Introducción

A medida que los individuos maduran, éstos tienen la opción de dispersarse o retrasar la dispersión y permanecer en el mismo sitio en el que nacieron, a esto se le denomina filopatría (^{Solomon 2003}). Aunque gran interés en el estudio de la filopatría se debe a que dicha conducta es considerada como la base del comportamiento social entre los roedores (^{Michener 1983}; ^{Waser y Jones 1983}; ^{Solomon 2003}; ^{Clutton-Brock y Lukas 2012}), también puede influir en la distribución espacial de individuos (^{Solomon y Getz 1997}; ^{Blumstein y Armitage 1999}; ^{Lacey 2000}) y de linajes, promovidos principalmente por las hembras (^{Chesser 1991}; ^{Dixon 2011}). El estudio de la filopatría se ha abordado de diferentes maneras según el autor o el grupo de organismos estudiado. Debido a sus varias connotaciones, se utilizará la idea propuesta por ^{Waser y Jones (1983)} que hace referencia a la permanencia de un individuo, en su lugar de nacimiento, aún después de haber alcanzado la madurez e independencia parental. Entre los mamíferos, las hembras son típicamente filopátricas (^{Chesser 1991}; ^{Dixon 2011}), ya que de esta manera tienen acceso a sitios de refugio y de forrajeo previamente conocidos y posiblemente heredados (^{McGuire et al. 1993}), esenciales para la crianza de su progenie (^{Greenwood 1980}).

Los roedores de la familia Heteromyidae son un grupo de mamíferos en los que se ha estudiado la evolución de diversos patrones de comportamiento (e. g. ^{Randall 1984a}, ^b; ^{Bleich y Price 1995}; ^{Newmark y Jenkins 2000}; ^{Winters y Waser 2003}; ^{Cooper y Randall 2007}; ^{Meshriy et al. 2011}). Este grupo de roedores se distribuye principalmente en los ambientes áridos de Norteamérica (^{Vaughan et al. 2000}). Las condiciones imperantes en estos ambientes los han forzado a adquirir estrategias tanto fisiológicas como de comportamiento para poder sobrevivir a ciclos de precipitación extrema seguidos de largos periodos de sequía (^{Vander-Wall 1990}). Es por esto que la obtención y defensa del recurso alimenticio son centrales para estos organismos.

Las comunidades de heterómidos pueden ser muy complejas, debido a que se ha registrado la coexistencia de hasta seis especies diferentes (^{Brown y Harney 1993}; ^{Vaughan et al. 2000}), por lo que la defensa de territorios entre conespecíficos y especies simpátricas es un patrón generalizado (^{Eisenberg 1963}; ^{Jones 1993}; ^{Shier y Randall 2007}). Los heterómidos representan un grupo de especies solitarias, pero tienen sistemas sociales sólidos y establecen familiaridad con individuos estrechamente relacionados (^{Cooper y Randall 2007}). El sobrelapamiento de territorios es un fenómeno común que contribuye a la organización social y promueve la tolerancia (^{Shier y Randall 2007}; ^{Vázquez y Álvarez-Castañeda 2011}), de esta manera se evitan enfrentamientos y agresiones que pueden tener un alto costo energético en temporadas de intensa competencia por recursos (^{Silk 2007}; ^{Holekamp et al. 2012}). No obstante, existe la evidencia de comportamientos agresivos entre heterómidos (^{Eisenberg 1963}; ^{Randall 1993}). La agresión es el medio por el cual se establecen jerarquías de dominancia, con las que se puede mediar la prioridad de acceso a los recursos, de esta forma, las hembras dominantes podrán monopolizar sitios de crianza o forrajeo y permanecer filopátricas (^{Newmark y Jenkins 2000}). Los experimentos de agresividad se han utilizado frecuentemente en investigaciones de interacciones agonísticas entre roedores (^{Harper y Batzli 1997}; ^{Johannesen et al. 2002}; ^{Shier y Randall 2007}) y entre musarañas (^{Oleinichenko 2000}; ^{Rychlik y Zwolak 2006}). La agresión parece ser una adaptación primaria para hacer frente a la competencia (^{Moynihan 1998}); así, la cantidad de conductas agonísticas específicas dirigidas hacia un competidor deberán reflejar el grado de competencia verdadera (^{MacArthur 1972}; ^{Perri y Randall 1999}). Destacan dos estudios que abordan las jerarquías de dominancia entre heterómidos. En el primero se abordaron las relaciones de dominancia entre especies simpátricas (Dipodomys stephensi y D. agilis) mediante encuentros agonísticos en el laboratorio, con el propósito de determinar si dichas conductas previenen el uso del mismo hábitat (^{Bleich y Price 1995}). Dipodomys stephensi demostró ser dominante y excluir a D. agilis, con lo que los autores concluyen que el dominio interespecífico puede ser un factor importante en el uso diferencial del hábitat. En el segundo estudio se examinó la mediación de interacciones intraespecíficas en D. heermanni y se probó si individuos no conocidos entre sí establecen una jerarquía de dominancia con la posterior disminución de conductas agresivas (^{Shier y Randall 2007}). Los resultados sugieren que las jerarquías de dominancia pueden ser el medio para mitigar la agresión.

