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Therya

On-line version ISSN 2007-3364

Therya vol.7 n.2 La Paz May. 2016

http://dx.doi.org/10.12933/therya-16-381 

Notas

Primer registro de leucismo en Glossophaga soricina valens (Phyllostomidae: Chiroptera) en Perú

First record of leucism in Glossophaga soricina valens (Phyllostomidae: Chiroptera) from Peru

Dennisse Ruelas1  2  * 

Miluska Ramos1 

Mercedes Molina1 

Víctor Pacheco1  3 

1 Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Arenales 1256, Jesús María. Lima, Perú. Email: dennisse.ruelas@unmsm.edu.pe (DR), miluskarsanchez@gmail.com (MR), mercedes.molina.veramendi@gmail.com (MM).

2 Museo de Historia Natural, Universidad Nacional de San Agustín, Av. Alcides Carrión s/n Facultad de Biología. Arequipa, Perú.

3 Instituto de Investigaciones de Ciencias Biológicas "Antonio Raimondi". Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Lima, Perú. Email: vpachecot@unmsm.edu.pe (VP)

RESUMEN

El leucismo es una condición genética expresada externamente como la ausencia de coloración parcial o total resultante de una deficiencia en el depósito de melanina en la piel y el pelo. Presentamos el primer caso de leucismo en Glossophaga soricina valens para Perú, especie nectarívora de la vertiente occidental de los Andes de Perú y Ecuador, también presente en la cuenca del río Marañón. Se discuten algunas implicancias sobre este hallazgo y actualizamos la lista de especies de murciélagos registrados con leucismo en América.

ABSTRACT

Leucism is a genetic condition that manifest as the total or partial lack of coloration, as result of a deficiency in the melanin deposit in the skin and fur. We present the first occurrence of leucism in Glossophaga soricina valens from Peru, a nectarivorous species of the western slope of the Andes from Peru and Ecuador, and the Marañon valley. Also, we discuss some implications of this occurrence, and update the list of bat species recorded with leucism in the America.

Key words: albinism; checklist; deficiency; inbreeding

Introducción

El leucismo es una condición genética poco frecuente manifestado como la ausencia total o parcial de la coloración en la piel y el pelo como resultado de una deficiencia en el depósito de melaninas (Buckley 1982; van Grouw 2006). La causa del leucismo es atribuida principalmente a la expresión de genes mutantes que producen una migración fallida de los melanoblastos (células productoras de pigmentos) de la cresta neural a la capa basal de la epidermis durante el desarrollo embrionario, ocasionando que muy pocos o ningún melanoblasto llegue a ciertas zonas, generando así la ausencia de color en estas partes (Mayer 1973; Ericsson et al. 1992; Buckley 1982; van Grouw 2006, 2012). Las zonas afectadas por el leucismo normalmente se observan blancas o rosadas debido a que las melaninas (melanina, eumelanina y feomelanina) no pueden depositarse (Miller 2005).

Esta anomalía se ha registrado en diferentes murciélagos en América, especialmente en aquellos de la familia Phyllostomidae (Uieda 2000). En Perú son pocos los reportes de murciélagos con alguna anomalía en la pigmentación, hasta ahora el leucismo se ha registrado en seis especies: Artibeus anderseni, Chiroderma trinitatum, Desmodus rotundus, Phyllostomus hastatus, Sturnira lilium y Molossus rufus (Medina y López 2010; Diaz y Linares 2012; Tello et al. 2014). En la presente nota reportamos el primer caso de leucismo en el murciélago nectarívoro Glossophaga soricina valens, distribuido en el occidente de los Andes de Perú, y actualizamos la lista de especies de murciélagos reportadas con leucismo en América.

Material y métodos

El registro se hace con base en un individuo macho adulto, colectado el 07 de noviembre del 2015, y depositado en el Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional de San Marcos (MUSM) con código MUSM 44121. Junto a éste fue capturado otro individuo de la misma especie, el cual no mostraba alguna anomalía en la coloración. Los especímenes fueron capturados en redes de neblina de 12 m x 2.5 m que permanecieron abiertas desde las 20:00 horas hasta las 22:30 horas, con un esfuerzo de muestreo de 5 redes-noche, como parte de un monitoreo de murciélagos en el Museo de Historia Natural.

