Introducción

Los mecanismos que permiten la coexistencia de las especies han sido entendidos a través del análisis de la segregación en el uso de los recursos y es un aspecto fundamental en el estudio de la ecología de comunidades. Los tres ejes que han sido descritos como fundamentales para explicar la segregación de nicho son comida, espacio y tiempo (^{Schoener 1974}; ^{Gordon 2000}), considerados factores mediadores de las interacciones ecológicas (^{Kronfeld-Schor y Dayan 2003}). Generalmente la comida y el espacio han sido estudiados para explicar la coexistencia de especies, mientras que ha sido subestimada la relevancia que tienen los patrones de actividad y sus efectos sobre la dinámica de la comunidad (^{Morgan 2004}).

Cada especie hace uso del tiempo de acuerdo a diferentes factores, como son patrones de alimentación (^{Scognamillo et al. 2003}), temperatura (^{Estrada 2008}; ^{Hernández-Saint Martín et al. 2013}), disturbios naturales y perturbaciones humanas (^{Van Dyke et al. 1986}; ^{Paviolo et al. 2009}), depredadores, codepredadores (^{Scognamillo et al. 2003}), presas (^{Emmons 1987}; ^{Karanth y Sunquist 2000}; ^{Carrillo et al. 2009}) e inclusive algunos estudios han encontrado modificaciones en los patrones de actividad de algunas poblaciones de felinos de acuerdo a la disponibilidad de presas (^{Sunquist y Sunquist 2002}).

En el caso de los grandes depredadores, la segregación de nicho se ha explicado como un uso diferencial de los recursos entre los que se encuentra una segregación temporal, sugerida como un medio para evitar la depredación entre gremios (^{Fedriani et al. 2000}). Los felinos de gran tamaño, como es el caso del jaguar (Panthera onca) y puma (Puma concolor) cuya distribución es simpátrica (^{Scognamillo et al. 2003}), se encuentran activos tanto de noche como de día y presentan un alto traslape en sus patrones de actividad (^{Sunquist y Sunquist 2002}; ^{Foster et al. 2013}; ^{Hernández- Saint Martín et al. 2013}). Sin embargo, la diferencia parece radicar en los picos de actividad dentro de cada una de las categorías (diurno, nocturno y crepuscular) dentro del ciclo circadiano (^{Hernández-Saint Martín et al. 2013}) o en la asociación con sus presas; no obstante, estos factores no son constantes a lo largo de su distribución (^{Sunquist 1981}; ^{Emmons 1987}; ^{Foster et al. 2010}).

Considerando lo anterior, los objetivos del presente trabajo fueron estimar los patrones de actividad de jaguares, pumas y sus presas para determinar el grado de traslape en los patrones de actividad, y poder conocer si estos varían a lo largo de los años y definir si existe una relación temporal entre depredadores y sus presas.

Materiales y métodos

Área de estudio. El estudio fue realizado en la Reserva Ecológica El Edén (REEE) y sus alrededores, en el municipio de Lázaro Cárdenas, Quinta Roo, al noreste de la Península de Yucatán, México (21^o 36'00"a 20^o 34'00"N y -87^o 6'00"a -87^o 45'00"W). La altitud se encuentra entre 5 y 10 m (^{Lazcano- Barrero et al. 1992}). La Reserva abarca un total de 3,077 ha que pertenecen a la región biológica de Yalahau (^{Gómez-Pompa et al. 2011}) que cuenta con cinco tipos de vegetación, de los que destacan por su extensión la selva mediana subcaducifolia y los acahuales y la zona forma parte de las selvas tropicales localizadas más al norte (^{Navarro et al. 2007}).