Los procesos poblacionales primarios como la especiación (^{Doebeli y Dieckmann 2003}), el flujo genético (^{Hedrick 2001}) y las asociaciones entre individuos (^{Wang et al. 2011}) afectan y reflejan patrones de estructuración genética. El análisis de las variaciones en el DNA mitocondrial de los individuos ha contribuido significativamente en la identificación de estructura genética en las poblaciones naturales (^{Avise 2000}). Los estudios socio-genéticos han establecido que la mayoría de los mamíferos se caracterizan por exhibir un sistema poligínico con la presencia de hembras filopátricas y la asociación de éstas en grupos matrilineales estrechamente emparentados (^{Clutton-Brock 1989}; ^{Kappeler et al. 2002}). Sin embargo, se ha observado que las especies del género Chaetodipus presentan un sistema social en donde los adultos son solitarios (^{Genoways y Brown 1993}; ^{Jones 1993}; ^{Nowak 1999}). La historia evolutiva de los heterómidos se basa en sólidas hipótesis que encuentran sustento en la información obtenida de varios marcadores moleculares (^{Neiswenter y Riddle 2010}).

El ratón de abazones arenoso C. siccus (^{Osgood 1907}) es parte del complejo arenarius, el cual también incluye a C. arenarius (^{Merriam 1894}) y C. ammophilus (^{Roth 1976}; ^{Álvarez-Castañeda y Rios 2011}; ^{Rios y Álvarez-Castañeda 2013}). C. siccus, originalmente descrito como subespecie de C. arenarius (^{Patton y Álvarez-Castañeda 1999}), se encuentra distribuido exclusivamente dentro de la cuenca de Los Planes, en un área de ~270 km² y en una pequeña parte al sur de Isla Cerralvo, en el Estado de Baja California Sur, México. Por otro lado, a partir de la revisión del complejo arenarius (^{Álvarez-Castañeda y Rios 2011}) fue posible identificar varios haplotipos matrilineales en la población insular de C. siccus; de aquí que su carácter endémico, los patrones genéticos únicos que presenta (^{Álvarez-Castañeda y Rios 2011}) y el potencial comportamiento filopátrico de sus hembras le confieren un gran interés en términos de conservación. Es por ello que se tiene la hipótesis de la presencia de múltiples linajes matrilineales espacialmente segregados y promovidos por la naturaleza agresiva de la especie. Lo que conlleva a panmixia limitada en el área de distribución de C. siccus. Para probar estas hipótesis se llevó a cabo una red estadísticamente parsimoniosa empleando dos marcadores matrilineales (Cytb y COI) y experimentos etológicos de dominancia intraespecífica e interespecífica.

Materiales y métodos

Red estadísticamente parsimoniosa y estructura genética. Se visitaron 34 localidades a través del intervalo de distribución de C. siccus entre septiembre y noviembre de 2010 (Anexo 1A). Para la captura de los especímenes se empleó la técnica de transecto lineal. En cada transecto (uno por localidad) se colocaron 60 trampas para roedor tipo Sherman, con una separación de 10 m entre cada trampa. Los animales fueron manipulados siguiendo en todo momento las recomendaciones de la American Society of Mammalogists (^{Sikes et al. 2011}). Los especímenes voucher, así como las muestras de tejido muscular (almacenadas en tubos con etanol al 96 %), fueron depositados en la Colección de Mamíferos del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIB). Dicha colección se encuentra registrada debidamente ante SEMARNAT (BCS MAM 085 0899). El detalle de los ejemplares voucher, georreferencia de las localidades y los números de acceso a GenBank se encuentra en el Anexo 1B y ^C.

Para la extracción del DNA genómico, la amplificación del DNA (Cytb = 800 pb; COI = 650 pb) mediante la Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR), la secuenciación y la medición de variación genética en C. siccus, se implementaron los protocolos y los análisis descritos en ^{Álvarez- Castañeda y Rios (2011)}.

La relación entre haplotipos de Cytb y COI fue inferida utilizando parsimonia estadística ( ^{Templeton et al. 1992}) mediante TCS 2.8 (^{Clement et al. 2000}). TCS estima las relaciones haplotídicas para niveles bajos de divergencia y ofrece una posible explicación estadística (P = 0.95) para todas las conexiones. Los índices de diversidad (h), diversidad nucleotídica (π) y la media de las diferencias entre pares de haplotipos (Mean number of pairwise differences; ^{Tajima 1993}) fueron inferidos por medio de ARLEQUIN 3.0 (^{Excoffier et al. 2005}). La media de las diferencias entre pares de haplotipos se estima a partir del número de mutaciones ocurridas desde la divergencia entre cada par de haplotipos; la varianza total, estimada entre la frecuencia de un haplotipo y el tamaño de muestra, asume la no recombinación entre sitios y neutralidad selectiva (^{Tajima 1993}).