El Museo se encuentra ubicado en el departamento y provincia de Lima, distrito de Jesús María (-12° 4' 39" S, -77° 2' 14" O) en la parte céntrica de Lima y rodeado de edificaciones citadinas. El Museo cuenta con un jardín de plantas de aproximadamente 5,300 m2 con irrigación artificial, con más de 120 especies botánicas entre árboles y arbustos tanto de plantas nativas como introducidas, lo que le da una apariencia de bosque ralo con zonas arbustivas y césped (Pacheco et al. 1990).

Resultados y discusión

Glossophaga soricina es un murciélago nectarívoro ampliamente distribuido en el Neotrópico (Miller 1913), contiene cinco subespecies de las cuales dos se han registrado en Perú, G. s. soricina al oriente de los Andes y a G. s. valens al occidente y en el Valle Seco del Marañón (Miller 1913; Webster 1993; Hoffmann y Baker 2001). Glossophaga soricina valens es tratada aquí como subespecie y no como una especie plena como lo sugerido por Pari et al. (2015), ya que aún no hay una revisión minuciosa del taxón que la compare con las otras subespecies y que enmiende la diagnosis de G. soricina. Revisiones conocidas han optado por mantener ese estatus (Webster 1993; Hoffmann y Baker 2001) que también es seguido aquí.

El primer caso de G. soricina reportado con desórdenes de pigmentación (albinismo total) carece de localidad de registro (Schneider 1925). Posteriormente en México se reportó un espécimen hembra de G. s. handleyi con albinismo parcial (García-Morales et al. 2010), luego Zalapa et al. (2014) reportaron un caso de leucismo no indicando la procedencia del espécimen. Nuestro registro corresponde al primer caso de leucismo en Glossophaga soricina valens y al primer caso de leucismo en un murcielago nectarivoro en Perú.

Consideramos que nuestro ejemplar presenta leucismo del tipo parcial (sensu Miller 2005, van Grouw 2012), ya que presenta desordenes de pigmentación en la mitad del dactilopatagio derecho y en los pelos del dedo I derecho (Figura 1A). La ausencia de la pigmentación es tal que se muestra transparente, incluso pudiéndose leer un texto a través del éste, mientras que los huesos muestran una tonalidad rosada debido a su irrigación sanguínea. El dactilopatagio izquierdo se muestra más claro en la parte distal y más oscuro cerca al cuerpo y presenta pequeñas manchas blancas dispersas (Figura 1B). El pelaje de la región dorsal del cuello y sobre las orejas presenta las puntas (1/3 terminal) con una coloración normal, mientras que la parte basal (2/3 basal) es blanquecina. No notamos anomalías en otras partes del cuerpo o a nivel craneal. La coloración del cuerpo en general no presentó mayor alteración en la coloración y los ojos tenían una coloración y apariencia normales.

Figura 1 Leucismo en Glossophaga soricina valens (MUSM 44121): A) Dactilopatagio derecho y B) dactilopatagio izquierdo. 

La coloración de los ojos no se ve afectada en el leucismo porque los cromatóforos del iris tienen un origen embrionario distinto a los de la piel, ya que se forman a partir del tubo neural, mientras que los de piel, a partir de la cresta neural (Solari 2004). Contrariamente, en el albinismo la coloración de los ojos está ausente y se aprecian de color rojo debido a la reflexión de los capilares sanguíneos de la retina (Griffiths et al. 2000) y además las partes desnudas suelen ser rosadas o rojizas (Miller 2005; van Grouw 2006).

La ausencia de coloración en individuos leucísticos no está relacionado con la ausencia o defectos en la tirosinasa, enzima que cataliza la producción de melanina (van Grouw 2012), como lo sugirieron Sage (1962) y Krecsák (2008), ya que esta enzima se encontraría presente en éstos y la producción de melaninas sería normal (Urcola 2011), contrariamente en individuos albinos esta enzima se presenta defectuosa (Armstrong y Bennett 1982).

Sin embargo, el leucismo en murciélagos ha sido tratado incorrectamente como albinismo parcial por varios autores (Metzger 1956; Feng et al. 2007; Hernández-Mijangos 2009; Boada y Tirira 2010; Marin-Vásquez et al. 2010; Acosta et al. 2011; Mantilla-Meluk y Jiménez-Ortega 2011; Díaz y Linares 2012) han reportado especies con ausencia de coloración total o parcial en la piel y el pelo, pero con la coloración normal de los ojos.