Diseño de muestreo y selección de sitios. El estudio se realizó en cuatro periodos, de julio a septiembre del 2008, de octubre a diciembre del 2010, de mayo a julio del 2011 y de agosto a noviembre del 2012. Se empleó el método de trampeo fotográfico y se utilizaron cámaras de las marcas Cuddeback Expert, Capture, Capture IR, Moultrie y Wildview. Para la ubicación de éstas en el área de estudio, se siguió el diseño del CENJAGUAR (^{Chávez et al. 2007}), el cual consiste en seleccionar dos o tres estaciones (sitios donde se colocan las cámaras) en una parcela de 9 km². Se establecieron al menos nueve de éstas, contiguas, y en cada una de las parcelas por lo menos una estación fue "doble" (es decir, en ella se montaron dos cámaras, una frente a la otra). En el 2008 se dispusieron 27 estaciones que estuvieron activas 65 días; en el 2010, 24 por 48 días; en el 2011, 22 por 82 días y en el 2012, 24 que funcionaron durante 72 días. Las estaciones fueron ubicadas en senderos, brechas corta fuego y caminos de terracería. Las estaciones fueron situadas a una distancia de 1.5 a 3 km una de otra. Las cámaras operaron las 24 horas y fueron revisadas cada 15 días.

Uso de información. En todos los análisis se utilizaron registros (eventos) independientes de cada especie, considerándose como tal a individuos: 1) en fotografías consecutivas de ejemplares de la misma especie plenamente identificables, 2) en fotografías con una separación de 3 horas en las que no fue posible identificar a cada animal de la misma especie y 3) en fotografías de múltiples individuos. Se consideraron los registros de ardilla (Sciurus spp.), armadillo (Dasypus novemcinctus), cereque (Dasyprocta puntata), coatí (Nasua narica), coyote (Canis latrans), eira (Eira barbara), jaguar (P. onca), hocofaisán (Crax rubra), mapache (Procyon lotor), mono araña (Ateles geoffroyi); oso hormiguero (Tamandua mexicana), pavo ocelado (Meleagris ocellata), pecarí de collar (Pecari tajacu), puma (P. concolor), tepezcuintle (Cuniculus paca), tlacuache (Didelphis spp.), temazate (Mazama temama), venado cola blanca (Odocoileus virginianus), zorrillo bilineado (Conepatus semiestratus), zorrillo manchado (Spilogale angustifrons).

Patrones de actividad. Se clasificaron en tres categorías los patrones de actividad, nocturno (20:00 - 6:00), diurno (8:00 - 18:00) y crepuscular (6:00 - 8:00 y 18:00 - 20:00). Además, se consideraron periodos consecutivos de dos horas para conocer los picos de actividad. Las especies fueron clasificadas de acuerdo a su patrón de actividad, según el criterio de ^{Gómez et al. (2005)}, en diurnas (˂ 15 % de las observaciones fueron en la noche), principalmente diurnas (15 % - 35 % de las observaciones fueron en la noche), nocturnas (> 85 % de las observaciones fueron en la noche) y principalmente nocturna (65 - 85 % de las observaciones fueron en la noche). Otras categorías consideradas son la catameral (individuos que se encuentran intermitentemente activos tanto de noche como de día) y la de los organismos crepusculares (que se encuentran activos en las primeras horas del amanecer como del atardecer).

Traslape en los patrones de actividad. Para evaluar el traslape en los patrones de actividad, y la variación a lo largo de los años así como la relación temporal entre depredadores y presas, se estimó el coeficiente de traslape (∆), el cual varía de 0 (no traslape) a 1 (traslape completo) (^{Ridout y Linkie 2009}). Definiendo el estimador del coeficiente de traslape como son las estimaciones de las dos funciones de actividad en el tiempo t que se comparan. Se calcularon intervalos de confianza al 95 % para coeficiente de traslape través los percentiles 2.5 y 97.5 de 1,000 repeticiones de bootstrap. El análisis estadístico se realizó con la librería overlap del paquete estadístico R (versión 3.1.0).

Se asume que los datos de actividad son generados por una distribución de probabilidad circular; así, se compararon los patrones de actividad entre pares de especies a través de la prueba estadística no paramétrica de Watson y Wheeler (^{Zar 1999}). El estadístico de prueba W sigue, asintóticamente, una distribución de χ² con dos grados de libertad y se utilizó un nivel de significancia α = 0.05 para probar la hipótesis nula de igualdad en patrones de actividad. Se compararon los patrones de actividad entre pumas, jaguares y las especies con más de 10 registros y cuyo valor estimado del coeficiente de traslape fue mayor a 0.50.