Experimentos etológicos de dominancia. Para el estudio de dominancia entre hembras, se llevaron a cabo experimentos etológicos, bajo diferentes condiciones y a partir de encuentros entre diadas, dentro de arenas neutrales. Este tipo de experimentos se ha utilizado frecuentemente en investigaciones etológicas de agresividad entre roedores (^{Harper y Batzli 1997}; ^{Johannesen et al. 2002}; ^{Shier y Randall 2007}).

Dominancia intraespecífica

Primero. Dominancia directa entre hembras de C. siccus. Con este experimento se pretendió demostrar que existe menos agresión entre hembras familiarizadas de la misma localidad de captura que entre hembras no familiarizadas de diferente localidad de captura y las condiciones fueron: a) entre hembras de la misma localidad de captura, b) entre hembras de la misma localidad de captura con proceso de familiarización, c) entre hembras de diferente localidad de captura y d) entre hembras de diferente localidad de captura con proceso de familiarización.

Segundo. Dominancia a través del tiempo entre hembras de C. siccus. Con este experimento se pretendió demostrar que la relación dominante-subordinado deberá permanecer constante a lo largo del tiempo. Para este experimento se consideraron las mismas condiciones descritas para el primer experimento de dominancia directa, ya que ambos fueron llevados a la par.

Tercero. Dominancia con base en la defensa del recurso alimenticio (^{Rychlik y Zwolak 2006}) entre hembras de C. siccus. Con este experimento se pretendió demostrar que la dominancia se ejerce por el control del recurso, independientemente de su utilidad inmediata. Que las conductas agonísticas se presentarán entre hembras, sin existir una agresión teórica hacia el macho, ya que al ser quien se dispersa, no representa una amenaza hacia las hembras. Las condiciones fueron las siguientes: a) ambas hembras en ayuno de 24 h, b) ambas hembras alimentadas ad libitum, c) la dominante alimentada ad libitum y la subordinada en ayuno de 24 h. y d) ambas hembras alimentadas ad libitum, con la presencia de un macho. Se proporcionaron 2 g de hojuelas de avena como recurso a defender (aproximadamente 10 % del peso corporal de los individuos).

Dominancia interespecífica

Cuarto. Dominancia entre hembras de C. siccus y hembras de cuatro especies del género Chaetodipus a partir de la defensa del recurso alimenticio (^{Rychlik y Zwolak 2006}). Con este experimento se pretendió demostrar que la dominancia interespecífica está en función de la masa corporal. Las especies enfrentadas con C. siccus fueron C. arenarius, C. ammophilus, C. spinatus y C. rudinoris. Los porcentajes de masa corporal en gramos de las cuatro especies con respecto a la de C. siccus fueron 105, 111, 131 y 181 %, respectivamente. En este experimento se evaluaron las mismas condiciones (a, b y c) descritas para el tercer experimento de dominancia con base en la defensa del recurso alimenticio entre hembras, excepto que en éste no se consideró la condición donde el macho estuvo presente.

Procedimientos generales. Para los tres primeros experimentos de dominancia intraespecífica se capturaron 32 hembras adultas y ocho machos adultos de C. siccus en las localidades A y B separadas por 5 km (Figura 1). Dichas capturas se llevaron a cabo en septiembre de 2012 y junio de 2013. Para el experimento de dominancia interespecífica, el cuarto, se capturaron 20 hembras adultas de C. siccus de la localidad A, entre abril y junio de 2015 y cinco hembras adultas de C. arenarius, C. spinatus, C. ammophilus y C. rudinoris (Anexo 1D).

Figura 1 Área de distribución y sitios de captura (A y B) de las hembras de Chaetodipus siccus empleadas para los experimentos etológicos de dominancia (mapa modificado de ^{Álvarez-Castañeda y Rios 2011}). 

Debido a que el cautiverio y el aislamiento promueven la agresividad entre los roedores, los ejemplares fueron alojados en cajas sociales (^{Yoerg 1999}; ^{Yoerg y Shier 2000}). Las cajas sociales tiene la característica de ser de acrílico transparente (20 x 20 x 20 cm) con dos pequeños orificios en la base. De esta manera las hembras tienen oportunidad de intercambio visual, auditivo y olfativo. Cada hembra permaneció en la misma caja y con el mismo vecino durante el experimento. El conjunto de las características mencionadas anteriormente permitió llevar a cabo el proceso de familiarización entre individuos. Los machos fueron alojados en cajas sociales diferentes a las de las hembras.