A la fecha, en América se han reportado 45 especies de murciélagos con leucismo (Tabla 1), la familia con más casos es Phyllostomidae (n = 25, 55.5 %), seguida de Vespertilionidae (n = 10, 22.2 %), Molossidae (n = 9, 20.0 %) y Mormoopidae (n = 1, 2.2 %). Las especies nectarívoras tienen menor cantidad de casos con tres especies, mientras que los frugívoros (16 especies) e insectívoros (21 especies) presentan mayor cantidad de casos. Los países con más especies reportadas con esta anomalía son México (n = 13), Colombia (n=12) y EE.UU. (n=9). La mayoría de los registros han sido publicados a partir del año 2000.

Tabla 1 Especies de murciélagos registrados con leucismo en países de América (* = Sin ejemplares de referencia).  

ESPECIES PAÍS REFERENCIA
FAMILIA PHYLLOSTOMIDAE
Anoura caudifer Colombia, Venezuela Linares (1967), Velandia-Perilla et al. (2013).
Artibeus amplus Colombia, Venezuela Marin-Vasquez et al. (2013), Muñoz-Romo et al. (2015)
Artibeus anderseni Perú Tello et al. (2014)
Artibeus jamaicensis México, Colombia Hernández-Mijangos (2009), Sánchez-Hernández et al. (2010), Marin-Vasquez et al. (2010),
García-Morales et al. (2012, 2010), Sánchez-Hernández et al. (2012)
Artibeus lituratus México, Costa Rica, Colombia, Brasil Sánchez et al. (1989), López-Wilchis et al. (2012), Sánchez-Hernández et al. (2012),
García-Morales et al. (2013), Souza et al. (2013), Velandia-Perilla et al. (2013), Olarte-González et al. (2014), Zalapa et al. (2014)*
Artibeus phaeotis México, Guatemala Sánchez et al. (1989), Trujillo y Barahona (2014)
Artibeus planirostris Colombia, Brasil Marin-Vasquez et al. (2013), Guimaraes et al. (2014)*, Chacón et al. (2015)
Artibeus watsoni México Hernández-Mijangos (2009)
Carollia brevicauda Colombia, Venezuela Soriano et al. (1993), Marin-Vasquez et al. (2010), Velandia-Perilla et al. (2013)
Carollia perspicillata Trinidad y Tobago, Ecuador, Brasil Goodwin y Greenhall (1961), Boada y Tirira (2010), Rocha et al. (2013)
Carollia sowelli México Hernández-Mijangos (2009)
Chiroderma trinitatum Perú Tello et al. (2014)
Dermanura rosenbergi Colombia Velandia-Perilla et al. (2013)
Desmodus rotundus Perú, Tello et al. (2014)
Glossophaga soricina ¿?, México, Perú Schneider (1925), García-Morales et al. (2010),
Zalapa et al. (2014)*, este trabajo
Lonchophylla robusta Colombia Velandia-Perilla et al. (2013)
Lophostoma silvicolum Colombia Marin-Vasquez et al. (2010)
Macrotus waterhousii México Sánchez et al. (1989), Sánchez-Hernandez et al. (2012)
Micronycteris microtis Bolivia Acosta et al. (2011)
Phyllostomus discolor Colombia, Brasil Treitler et al. (2013), Marin-Vasquez et al. (2013)
Phyllostomus hastatus Perú Díaz y Linares (2012)
Sturnira erythromos Colombia, Argentina Barquez et al. (2003)*, Roncancio y Ramírez-Chaves (2008)
Sturnira lilium México, Brasil, Perú Medina y López (2010), Kaku-Oliveira et al. (2014)*,
Zalapa et al. (2014)*
Sturnira ludovici México García-Morales et al. (2012), Sánchez-Hernández et al. (2012)
Uroderma bilobatum Colombia Mantilla-Meluk y Jiménez-Ortega (2011)
FAMILIA MORMOOPIDAE
Pteronotus cuadridens Puerto Rico Rodríguez-Durán y Kunz (1992)
FAMILIA MOLOSSIDAE
Eumops bonaeriensis Argentina Barquez et al. (2003)*
Eumops glaucinus Argentina Barquez et al. (2003)*
Eumops patagonicus Argentina Barquez et al. (2003)*
Molossus rufus Perú Díaz y Linares (2012)
Molossus sinaloae Costa Rica Zalapa et al. (2014)*
Nyctinomops femorosaccus México Zalapa et al. (2014)*
Nyctinomops laticaudatus Brasil Geiger y Pacheco (2006)
Tadarida brasiliensis EE. UU., México, Argentina Glass (1954), Herreid y Davis (1960), Caire y Thies (1988),
Barquez et al. (2003)*, Sánchez-Hernández et al. (2012), Romano et al. (2015)
Tadarida femorosacca EE. UU. Mitchell (1963)
FAMILIA VESPERTILIONIDAE
Eptesicus furinalis Argentina Barquez et al. (2003)*, Idoeta et al. (2011)
Eptesicus fuscus EE. UU. Trapido y Crowe (1942)
Myotis grisescens EE. UU. Tuttle (1961)
Myotis levis Brasil Miranda et al. (2010)
Myotis lucifugus Canadá, EE. UU. Trapido y Crowe (1942), Walley (1971), Talerico et al. (2008)
Myotis riparius Argentina* Barquez et al. (2003)*
Myotis sodalis EE. UU., México Metzger (1956), Barbour y Davis (1970), Caire y Thies (1988)
Myotis velifer EE. UU., México Rogers (1965)
Nycticeius humeralis EE. UU. Easterla y Watkins (1968)
Perimyotis subflavus EE. UU. Trapido y Crowe (1942), Goslin (1947), Blair (1948)

