Tecoh y Plan de Ayala Sur, Ciudad de Mérida, M. musculus, no se reportan datos de material en colección, 13.2 % (16/121; ^{Panti-May et al. 2017}); comunidad de Opichén, Opichén, M. musculus, no se reportan datos de material en colección, 32.7 % (17/52; ^{Panti-May et al. 2017}); comunidad de Paraíso, Maxcanú, M. musculus, MLP-He (7427) y CNHE (10703), 15.1 % (24/159; ^{Panti-May et al. 2018}).

Trichuris sp.

Ciego (adultos). Hidalgo: Cerro del Tezontle y San Juan Hueyapan, Huasca de Ocampo, M. musculus, no se reportan datos de material en colección y de prevalencia (^{Falcón-Ordaz et al. 2015}).

Discusión

Los roedores múridos invasores están presentes a lo largo del territorio nacional en áreas rurales, urbanas e incluso en áreas naturales como islas. Los estudios helmintológicos en estos roedores han sido escasos en comparación, por ejemplo, con aquellos realizados con roedores cricétidos o heterómidos (ver listados helmintológicos de ^{García-Prieto et al. 2012}; Preissar y Falcón-Ordaz 2019). La presente revisión actualiza el número de helmintos registrados en roedores múridos a 35 taxa identificados en siete estados de México, incluyendo tremátodos, céstodos, acantocéfalos y nematodos. De éstos, 12 fueron reportados posteriormente a la publicación del listado helmintológico de ^{García-Prieto et al. (2012)}. Para M. musculus, R. norvegicus y R. rattus, el número de taxa de helmintos se actualizó a 19, 16 y 18, respectivamente. Anteriormente, ^{García-Prieto et al. (2012)} reportaron 10 taxa para Mus y 12 para Rattus. A pesar de esto, es probable que el número de especies de helmintos que estos roedores albergan esté subestimado debido al escaso número de estudios realizados en estos hospedadores, el número de especímenes y especies de hospedadores examinados, así como el número de taxa que no han sido identificados a nivel especie.

La mayoría de las especies de helmintos registradas en los roedores múridos en México son específicas de estos roedores, y por lo general ocasionan infecciones leves no patogénicas y no causan signos clínicos en los animales (^{Taffs 1976}; ^{Baker 2007}). Sin embargo, algunas especies de helmintos pueden ser introducidas con sus hospedadores invasores y afectar negativamente la salud de hospedadores no naturales como los roedores silvestres. Hydatigera taeniaeformis, un parásito del gato doméstico (hospedador definitivo) y roedores múridos (hospedadores intermediarios), ha sido mencionado como el causante de muertes masivas en Ondrata zibethicus en Republica Checa (^{Dvorakova y Prokopic 1984}). En México, esta especie ha sido reportada en los roedores silvestres Sigmodon hispidus en Nuevo León (^{Gutiérrez-González 1980}), S. toltecus en Yucatán (^{Panti-May et al. 2018}) y en Sciurus yucatanensis en Yucatán (^{Panti-May et al. 2019}) usualmente con intensidades de infección mayores (intensidad media 19.7, rango 1-50, ^{Panti-May et al. 2018}, ²⁰¹⁹) a las reportadas en roedores múridos (intensidad media 1.1-1.5, rango 1-4; ^{Rodríguez-Vivas et al. 2011}; ^{Panti-May et al. 2015}; 2018; ^{Medina-Pinto et al. 2019}), debido probablemente a una respuesta inmune más fuerte de los roedores múridos hacia este cestodo (^{Rodríguez-Vivas et al. 2011}). También, se ha reportado la introducción de T. muris con su hospedador R. rattus en localidades donde viven poblaciones de Peromyscus maniculatus, en las Islas del Mar de Cortés (^{Smith y Carpenter 2006}), aunque sin estudios del impacto en la salud de los roedores silvestres.