Resultados

Los pumas y los jaguares se consideran catamerales ya que se encuentran activos tanto de noche como de día; sin embargo, el 74 % de los registros de pumas y 69 % de los registros del jaguar se encuentran en la categoría nocturna y crepuscular (Tabla 1, Figura 1). El 44 % de los registros del jaguar fueron nocturnos con picos de actividad entre 20:00 - 22:00 y 2:00 - 4:00 h. Dentro del patrón de actividad crepuscular (25 % de los registros) la mayoría se encuentran entre las 18:00 y 20:00 h. En el horario diurno se obtuvo el 31 % de los registros, de los cuales el menor número de estos se encuentran entre las 8:00 y las 14:00 h (Figura 1). La proporción de registros de jaguares por categoría de patrón de actividad cambió anualmente, las proporciones anuales observadas fueron: en el crepúsculo, 22 %, 23 %, 14 % y 37 %; en el patrón diurno, 43 %, 46 %, 0 % y 6 %; y en el patrón nocturno 35 %, 31 %, 86 % y 57 %.

Tabla 1 Número de registros independientes, porcentaje de eventos por patrón de actividad y su clasificación para pumas (Puma concolor), jaguares (Panthera onca) y las especies asociadas cuyo valor del coeficiente de traslape ( d) fue superior a 0.5 y con más de 10 registros independientes en la Reserva Ecológica el Edén, Quintana Roo, México. 

Figura 1 Horarios de actividad de jaguar (Panthera onca) y puma (Puma concolor) con coeficiente de traslape estimada por año de estudio en la Reserva Ecológica El Edén, Quintana Roo, México, durante 4 años de estudio: a) 2008, b) 2010, c) 2011, d) 2012. 

Los pumas dentro de la REEE se mantienen activos durante todo el día. El 49 % de las observaciones fueron nocturnas con picos de actividad entre las 20:00 y 2:00 h. en el crepúsculo (25 % de los registros) el mayor número de ellas fueron por la tarde (6:00 - 8:00 h). El 31 % de los registros fueron diurnos de los cuales el menor número fueron entre las 10:00 y las 16:00 h (Figura 1). El porcentaje de registros de pumas por categoría varió a los largo de los años. El patrón de actividad nocturno fue donde se obtuvieron el mayor número de registros durante los cuatro años (48.9 %, 31.2 %, 46.6 % 36.5 %), seguido por el diurno (23 %, 37.5 %, 26.6 % y 7.3 %), y por último el patrón crepuscular (27.6 %, 31.2 %, 26.6 % y 19.5 %).

El coeficiente de traslape entre jaguares y pumas fue de 0.87 cuando se consideran los registros de los cuatro años en conjunto; sin embargo, en el análisis anual, este patrón varió (Figura 1) ya que modifican sus patrones de actividad a lo largo de los años. Cuando se compararon los patrones de actividad de cada felino en años distintos, el coeficiente de traslape estimado (d) tomó valores entre 0.52 y 0.77 para el jaguar, con el menor coeficiente entre 2010 y 2011; mientras que para pumas varió de 0.72 a 0.78, con el menor valor obtenido entre los años 2011 y 2012 (Tabla 2).

Tabla 2 Coeficiente de traslape estimado (d) en los patrones de actividad del jaguar (Panthera onca) y puma (Puma concolor) entre pares de años (2008, 2010-2012) en la Reserva Ecológica el Edén. 

De las 18 especies presas del jaguar y del puma consideradas en el análisis, se describe el patrón de actividad de solo siete de ellas (Didelphis spp, D. novemcinctus, N. narica, M. ocellata, M. temama, O. virginianus y P. tajacu) en el Tabla 1, ya que presentaron un traslape temporal superior a 0.5 (Tabla 3), de éstas, cinco se consideran diurnas y solamente Didelphis spp. y D. novemcinctus principalmente nocturnas. De las especies consideradas, la asociación más alta, de acuerdo al coeficiente de traslape, fue entre el jaguar y puma con el armadillo, ambas con un valor de ∆ = 0.74 (Tabla 3).

Tabla 3 Coeficiente de traslape (d) en el patrón de actividad del jaguar (Panthera onca), puma (Puma concolor) y presas potenciales en la Reserva Ecológica el Edén durante cuatro años (2008, 2010-2012). 

