Introducción

El género Pseudotsuga (Pinaceae) conocido como pinabete o abeto Douglas se distribuye en el oeste de Norteamérica y el sureste asiático (^{Farjon, 1990}). Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco se desarrolla en ambientes variados y su distribución geográfica es amplia, forma bosques naturales extensos en el oeste de Estados Unidos de América y Canadá (^{Hermann y Lavender, 1999}).

En México, la distribución natural de P. menziesii es geográficamente extensa, aunque se encuentra en poblaciones pequeñas o manchones aislados a lo largo de la Sierra Madre Occidental y en la parte norte de la Sierra Madre Oriental y de la Sierra de Querétaro (^{Rzedowski, 1978}). Además, forma pequeños rodales a lo largo del Eje Neovolcánico en el centro del país (^{Villagómez y Bello, 2015}), en Tlaxcala y Puebla (^{Domínguez et al., 2004}). También se citan dos poblaciones en el estado de Oaxaca: una en Santa Catarina Ixtepeji (^{Debreczy y Rácz, 1995}) y otra en la Sierra Madre del Sur, ambas representan el límite natural austral de la especie (^{Del Castillo et al., 2004}).

En el territorio nacional, P. menziesii es muy apreciada por su potencial como árbol de Navidad, por ello se requiere de germoplasma para establecer plantaciones forestales comerciales (PFC) y al mismo tiempo para conservar la especie en sus poblaciones naturales.

Actualmente, los plantadores demandan gran cantidad de semillas para las PFC de árboles de Navidad, principalmente en la zona centro del país (Puebla, Estado de México y Tlaxcala). Algunas alternativas para resolver este problema de abasto consisten en tener un mejor conocimiento de los factores que regulan la floración y producción de semillas en los árboles; para ello, existen prácticas y tratamientos de cultivo que se han utilizado con éxito para acelerar la producción de conos y semillas en árboles juveniles a partir de prácticas como el anillado del tronco y la aplicación de reguladores de crecimiento, poda de raíz, estrés por temperatura y fertilización (^{Ross y Bower, 1989}; ^{Cherry et al., 2007}; ^{Muñoz-Gutiérrez et al., 2010}).

La inducción floral mediante la adición de reguladores de crecimiento que aceleran la producción de conos y semillas en una amplia gama de coníferas es bien conocida, particularmente con ácido giberélico (AG). La combinación de AG₄ y AG₇ (AG_4/7) es la más efectiva y se utiliza en la inducción de estructuras reproductivas en diferentes especies de coníferas (^{Ross, 1983}; ^{Greenwood, 1987}; ^{Owens et al., 2001}; ^{Aderkas et al., 2004}; ^{Cherry et al., 2007}). Sin embargo, estos tratamientos, además de promover la formación de estructuras reproductivas, es posible que modifiquen los periodos de receptividad y dispersión del polen (^{Vargas-Hernández y Vargas-Abonce, 2016}), modificación que puede reducir o eliminar la contribución de algunos individuos en la producción de semillas (^{Muñoz-Gutiérrez et al., 2010}). Lo anterior se debe a la falta de sincronía fenológica entre individuos de una misma plantación, lo que incrementa la probabilidad de endogamia y, por ende, la cantidad de semillas vanas (^{Burczyk y Chalupka, 1997}).

A pesar de que ya se tienen antecedentes en México sobre trabajos de inducción floral en P. menziesii (^{Muñoz-Gutiérrez et al., 2010}), no existen estudios sobre su fenología reproductiva en poblaciones naturales ni en plantaciones de árboles de Navidad con árboles jóvenes tratados para estimular la floración temprana. Por ello, el objetivo general del presente trabajo fue determinar los periodos de receptividad de los estróbilos femeninos y la dispersión del polen en una plantación de árboles jóvenes de P. menziesii que fueron tratados con ácido giberélico (AG_4/7) para inducir la formación de estructuras reproductivas. Se trabajó con dos grupos de árboles con diferente nivel de respuesta a la formación de estructuras reproductivas femeninas y masculinas; en particular, se planteó analizar las diferencias entre grupos de árboles en cuanto al inicio, el fin y la duración de la receptividad de los estróbilos femeninos y de la dispersión del polen, además de su relación con la acumulación de grados-día, y determinar el grado de sincronización fenológica entre los individuos de la misma plantación. La hipótesis planteada es que la sincronía entre la receptividad femenina y la dispersión de polen es diferente entre dos grupos de árboles jóvenes de P. menziesii debido a la respuesta diferenciada a la formación de estructuras reproductivas masculinas y femeninas.

Materiales y Métodos

Fenología de estructuras reproductivas

Se llevó a cabo el seguimiento a 12 árboles con formación de estructuras reproductivas femeninas y masculinas durante los meses de febrero y marzo de 2022, independientemente del tipo de tratamiento. Por cada árbol se marcaron tres ramas ubicadas entre la parte media y alta de la copa, ya que es la sección con mayor presencia de estructuras reproductivas femeninas, y tres ramas para el seguimiento de las estructuras masculinas, las cuales se localizaron entre la parte media y baja de la copa, donde se desarrollan los estróbilos masculinos, principalmente.