Encuentros. Los encuentros se llevaron al cabo cada tercera noche, dentro de cajas de triplay (62 x 62 x 30 cm) colocadas sobre la tierra en una locación al aire libre dentro de las instalaciones del CIB. Una partición de madera dividió cada caja en partes iguales, manteniendo a los individuos separados durante 10 min en los que exploraron el área antes de cada encuentro (^{Bleich y Price 1995}; ^{Yoerg y Shier 2000}; ^{Shier y Randall 2007}). Posteriormente se removió la partición e inició el encuentro, el cual tuvo una duración de 10 min. Los encuentros fueron grabados con cámaras de visión nocturna para evitar que la presencia del espectador influyera en el resultado de las interacciones entre los individuos durante la prueba. Posteriormente se analizaron los videos de manera manual, incluso repitiendo algunas escenas, para la identificación y codificación de conductas agonísticas, toma de los tiempos, duración y frecuencia de las mismas, según la metodología especificada a continuación. Una vez que concluyeron los encuentros de cada noche, los ratones fueron devueltos a su respectiva caja social.

Análisis de datos. Se identificaron los comportamientos agonísticos presentados por los individuos de acuerdo a ^{Shier y Randall (2007)}. Los valores asignados a los comportamientos agonísticos fueron: 1 (huida), 2 (movimiento), 3 (acercamiento), 4 (que se revuelca en la arena), 5 (olfateo), 6 (persecución), 7 (estocada), 8 (ataque) y 9 (pelea). Los valores bajos (1, 2, 3) reflejan comportamientos sumisos mientras que los valores altos (4, 5, 6, 7, 8, 9) se refieren a comportamientos agresivos.

Los valores presentados por cada diada de hembras en cada una de las condiciones de cada experimento fueron sumados para integrar matrices de dominancia. La ocurrencia de cualquier comportamiento agresivo de un individuo seguido de un comportamiento sumiso por parte del otro, permitió resolver la relación dominante-subordinado en cada encuentro de cada condición (^{Shier y Randall 2007}). Los datos de cada condición expresaron la acción del individuo dominante y la reacción del individuo subordinado, obteniendo así datos pareados. Se compararon las medianas de los valores de agresividad / sumisión de los individuos dominante y subordinado para cada condición por separado mediante la prueba de signos de Wilcoxon ^{(Wilcoxon 1945)}. Para identificar diferencias en las masas corporales en gramos entre C. siccus y las cuatro especies con las que fue enfrentada en el cuarto experimento (dominancia interespecífica), se realizó un análisis de varianza (ANOVA) de una vía. Los análisis estadísticos fueron realizados con el software STATISTICA v.8.0 (^{Weiss 2007}).

Resultados

Red estadísticamente parsimoniosa y estructura genética. Chaetodipus siccus fue observado en las 34 localidades visitadas (Anexo 1A). Se identificaron 53 haplotipos a partir de un fragmento de 800 pb de Cytb (índices de diversidad: h = 0.943 ± 0.009; π = 0.005 ± 0.002) y 15 haplotipos a partir de un fragmento de 650 pb de COI (índices de diversidad: h = 0.628 ± 0.039; π = 0.004 ± 0.002) entre 143 ejemplares examinados (con un máximo de cinco ejemplares por localidad).

La red estadísticamente parsimoniosa de Cytb (n = 53; 800 pb) tiene un máximo de 14 mutaciones y 31 haplotipos (58.5 %) fueron únicos, restringiéndose su presencia a una localidad (Figura 2; Anexo 1B), aunque la distancia entre localidades es < 1.7 km. La media de las diferencias entre pares de haplotipos de Cytb fue de μ = 4.23 y de COI fue de μ = 3.14. La red estadísticamente parsimoniosa de COI (n = 15; 650 pb) tiene un máximo de 18 mutaciones y cinco haplotipos (35.3 %) registrados en una sola localidad (Anexo 1C; no se muestra figura).

Figura 2 Red estadísticamente parsimoniosa de Cytb para 800 pb. El tamaño de los círculos corresponde a número de secuencias que sustentan a cada haplotipo. Los haplotipos 2, 3 y 4 distribuidos en Isla Cerralvo (^{Álvarez-Castañeda y Rios 2011}) se incluyeron en la red pero no fueron tomados en cuenta para el presente estudio. 

Dominancia intraespecífica. Los encuentros agonísticos fueron usualmente momentáneos (1 - 2 s); nunca resultaron en heridas físicas apreciables. Los análisis se basaron en los datos obtenidos después de seis encuentros de ocho diadas de hembras de C. siccus para cada condición (a, b, c y d) del primero y segundo experimentos, y después de cuatro encuentros de ocho diadas de C. siccus para cada condición (a, b, c y d) del tercer experimento. En los tres experimentos de dominancia intraespecífica, primero (directa), segundo (a través del tiempo) y tercero (con base en la defensa del recurso alimenticio) se identificó la dominancia de un individuo sobre otro subordinado desde el primer encuentro (P < 0.001), en todas las condiciones de cada experimento (Tabla 1).