De acuerdo con la prueba de Watson y Wheeler, jaguares y pumas tienen estadísticamente el mismo patrón de actividad (W = 2.83, g. l. = 2, P > 0.25; Tabla 4). Entre jaguares y las siete presas consideradas, solamente con D. novemcinctus se observa que no hay diferencia estadísticamente significativa en sus patrones de actividad (W = 3.75, g. l. = 2, P > 0.15). En el caso de los pumas y las especies para las que el coeficiente de traslape es mayor a 0.5, solo existe evidencia significativa de igualdad en los patrones de actividad con dos de ellas, D. novemcinctus (W = 3.02, g. l. = 2, P > 0.22) y temazate (W = 5.64, g. l. = 2, P > 0.06; Tabla 4).

Tabla 4 Traslape en los patrones de actividad entre jaguares y pumas y siete presas potenciales en la Reserva Ecológica el Edén, durante cuatro años de estudio (2008, 2010-2012). Prueba estadística no paramétrica de Watson y Wheeler (^{Zar 1999}) para datos circulares. 

Discusión

Este estudio permitió evaluar los tres objetivos planteados. Se definieron los patrones de actividad de ambos depredadores y sus presas potenciales en un selva mediana del norte de Quintana Roo, así como, el grado de traslape. Además, por ser un estudio de mediano plazo se conocieron los cambios en sus patrones de actividad a lo largo del tiempo y se observaron los efectos que tienen las perturbaciones naturales en las poblaciones silvestres y su actividad.

La coexistencia entre grandes depredadores se ha estudiado principalmente en tres ejes, alimentación, espacio y tiempo. La segregación temporal es generalmente menos significativa que la segregación en los otros dos ejes para explicar la coexistencia. Esto es explicado por las restricciones propias del reloj biológico de cada especie y al costo de cambiar los patrones de actividad de un ciclo circadiano a otro (^{Kronfeld-Schor y Dayan 2003}). Entre jaguares y pumas, a lo largo de su distribución, la segregación temporal como estrategia de evasión no ha sido plenamente identificada (^{Romero-Muñoz et al. 2010}). Factores como la densidad, estacionalidad, tipo y densidad de presas juegan factores importantes que median dicha interacción entre ambos depredadores y su tolerancia en el traslape de los ciclos circadianos.

Los jaguares y pumas presentan actividad catameral dentro de la REEE, y aunque el traslape en sus patrones de actividad es alto (d = 0.87, W = 2.83, g. l. = 2, P > 0.25). La diferencia estriba en los picos de actividad dentro de cada categoría. Lo que se ha definido como un proceso de evasión de depredación entre gremios (^{Fedriani et al. 2000}).

El porcentaje de registros por cada categoría (nocturno, diurno y crepuscular), así como el grado de traslape entre los depredadores y entre ellos y sus presas potenciales varia a lo largo de su distribución y a la temporalidad (^{Emmons 1987}; ^{Carrillo 2009}; ^{Harmsen et al. 2011}; ^{Scognamillo et al. 2003}). Por ejemplo, en el centro de México los jaguares son más activos entre 0:00 y 6:00 y los pumas entre 4:00 - 6:00 y 18:00 - 22:00 h. En los bosques homogéneos del noroeste de México ambas especies presentan un alto traslape en sus patrones de actividad, ambas especies están activas principalmente entre 19:00 - 22:00 y 5:00 - 08:00 h, asociadas a arroyos secos donde se facilita el desplazamiento (^{Núñez et al. 2002}).

En la REEE ambos depredadores son activos durante todo el día, lo que se ha asociado a tener una mayor posibilidad de encontrar diferente tipos de presa y a un nicho trófico más amplio (^{Lima 2002}). Sin embargo, el mayor número de registros se encuentran durante la noche similar a lo que ocurre en Llanos, Venezuela (^{Sunquist 1981}; ^{Emmons 1987}; ^{Scognamillo et al. 2003}) y en algunos sitios de Bolivia (^{Lima 2002}). Así mismo, presentan un decremento en su actividad en las horas de mayor temperatura 10:00 - 16:00. Esto ha sido relacionado a tres factores; en primer lugar a que la noche les proporciona ventajas de caza ya que pueden acercarse más a sus presas sin ser detectados (^{Hernández et al. 2008}), en la noche sus presas son más detectables o vulnerables (^{Sunquist 1981}; ^{Emmons 1987}); además, estas horas son más frescas ayudando a su desplazamiento y a un menor gasto energético a la hora de cazar (^{Hernández et al. 2008}).