El listado helmintológico de roedores múridos invasores en México mostró una mayor diversidad de nematodos en comparación con los tremátodos, céstodos o acantocéfalos. Esto puede estar relacionado con el ciclo de vida directo de la mayoría de las especies de nematodos registradas, con pocas excepciones como G. neoplasticum y T. spiralis que tiene un ciclo de vida indirecto. En parásitos con ciclo de vida directo, la infección y distribución de los parásitos está determinada por factores micro-ambientales favorables (e. g., temperatura, humedad) para los estadios infectantes, así como la distribución y abundancia de los hospedadores (^{Arneberg 2001}; ^{Wilson et al. 2002}). La mayor diversidad de nematodos puede estar relacionada con las características estables de los asentamientos humanos que favorecen la transmisión de los nematodos en las poblaciones roedores múridos que generalmente son abundantes. En contraste, las especies de céstodos (con excepción de R. nana) y acantocéfalos reportadas requieren de un hospedador intermediario (e. g., escarabajos, cucarachas, pulgas, e incluso roedores) para completar su ciclo de vida, y los tremátodos requieren de dos hospedadores intermediarios (e. g., moluscos y anfibios). Considerando que factores como la abundancia de los hospedadores intermediarios y hábitos alimenticios de los hospedadores definitivos afectan la transmisión de los helmintos con ciclo de vida indirecto (^{Krasnov et al. 2006}), es posible que en las áreas muestreadas estos factores presenten variaciones marcadas que promuevan una baja transmisión para algunas especies de tremátodos, céstodos o acantocéfalos. Sin embargo, es necesario estudiar los múltiples factores que determinan los patrones de infección de los helmintos que parasitan roedores múridos en México.

Aunque el listado de helmintos que parasitan roedores múridos invasores en México incluye más de 30 taxa, la mayoría de éstos presentan pocos registros. Considerando el número de especies de hospedadores infectadas y la distribución en el país, siete especies de helmintos podrían considerase como las más frecuentes, incluyendo céstodos (H. taeniaeformis, H. diminuta y R. nana) y nematodos (N. brasiliensis, S. obvelata, S. muris y T. muris). Estas especies han sido reportadas también como frecuentes en estos roedores en distintas regiones del mundo (^{Oldham 1931}; ^{McKenna 1997}; ^{Gliga et al. 2020}).

Los registros helmintológicos mostraron una asimetría en el número de registros y diversidad de helmintos entre las tres especies de roedores de los siete estados (ver Figura 1). Por ejemplo, en la única especie, R. rattus, con registros en los siete estados, el número de especies de helmintos varió de uno a siete considerando los diferentes estudios, y de uno a ocho considerando los estados. Estas variaciones pueden deberse a múltiples factores como el número de estudios y hospedadores examinados, el periodo de colecta, así como la abundancia de los hospedadores (intermediarios y definitivos) y características micro-ambientales presentes en las áreas de colecta (selvas, ranchos, comunidades rurales, ciudades).

Uno de los motivos que ha favorecido el incremento de los estudios parasitológicos en los roedores múridos invasores en los últimos años, es la investigación sobre patógenos zoonóticos (e. g., helmintos) presentes en sus poblaciones sinantrópicas. En México, los estudios helmintológicos han reportado en los roedores algunas especies de tremátodos (E. revolutum), céstodos (H. diminuta, R. nana, R. microstoma, H. taeniaeformis), acantocéfalos (M. moniliformis) y nematodos (T. spiralis) que pueden transmitirse directa o indirectamente a los humanos (^{Macnish et al. 2003}; ^{Larrieu et al. 2004}; ^{Salehabadi et al. 2008}; ^{Sohn et al. 2011}; ^{Panti-May et al. 2020a}; ^b). Entre estos resaltan los hymenolepididos R. nana e H. diminuta que causan la hymenolepiasis humana, principalmente en niños de áreas con carencias socioeconómicas. El primero es el céstodo más común en humanos con una prevalencia mundial estimada de 4 % (^{Bogitsh et al. 2012}), mientras que el segundo cestodo tiene más de 500 registros en humanos entre 2000-2018 (^{Panti-May et al. 2020b}). La relevancia de estos hospedadores en asentamientos humanos como ciudades o comunidades rurales se debe a sus poblaciones abundantes y el contacto frecuente con los habitantes, lo que puede favorecer la transmisión de patógenos zoonóticos (^{Panti-May et al. 2012}).

Basados en el listado de helmintos registrados en M. musculus, R. norvegicus y R. rattus, es evidente que la diversidad de especies de helmintos en roedores múridos invasores en México aún está subestimada. En menos del 25 % de los estados de México se han estudiado los helmintos de estos roedores, y además, el número de hospedadores y localidades muestreados en cada estudio han sido heterogéneos. Es necesario realizar más estudios para incrementar el conocimiento de los helmintos que albergan los roedores múridos invasores, así como su distribución en el país, en especial considerando la presencia de especies zoonóticas.