Tabla 1 Prueba de los signos de Wilcoxon de los individuos dominante y subordinado de los experimentos 1, 3 y 4. Las condiciones del experimento de dominancia directa fueron: a: entre dos hembras de la misma localidad; b: entre dos hembras de la misma localidad con un proceso de familiarización; c: entre dos hembras de diferente localidad; y d: entre dos hembras de diferente localidad con un proceso de familiarización. Las condiciones del experimento de dominancia con base en la defensa del recurso alimenticio fueron: a: entre dos hembras en ayuno de 24 h; b: entre dos hembras alimentadas ad libitum; c: entre la hembra dominante alimentada ad libitum y la subordinada en ayuno de 24 h; d: entre dos hembras alimentadas ad libitum con la presencia de un macho. Individuo dominante (D), individuo subordinado (s), estadístico de referencia (Z), número de comportamientos observados durante cada condición (N) y significancia estadística (P). 

En las diferentes condiciones del primero y segundo experimento, en los que se evaluó el proceso de familiarización, no se observó cambio en las medianas (diferencia de medianas = 5, P < 0.001) de los comportamientos del individuo dominante y subordinado (Tabla 1). Durante el segundo experimento, la dominancia de un individuo sobre otro subordinado permaneció constante a lo largo de seis encuentros (P < 0.001; Tabla 1).

En el primer experimento (dominancia directa) y tercero (dominancia con base en la defensa del recurso alimenticio) el individuo dominante mostró un intervalo de comportamientos mayor, a diferencia del individuo subordinado, limitándose a comportamientos sumisos (Figura 3 y ⁴, respectivamente).

Los comportamientos más frecuentes del individuo dominante fueron conductas agresivas, conformando el 88% (primerexperimento) y el 95 % (segundo experimento). Los comportamientos más frecuentes del individuo subordinado fueron conductas de sumisión conformando el 98 % en ambos.

Figura 3 Frecuencia de comportamientos del individuo dominante (barras negras) y del individuo subordinado (barras blancas) durante las condiciones del experimento 1 (a: dominancia directa / misma localidad de captura; b: dominancia con proceso de familiarización /misma localidad de captura; c: dominancia directa / diferente localidad de captura; d: dominancia con proceso de familiarización / diferente localidad de captura. 

Figura 4 Frecuencia de comportamientos del individuo dominantes (barras negras) y del individuo subordinado (barras blancas) durante las condiciones del experimento 3 (a: hembras en ayuno de 24 horas; b: hembras alimentadas ad libitum; c: hembra dominante alimentada ad libitum / hembra subordinada en ayuno de 24 horas; d: hembras alimentadas ad libitum con un macho presente (comportamientos del macho no incluidos). 

En el tercer experimento, dominancia en base a la defensa del recurso alimenticio, se observó una disminución de agresividad por parte del individuo dominante con respecto al subordinado durante la condición (a; diferencia de medianas = 1, P < 0.001; Tabla 1). En las demás condiciones (b, c y d) del tercer experimento, la hembra dominante no presentó variación en la mediana = 6 (Tabla 1). Ambas hembras presentaron agresión hacia el macho; éste se limitó a evitar la agresión, presentando valores de sumisión (1 y 2) relacionados con la huida y el movimiento, respectivamente (datos no mostrados).

Dominancia interespecífica. La masa corporal promedio en gramos y la desviación estándar de 25 hembras adultas de cada especie, C. arenarius (11.17 ± 2.33), C. ammophilus (11.8 ± 3.26), C. spinatus (13.9 ± 4.37) y C. rudinoris (19.26 ± 4.37), demostró que C. siccus (10.6 ± 1.44) es la más pequeña de todas. La masa corporal en gramos de C. siccus no fue estadísticamente diferente con relación a la de C. arenarius y C. ammophilus (ANOVA de una vía; F = 1.511; g. l. = 2,72; P = 0.227) y significativamente diferente con relación a la de C. spinatus y C. rudinoris (F = 41.538; g. l. = 2,72; P < 0.001).

Chaetodipus siccus fue significativamente más agresiva que las otras cuatro especies (P < 0.001; Tabla 1), incluso con especies de mayor masa corporal (P < 0.001). No hubo efecto de la masa corporal (tamaño) en el establecimiento de la jerarquía de dominancia, ni al momento de defender el recurso alimenticio entre C. siccus y las demás especies. En las cuatro combinaciones de especies (C. siccus - C. arenarius / C. ammophilus / C. spinatus / C. rudinoris), C. siccus, la más pequeña, resultó la especie dominante, mostrando conductas agresivas más frecuentemente que las demás, al defender el alimento (P < 0.001; Tabla 1). Después de los encuentros (n = 25) de cada condición, C. siccus mostró un porcentaje mayor de dominancia, porcentaje basado en la suma de comportamientos de cada diada (Tabla 2).