Las mayores diferencias en sus patrones de actividad en el área de estudio se observan en el crepúsculo donde pumas presentan un importante pico de actividad de 6:00 - 8:00 h y jaguares de 18:00 a 20:00 h similar a lo ocurrido en la Reserva de la Biosfera Abra-Tanchipa en San Luis Potosí México (^{Hernández-Saint Martín et al. 2013}), y la Selva Maya en el Sur de Quintana Roo (^{Hernández 2008}). Se ha definido que la actividad durante dichos periodos es importante para ambos depredadores ya que se asocia con la actividad de la mayor parte de las especies presa (^{Romero-Muñoz et al. 2010}). El pico de actividad crepuscular de los pumas podría estar asociado a algunas de sus principales presas como M. temama o M. ocellata, además de la evasión entre gremios como se ve en las modificaciones en los patrones de actividad a lo largo del tiempo dentro de la Reserva.

Al igual que lo que ocurre en otras áreas de distribución tanto jaguares como pumas modifican sus patrones de actividad durante las diferentes temporadas del año, debido a las diferentes adaptaciones; por ejemplo, hay evidencia que los pumas están mejor adaptados a zonas secas y jaguares a zonas húmedas y esto también se refleja en la densidad de ambos depredadores. Esto directamente puede influir en el traslape de los patrones de actividad (^{Romero-Muñoz et al. 2010}); así, en los Llanos, Venezuela los jaguares se encuentran más activos durante el día en la época lluviosa y los pumas son más activos durante la noche tanto en época seca como en lluvias (^{Emmons 1987}). Estas diferencias tan marcadas se encuentran asociadas a la actividad y abundancia de las presas en espacios determinados (^{Sunquist 1981}; ^{Emmons 1987}; ^{Romero-Muñoz et al. 2010}; ^{Scognamillo et al. 2003}). En la REEE las diferencias se observan a través de los años y la temporada de lluvias. Por ejemplo, una modificación importante ocurrió en el 2011 donde se registró un incendio en las afueras de la Reserva en la parte norte afectando profundamente la actividad y distribución de los animales. En este año el jaguar fue notoriamente más activo durante la noche con un picos de actividad entre las 0:00 - 6:00 h y el puma durante las horas diurnas y las primeras horas nocturnas 20:00 - 0:00 h. Ésta modificación en sus patrones de actividad nos indican la poca tolerancia de los jaguares a las perturbaciones mientras que pumas son más tolerantes a ellas y cambian sus patrones de actividad para evadir al jaguar.

El traslape en los patrones de actividad de acuerdo al coeficiente de traslape varía entre depredadores y sus presas, ambas especies de félidos presentan un alto traslape en los patrones de actividad con las especies más importantes en su dieta (D. novemcinctus, Didelphis spp, N. narica, M. ocellata, M. temama, O. virginianus y T. tajacu; datos obtenidos de cámaras trampa y análisis de dieta) y con las cuales mantienen una asociación espacial (datos obtenidos de cámaras trampa). Sin embargo, de acuerdo con la prueba de Watson y Wheeler son significativas las diferencias en los patrones de actividad, con excepción de armadillo con jaguar y armadillo y temazate con puma. Se ha sugerido que cuando ambos depredador y presa se encuentran activos es cuando ocurre la caza (^{Lima 2002}; ^{Romero-Muñoz et al. 2010}). No obstante, se sabe que los depredadores también cazan de manera oportunista (^{Emmons 1987}). Por otro lado, existe la posibilidad de que los felinos casen cuando la presa no esté activa o cuando los animales se encuentran activos en diferentes horarios (^{Romero-Muñoz et al. 2010}). Algunos estudios inclusive sugieren que ambos depredadores no rigen sus patrones de actividad de acuerdo al de sus presas potenciales y presentan variaciones más notorias en sus ciclos circadianos (^{Romero-Muñoz et al. 2010}; ^{Hernández-Saint Martín et al. 2013}) lo cual ocurre en la REEE.