Las observaciones del avance fenológico se realizaron con una frecuencia de cuatro a cinco días desde el momento en que se visualizaron las estructuras reproductivas en las yemas, hasta que las estructuras femeninas dejaron de estar receptivas, y cuando finalizó la dispersión del polen en los estróbilos masculinos.

Para determinar las etapas fenológicas se siguió la metodología descrita por ^{Webber y Painter (1996)}. Para los estróbilos femeninos se definieron cinco etapas: (E1) se distinguen las estructuras reproductivas femeninas, aún sin emerger en la yema; (E2) alargamiento del estróbilo, yema reventada y se visualizan las brácteas de la estructura reproductiva; (E3) de 30 a 40 % de las brácteas están expuestas, la estructura femenina ya es receptiva; (E4) receptividad máxima; y (E5) formación y alargamiento del estróbilo femenino (Figura 1).

Figura 1 Etapas fenológicas de estróbilos femeninos de Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco. 

Para los estróbilos masculinos, también se consideraron cinco etapas: (E1) se distinguen las estructuras reproductivas masculinas, aún sin emerger en las yemas; (E2) las yemas se hinchan y se visualizan los sacos polínicos; (E3) alargamiento del estróbilo, rompe las escamas de la yema; (E4) el estróbilo alcanza el máximo tamaño y maduración, fase en la que se dispersa el polen; y (E5) finaliza la dispersión y comienza a secarse el estróbilo (Figura 2).

Figura 2 Etapas fenológicas de estróbilos masculinos de Psudotsuga menziesii (Mirb.) Franco. 

A partir de los datos fenológicos de cada rama muestreada se determinó la fecha de inicio y fin en días Julianos (número de días a partir del 1 de enero), así como la duración del periodo de receptividad de las estructuras femeninas y de dispersión del polen.

Resultados

Sincronización fenológica

La receptividad de los estróbilos femeninos inició el día 52 (21 de febrero) en 20 % de los árboles; para el día 61, 80 % de los individuos presentaban su máxima receptividad (E4) durante un lapso aproximadamente de una semana, al mismo tiempo que 50 % de los árboles estaban dispersando el polen (Figura 3). Se observó que los periodos de máxima receptividad femenina y máxima dispersión de polen coincidieron fenológicamente por un periodo de seis días, aproximadamente.

Figura 3 Sincronización fenológica de los eventos de receptividad femenina y dispersión de polen. 

Discusión

No hubo diferencias entre grupos de árboles respecto a los periodos de receptividad y dispersión del polen, pero esta última fue de menor duración. Posiblemente, las condiciones de estrés provocadas por el anillado del tronco afectaron los periodos de diferenciación de las yemas florales, inicio y posterior desarrollo de los estróbilos masculinos (^{Webber, 2004}).

De acuerdo con los resultados, la receptividad femenina inicia antes que la dispersión del polen en un mismo árbol, al igual que en Pinus patula Schltdl. & Cham. (^{Hernández et al., 2016}), P. radiata D. Don (^{Griffin, 1984}; ^{Kang et al., 2001}) y P. sylvestris L. (^{Burczyk y Chalupka, 1997}; ^{Sarvas, 1962}). Este comportamiento se conoce como “metándria” (^{Pulkkinen, 1994}), el cual es común en especies del género Pinus. La duración media de la receptividad de los estróbilos femeninos de Pseudotsuga menzeisii en los dos grupos fue de 14 días, menor que la registrada por ^{El-Kassaby (1989)} para la misma especie en árboles sexualmente maduros y en producción presentes en un huerto semillero, quien documentó una duración de 24.3 días en condiciones naturales y 17.3 días en árboles que estuvieron bajo tratamiento de enfriamiento. Sin embargo, es menor que la duración señalada por ^{Owens et al. (1981)}, cuyos valores para la receptividad femenina varió entre cuatro y seis días.

Para la dispersión del polen, en el mismo estudio (^{El-Kassaby, 1989}) se documentó que en condiciones naturales y a nivel poblacional, esta fase duró 27.7 días a 18.3 días en árboles bajo tratamiento de enfriamiento. Los pocos registros existentes indican que la duración óptima del periodo de dispersión del polen es de tres a cinco días (^{Barner y Christiansen, 1962}; ^{El-Kassaby, 1989}).

En especies como Pinus greggii Engelm. ex Parl. (^{Ruiz-Farfán et al., 2015}) y P. nigra J. F. Arnold (^{Alizoti et al., 2010}) se registró un desfase de los picos máximos de ambos eventos fenológicos, pero los periodos de dispersión fueron menores que los de la receptividad. La duración de la dispersión del polen puede acortarse por exceso de humedad debido a periodos continuos o sucesos cortos de lluvia abundante, lo cual provoca la compactación del polen dentro del estróbilo y que rápidamente este pierda viabilidad. Por el contrario, con las sequías la dispersión del polen es más rápida (^{Ruiz-Farfán et al., 2015}).