La importancia biológica de este patrón atípico aún es desconocida pero se ha sugerido que podría reducir la eficacia biológica o "fitness" de los individuos afectados (Bensch et al. 2000), además de hacerlos más visibles ante los depredadores y menos atractivos durante la temporada de reproducción (Rees 2004; Torres y Franke 2008; Jogahara et al. 2008).

Normalmente la expresión de los genes mutantes se da en baja frecuencia; sin embargo, la endogamia aumenta la probabilidad de que éstos se expresen, por lo que el leucismo se podría presentar con mayor frecuencia en poblaciones pequeñas y aisladas (Glass 1954; Bensch et al. 2000; Chętnicki et al. 2007). Por lo que este tipo de anomalías podría mostrarnos una evidencia indirecta de la variabilidad genética subyacente de las poblaciones que lo portan (Jehl 1985). Por otro lado, para Uieda (2000) los murciélagos con refugios cerrados como minas, cuevas, edificios, galerías y viviendas tienen mayor frecuencia de presentar algún tipo de desorden en la coloración que aquellos que habitan en refugios abiertos.

García-Morales et al. (2013) observaron que el feto de una hembra leucística de Artibeus lituratus no presentaba anomalías en la coloración, atribuible a la condición recesiva del leucismo; sin embargo, la cría no dejaría de ser portadora de este gen mutante. Este hallazgo sugiere que hembras leucísticas podrían estar reproduciéndose en ambientes naturales, por lo que el atractivo en los murciélagos no sería morfológico sino comportamental u hormonal. Esto sustentaría lo documentado por otros autores que indicaron que individuos leucísticos pueden coexistir con normalidad con sus conespecíficos por largos periodos de tiempo en sus refugios naturales (López-Wilchis y León 2012; Sánchez-Hernández et al. 2010).

Glossophaga soricina valens es uno de los murciélagos mejor adaptados a las ciudades y estaría dispersándose con normalidad, habitando en refugios cerrados (casas, iglesias) y abiertos (parques), con poblaciones aún desconocidas en estructura y cantidad, por lo que no podemos hacer inferencias sobre algún proceso de endogamia o reducción de la eficacia biológica por el tipo de refugio o estado poblacional que tienen. Por lo expuesto, es necesario realizar monitoreos constantes para detectar a las poblaciones afectadas, observar el comportamiento de los individuos leucísticos dentro de su colonia y realizar estudios en genética de poblaciones en las especies citadinas, además también se necesitan más estudios para conocer y entender todas las causas y consecuencias de estas anomalías en la coloración de los murciélagos.

Agradecimientos

Agradecemos muy cordialmente a O. Ruelas del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional de San Agustín (MUSA) por su apoyo y comentarios en la redacción, y también a los revisores que ayudaron a mejorar de la presente nota.

Literatura citada

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Recibido: 24 de Febrero de 2016; Revisado: 22 de Abril de 2016; Aprobado: 19 de Mayo de 2016

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