Tabla 2 Porcentaje de dominancia presentada por Chaetodipus siccus sobre las cuatro especies (con su respectivo porcentaje de masa corporal en gramos con respecto a C. siccus; C. arenarius, C. ammophilus, C. spinatus y C. rudinoris), durante los encuentros (n = 25) de las tres diferentes condiciones del experimento de dominancia con base en la defensa del recurso alimenticio. Condición a (hembras en ayuno de 24 h), b (ad libitum) y c (hembra dominante ad libitum / subordinada en ayuno de 24 h). 

Discusión

La red estadísticamente parsimoniosa de C. siccus, mostró una marcada estructura genética, con presencia considerable de haplotipos únicos. Por otro lado, no se pudo determinar la presencia de barreras físicas observables que limiten el flujo genético y, por consiguiente, la disminución en la panmixia. Se considera que la estructuración genética se produce cuando las subpoblaciones están al menos, parcialmente aisladas unas de otras, por ejemplo cuando el parentesco entre subpoblaciones decrece en función de la distancia geográfica entre individuos (^{Wright 1965}; ¹⁹⁶⁹; ^{Cutrera et al. 2005}; ^{Dubuc-Messier et al. 2012}). La ausencia de barreras físicas o geográficas visibles, aunado a la alta agresividad de las hembras de C. siccus, permite considerar que el flujo genético dentro de la población puede limitarse por interacciones etológicas (^{Storz 1999}; ^{Wang et al. 2011}). Se ha determinado que la estructura también se relaciona estrechamente con procesos evolutivos fundamentales y con aspectos sociales del comportamiento como especiación, dispersión, estrategias de crianza y filopatría (^{Hamilton 1964}; ^{Wright 1965}; ^{Wilson 1975}; ^{Storz 1999}; ^{Ross 2001}). Así mismo, se considera que los sistemas sociales y la estructura genética tienen una relación dinámica (^{Kappeler y van Schaik 2002}), ya que las asociaciones entre individuos pueden aumentar la relación genética a nivel local y al mismo tiempo, diferenciar estructuralmente a la población (^{Wang et al. 2011}).

Estructuras con inusual número de haplotipos en áreas reducidas de distribución, han sido previamente registradas para otros mamíferos. Es el caso del lémur ratón gris, Microcebus murinus en el que se detectaron 13 haplotipos mitocondriales (D-loop) en nueve hectáreas y a partir de 85 individuos (^{Wimmer et al. 2002}). Se argumenta que este patrón es resultado de un carácter filopátrico de las hembras de la especie y flujo genético restringido entre áreas. En la rata Neotoma micropus se identificaron 42 haplotipos mitocondriales (D-loop) en 40 km² a partir de 114 individuos (^{Méndez-Harclerode et al. 2005}). Se argumenta que el patrón genético observado se debe al flujo limitado entre sitios separados entre dos y cinco kilómetros. Es interesante señalar que en los dos estudios anteriores se utilizó D-loop (0.32 sustituciones/sitio/1 millón de años; ^{Sigurðardóttir et al. 2000}) que tiene una tasa de mutación en promedio 1.8 veces más rápida que el Cytb y COI (13 y 42 haplotipos, respectivamente), que es un gen mitocondrial no codificante; mientras que los resultados para C. siccus corresponden a Cytb (0.176 sustituciones/sitio/1 millón de años en Rodentia; ^{Nabholz et al. 2008}) y COI (18 % más lento que Cytb; ^{Lavinia et al. 2016}), genes que sí codifican y tienen una tasa de mutación más lenta (53 y 15 haplotipos, respectivamente).

La explicación más plausible para la estructura genética obtenida para C. siccus es que las hembras presentan una organización filopátrica en la que a partir del establecimiento de jerarquías de dominancia, defienden el recurso alimento mediante alta agresividad. La existencia de varios linajes filomaternos restringidos geográficamente, sin barreras físicas que limiten su dispersión, propone el hecho de que las hembras no se dispersan, sino que se quedan dentro de un área geográfica muy pequeña. Esto apunta directamente a la presencia de filopatría en las hembras, la que obedece al conjunto de variables de naturaleza biológica, a las restricciones ecológicas presentes en el ambiente y a los beneficios que trae consigo la propia filopatría (^{Solomon 2003}). Cuando la filopatría se observa en las poblaciones naturales, existe una agregación de hembras cercanamente emparentadas entre sí. El hecho de que existan este tipo de relaciones entre los individuos no supone el libre acceso a recursos o territorios, pero puede aumentar la sobrevivencia de la población en los ambientes áridos, donde la distribución de los recursos es extremadamente irregular. Es por esto que las jerarquías entre individuos resultan esenciales para el sano mantenimiento de las relaciones sociales (^{Rowell 1974}; ^{Kaufmann 1983}).