La duración del periodo de dispersión del polen en Pseudotsuga menziesii (^{Erickson y Adams, 1989}) y en Pinus radiata (^{Codesido et al., 2005}) depende de la humedad, la temperatura y los GD acumulados durante el proceso de diferenciación y desarrollo posterior de las estructuras reproductivas (^{Huusko y Hicks, 2009}). Para P. menziesii se requieren entre 800 y 900 GD por arriba de 10 °C para que inicie la dispersión a una altitud de 305 m, mientras que en altitudes entre 762 y 1 067 m se necesitan de 400 GD (^{Ebell y Schmidt, 1964}). Sin embargo, en este estudio se acumularon 348 GD. La menor cantidad de grados-día requeridos en la plantación que se ubica a mayor altitud (2 640 m) sugiere un valor adaptativo de la especie para iniciar los procesos de floración.

Por otra parte, no todos los árboles del Grupo 1 desarrollaron ambos tipos de estructuras reproductivas en el mismo árbol; todos presentaron estróbilos femeninos, pero solo en 50 % se observaron estróbilos masculinos; por lo tanto, la participación de no todos los individuos en la formación de estróbilos masculinos y dispersión del polen es una limitante para la producción de semillas viables, ya que solo pocos árboles actúan como polinizadores o dispersores del polen. Por el contrario, en el Grupo 2 en el cual los árboles desarrollaron estróbilos femeninos y masculinos en el mismo árbol, tuvieron la posibilidad de cruzarse entre sí, con valores ligeramente mayores en cuanto al Índice de Sincronización Fenológica promedio (PO=0.64).

El PO promedio entre la receptividad femenina y la dispersión de polen en ambos grupos fue de 0.60 y 0.64, lo cual se interpreta como sincronización de moderada a alta. Esto se explica, posiblemente, por la poca variabilidad en los periodos de receptividad y dispersión del polen; sin embargo, el polen proveniente de los árboles del Grupo 2 tuvieron mayor probabilidad de polinizar a todos los individuos. Esos valores son mayores a los registrados en otras coníferas como P. patula y P. greggii en el 2012, los cuales fueron de 0.48 y 0.57, respectivamente (^{Ruiz-Farfán et al., 2015}; ^{Hernández et al., 2016}).

Las correlaciones entre los periodos de receptividad femenina y de dispersión del polen (0.79≤r≤0.87) indican que los eventos fenológicos no son independientes, pues probablemente existen efectos asociados a los tratamientos para promover la floración temprana que afectan su posterior desarrollo; no obstante, en la misma plantación se observó la formación de estructuras reproductivas en árboles sin tratamiento y de la misma edad. En la literatura se registran valores inferiores en Pseudotsuga menziesii (^{El-Kassaby et al., 1984}), Pinus patula (^{Muñoz-Gutiérrez et al., 2019}) y P. taeda L. (^{Askew, 1988}) con correlaciones positivas entre 0.45 a 0.67. El hecho de que los eventos fenológicos no sean independientes favorece la autofecundación, lo cual afecta de manera negativa la producción de semillas (^{Muñoz-Gutiérrez et al., 2019}).

La variación en la producción de estróbilos y en la sincronización se ha observado en especies del género Pinus y otras coníferas regularmente a edades tempranas, y en huertos semilleros de primera generación (^{El-Kassaby et al., 1988}; ^{Matziris, 1994}). En estos casos, el empleo de reguladores de crecimiento y de cruzas controladas son alternativas para maximizar la participación de los individuos de interés.

Conclusiones

No se observan amplias diferencias en la fenología reproductiva entre grupos de árboles, particularmente, la cantidad y maduración de estróbilos masculinos no son iguales. Este hecho da oportunidad para que un grupo de árboles polinice varios árboles con receptividad variada, ya que están moderadamente sincronizados a pesar de que la etapa de receptividad femenina (E3) inicia antes y tiene mayor duración que la dispersión del polen (E4).

Los PO y los valores de correlación entre los eventos fenológicos del desarrollo de ambas estructuras reproductivas en los grupos estudiados, son altos si se considera el origen del material de la plantación (semilla).

El uso de reguladores del crecimiento y prácticas culturales para promover la floración temprana en árboles jóvenes son técnicas útiles para reducir los tiempos de producción de semillas, y sí favorecen la sincronización fenológica de las estructuras reproductivas entre árboles. No obstante, se detectaron árboles dentro de la misma plantación, no incluidos en la presente investigación, con cierta precocidad a la formación de estructuras reproductivas femeninas y masculinas, similar a los grupos evaluados; por lo tanto, de manera operativa, se requieren actividades de manejo complementarias como la polinización artificial.