Las conductas agonísticas son el medio por el cual un individuo mantiene su jerarquía ante otros, definiendo su acceso preferencial a los recursos (^{Newmark y Jenkins 2000}; ^{Kinahan y Pillay 2008}). En el caso de las hembras de C. siccus, su naturaleza extremadamente agresiva, así como un comportamiento evidentemente territorial, posiblemente sean los promotores de la segregación de linajes matrilineales. Esta segregación se comprobó con la identificación de 53 y 15 haplotipos de Cytb y COI respectivamente en ~270 km², de los cuales 31 (55.3 %) para Cytb y 5 (35.3 %) para COI resultaron ser únicos, con una separación geográfica de menos de 2 km y sin barreras físicas observables que limiten la dispersión de los individuos. La media de las diferencias entre pares de haplotipos en Cytb (μ = 4.23) y COI (μ = 3.14) sugieren una considerable diferenciación entre haplotipos, lo que apoya una estructura al interior de la población de C. siccus.

Las diferencias sexuales de los individuos afectan directamente la estructura genética de las poblaciones (^{Chesser et al. 1993}; ^{Dixon 2011}). Los machos que se dispersan serán los potenciales responsables del flujo genético, con lo que se mantiene la homogeneidad. Las hembras filopátricas serán las promotoras de discontinuidades genéticas en las poblaciones y de la retención de los lazos sociales entre hembras emparentadas, lo que resultará en un sistema matrilineal y matrifocal (^{Davis 1984}; ^{Dixon 2011}). Estas discontinuidades se observan claramente en la distribución extremadamente localizada de los linajes matrilineales de C. siccus. Este fenómeno se ha observado entre hembras de la ardilla Spermophilus richardsonii (^{van Staaden et al. 1994}, ¹⁹⁹⁶) donde el carácter filopátrico se traduce en una distribución geográfica muy localizada y no al azar de los linajes matrilineales y los individuos estrechamente emparentados se encuentran espacialmente cerca unos de otros. Las hembras vecinas tienden a estar más relacionadas que lo esperado por el azar, no solo en toda la población, sino también al interior de cada linaje matrilineal.

Los extremos comportamientos agonísticos identificados entre hembras de C. siccus y discutidos más adelante sugieren la presencia de agresividad extrema, incluso entre hembras del mismo sitio de captura. Esto suscita la presencia de áreas de influencia bien delimitadas y dominadas a lo largo del tiempo por el mismo linaje matrilineal. Resultados similares se han observado para S. richardsonii (van ^{Staaden et al. 1994}, ¹⁹⁹⁶) donde se identificó una mayor superposición de territorios de hembras estrechamente emparentadas. No se identificó cooperación o coparticipación de recursos, y cada hembra adulta conservó una zona núcleo y madrigueras natales separadas (^{Michener 1983}; ^{Innes et al. 2012}). Esta clase de comportamientos resultan en una sociedad basada en pequeños grupos filopátricos que producen discontinuidades genéticas discretas (^{van Staaden et al. 1994}), como los patrones matrilineales presentados por C. siccus.

La combinación de los resultados obtenidos en el presente trabajo con lo propuesto en los estudios anteriormente mencionados, permiten corroborar la presencia de estructura genética en linajes matrilineales, fenómeno que pueda tener su origen en el comportamiento territorial a partir de conductas extremadamente agresivas entre hembras de C. siccus. El conjunto de todos estos rasgos es una firma común de la presencia de filopatría en hembras.

Los análisis llevados al cabo permitieron identificar una relación dominante − subordinado, la cual permanece constante bajo diferentes condiciones. Es independiente de la localidad de captura y permanece constante incluso con un proceso de familiarización entre hembras. La coexistencia y el proceso de conocerse un individuo con otro durante su estadía en las cajas sociales, permitieron a cada ratón establecer familiaridad con su vecino. La familiaridad es un mecanismo que mitiga la agresión y promueve la tolerancia mutua entre individuos (^{Randall 1993}; ^{Shier y Randall 2007}). En las hembras de C. siccus, la familiarización no parece haber provocado cambio en la dominancia o sumisión. Así mismo, los resultados están en contraposición a los obtenidos por (^{Shier y Randall 2007}), quienes reportaron que después de un proceso de familiarización entre diadas, las conductas agonísticas disminuyeron, permitiendo una relación de tolerancia entre individuos. Esto posiblemente se deba a que el individuo subordinado reconoció su jerarquía frente al individuo dominante, relación que se reforzó durante el proceso de familiarización, mientras el dominante permitió ciertas conductas al individuo subordinado. La hembra dominante siempre impondrá su jerarquía sobre otra subordinada por medio de conductas agonísticas, pero que no necesariamente sean enfrentamientos, de manera que se pueda optimizar el gasto de energía (^{Silk 2007}; ^{Holekamp et al. 2012}).

Es importante señalar que el enfrentamiento en el que se determina la dominancia es muy breve (media de ~1.5 s) y después se mantiene. Esto implica que el proceso de dominancia no tiene un consumo alto de energía y que posterior al establecimiento de ésta, el resto de los comportamientos de la hembra subordinada tienden a ser evasivos. Los altos niveles de agresividad en hembras de C. siccus pueden estar relacionados a un comportamiento marcadamente territorial y el acaparamiento de los limitados recursos alimenticos presentes en cierta área, con lo que garantizan su éxito reproductivo.

La familiarización entre individuos de la misma localidad de captura parece haber tenido una ligera influencia en ambos individuos, en comparación con individuos que no siguieron el proceso de familiarización. La hembra subordinada mostró un intervalo más amplio de comportamientos, mientras que la dominante mantuvo su jerarquía. Para hembras de diferente localidad de colecta, con proceso de familiarización, el individuo subordinado presentó un intervalo constante de comportamientos, mientras que el dominante no disminuyó la agresión y mantuvo su jerarquía, en relación con las conductas presentadas por hembras sin familiarización. Estos datos, en conjunto, sugieren que la familiarización no afecta los niveles de agresividad presentados por los individuos dominantes.

La dominancia se mantuvo bajo las diferentes condiciones de defensa del recurso alimenticio. El individuo dominante se enfocó en obtener el recurso y la hembra subordinada circundó continuamente el área alrededor del alimento intentando hacerse con éste, mientras evitó la agresión de la dominante. La hembra subordinada mostró un intervalo mayor de comportamientos. Solamente en la condición en que ambas se enfrentaron en ayunas, se observaron variaciones. La dominante consumió tiempo alimentándose y guardando alimento en los abazones, presentando menos conductas agresivas. Por otro lado, la subordinada se pudo aproximar más al alimento, pero sin comprometer la jerarquía de la dominante.

Experimentos similares a los conducidos en este trabajo, se han empleado para estudiar comportamientos de dominancia y agresión intraespecíficos en heterómidos (e. g. ^{Bleich y Price 1995}; ^{Shier y Randall 2007}) y en múridos como Microtus ochrogaster (^{Harper y Batzli 1997}). Los datos obtenidos en los estudios con C. siccus sugieren niveles de agresividad más altos que los previamente registrados para la rata canguro Dipodomys merriami (^{Randall 1989}) y pocos o ningunos comportamientos agonísticos entre hembras de D. merriami (^{Newmark y Jenkins 2000}). Sin embargo, no hay estudios que mencionen la presencia de jerarquías de dominancia entre los individuos pertenecientes a este género.

Cuando se incluye al macho en el experimento con C. siccus, ambas hembras exhibieron intensos comportamientos agonísticos hacia el macho. Estas observaciones refuerzan la idea de la naturaleza extremadamente agresiva de las hembras. La dominancia basada en altos niveles de agresividad, parece ser común entre hembras de Chaetodipus. En contraparte para D. merriami, los machos dominaron a las hembras (^{Newmark y Jenkins 2000}).

La estructura genética presente en C. siccus es más compleja que para las otras especies del género Chaetodipus presentes en el sur de la península de Baja California (^{Álvarez-Castañeda y Rios 2011}; ^{Álvarez-Castañeda y Murphy 2014}). Con este criterio se consideró que era necesario saber el grado de agresividad que puede presentar C. siccus con otras especies el género, considerando la masa corporal de las especies como unidad de medida de tamaño. Los resultados del estudio demostraron que C. siccus fue más agresiva que las demás especies, a pesar de que C. rudinoris prácticamente la duplica en peso y tamaño. Se ha detectado agresividad para la mayoría de los géneros (Dipodomys, Perognathus y Liomys) de heterómidos (^{Eisenberg 1963}), es por ello que es de llamar la atención que la especie más pequeña sea la que domine a todas las demás. Por otra parte, se demuestra que C. siccus es una especie muy agresiva. Es por ello que cada hembra establece su área de influencia, la cual defiende y no permite el ingreso de otros individuos. Este hecho debe de influir de manera significativa la dispersión de individuos y por consiguiente, la limitación del flujo genético dentro del área de distribución.

Esta serie de estudios muestran que las hembras de regiones desérticas con recursos alimenticios limitados, deben de tener conductas agresivas que permitan mantener su dominancia sobre otros individuos y especies. Estas agresiones son instantáneas, sin llegar a enfrentamientos que tengan un alto consumo de energía. La presencia de una serie de celdas o áreas de influencia, donde una hembra es dominante, tiene como resultado una limitada dispersión de las hembras, y posiblemente también de los machos. El presente estudio etológico demuestra una gran agresividad entre hembras, lo que se observa en el establecimiento de jerarquías de dominancia entre éstas. Tal condición se puede interpretar como el medio que propicia una marcada territorialidad femenina, en la que no se permite el libre tránsito de individuos. Las limitantes de la dispersión pueden ser un factor importante en la reducción de la panmixia poblacional de C. siccus, que, a su vez, puede ser reflejada en la presencia de haplotipos matrilineales aislados y específicos a ciertas localidades geográficas.