Modelos de dispersión y germinación en ambientes áridos y semiáridos

Condición árida y semiárida. Hablar de aridez es hacer énfasis en una escasez del recurso hídrico, en el que la precipitación y la humedad atmosférica se comportan por debajo de los promedios anuales, definidos a nivel mundial en 840 mm (^{González, 2012}); en el caso de la república mexicana, la precipitación media anual es de 777 mm (^{INEGI, 1994}; ^{INEGI, 2014}). Por lo tanto, una zona árida es aquella que presenta una evaporación mayor que sus lluvias anuales (^{Tarango, 2005}). Si los valores de precipitación pluvial oscilan entre 300 a 700 mm anuales, se puede considerar como zona semiárida (^{Paz y Díaz, 2018}), pero si la captación es de 100 mm o menos, entonces propiamente corresponde a un desierto, que genera un grado de aridez particular para cada zona dependiendo de la estación del año (^{Granados-Sánchez et al., 2011}).

Modelos de dispersión de semillas. La dispersión de semillas es el punto central en el proceso de regeneración y establecimiento de la vegetación (^{Traveset et al., 2014}) que alcanzan nuevas áreas, densidades y extensiones de las futuras plantas adultas (^{Bullock et al., 2003}). La dispersión es el alejamiento de la semilla con respecto a la planta Madre (^{Howe y Smallwood, 1982}). Este evento es sumamente complejo, dado que se involucran directa e indirectamente elementos propios de la dispersión secundaria (^{Wang y Smith, 2002}), o bien de los síndromes de dispersión (^{Simpson y Todzia, 1990}).

De acuerdo con ^{Grime (1974)}, se consideran tres tipos de dispersión en ambientes secos. El primero se relaciona estrechamente con la predisposición de las semillas a un nivel elevado de disturbio bajo estrés; el segundo, a una estrategia tolerante que resulta de un alto nivel de estrés y bajo disturbio; y por último, a una estrategia competitiva que implica adaptaciones a las condiciones de estrés y disturbio. Estos tipos de dispersión podrían ser los responsables de las respuestas adaptativas de las semillas para iniciar la germinación ante distintas condiciones de humedad, frío y calor (^{Went y Westergaard, 1949}; ^{Odion y Davis, 2000}). De igual forma, las estrategias germinativas son afectadas por el número de eventos reproductivos que presentan, en función de si son semillas de especies semélperas, iteróparas o anuales (^{Sánchez et al., 2015}).

Estrategias de dispersión

Dispersión de semillas o síndrome de dispersión. Existen varias estrategias de dispersión de las semillas: el viento, el agua y los animales (^{Eriksson y Kiviniemi, 2001}). La dispersión dependerá de las características propias de las semillas, del sitio y de los agentes dispersores (^{Colombo y de Viana, 2000}). Los estudios al respecto permiten entender los procesos evolutivos de las plantas actuales, su distribución y, hasta cierto punto, modelar el futuro de las poblaciones vegetales (^{Sádlo et al., 2018}).

Desde una perspectiva ecológica, la dispersión primaria es el fenómeno más abordado, y se define como la dispersión inicial; la dispersión secundaria es cualquier movimiento significativo de semillas viables después de la dispersión primaria, en la cual suelen intervenir agentes diferentes; por ejemplo, en primer lugar, una semilla puede dispersarse por defecación de un ave, y en segundo lugar, es factible la intervención de la escorrentía del agua y redistribuirlas espacialmente (^{Vander y Longland, 2004}). Existen estudios que se basan en hipótesis y modelos experimentales para comprender el proceso de dispersión de semillas, así como la viabilidad y vigor de las mismas; además de, la posterior supervivencia de las plántulas (^{Maldonado-Peralta et al., 2016}).

El término más utilizado para referirse a las semillas es el acuñado por ^{Sernander (1927)} como diáspora, que se refiere a elementos o partículas vegetales provenientes de las plantas. A la semilla se le conoce como diáspora, propágulo, grano, embrión (^{Garnier et al., 2017}), germule, migrule o chore (^{van der Pijl, 1982}). No obstante, semilla es el término más empleado y correcto, pues más de 3 millones de trabajos así la denominan en comparación a grano, embrión y diáspora, que son los sinónimos más relacionados.

Algo similar sucede cuando se refiere a la dispersión en semillas. En la actualidad, se ha encasillado este fenómeno en cinco tipos, que en función de la forma de transporte (foresia) recibe una clasificación específica. De acuerdo con ^{Alcaraz et al. (1999)}, los tipos de movilidad o transporte más conocidos son autocoria (la propia planta disemina la diáspora), anemocoria (viento), barocoria (gravedad), hidrocoria (agua) y zoocoria (animales).

El mecanismo de dispersión depende de las características propias del ecosistema, pues proporciona un panorama general sobre los mecanismos dominantes de dispersión en el ambiente de distribución de las especies (^{Hughes et al., 1994}) e incluso con las características macro o microestructurales propias de las semillas (^{Sánchez-Salas et al., 2015}). Sin embargo, el proceso que domina a la dispersión es de tipo secundario, por esta razón se le considera como un proceso esencial; puesto que la mayoría de las plantas necesitan a los dispersores terrestres, los cuales son los agentes de mayor efectividad (^{Jansen et al., 2004}), y de las estrategias propias de la planta (^{Gutterman, 1994}).

La estrategia básica de dispersión en plantas es producir y ofrecer una gran cantidad de semillas con cualidades nutritivas y atrayentes para hormigas, roedores, aves y reptiles; los cuales son los dispersores esenciales en los ambientes semiáridos (^{Wunderle, 1997}).

Las semillas de ambientes semiáridos presentan estructuras de almacenamiento proteico odorífero llamadas “elaiosomas” (pulpa, arilos, arilodio) que constituyen la recompensa a diferentes dispersores para incrementar la distancia de diseminación (^{Camacho-Velázquez et al., 2018}). Otra forma de distribución es por medio del viento, para lo cual las plantas han desarrollado “alas” que favorecen la dispersión eólica (^{Abraham de Noir et al., 2002}). Especies de ambientes semiáridos como Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth tienen semillas doblemente aladas, lo cual incrementa la probabilidad de dispersión a mayores distancias hacia sitios seguros (^{Young y Kelly, 2018}), donde germinarán y posteriormente se establecerán (^{Sánchez-Salas et al., 2017}).

Tipos de dispersión. Conocer las estrategias de dispersión de las semillas es clave para conservar las especies nativas que, por lo general, habitan sitios fragmentados, situación principalmente ocasionada por el crecimiento demográfico descontrolado (^{Sádlo et al., 2018}), o bien para generar planes de manejo que controlen a las especies invasoras.

Cuando las semillas caen, pueden experimentar diferentes tipos de dispersión:

a) Autocoria, que se relaciona particularmente con flora antropogénica o de disturbio como en el taxa Asteraceae; por ejemplo, Tagetes moorei H. Rob. var. breviligulata Villareal (cempasúchil) a través de la dispersión de los aquenios (^{Serrato y Cervantes, 2012}). Corresponde a un tipo de disparo, debido que el fruto estalla al momento de la dehiscencia por maduración, como en Bidens pilosa L.; lo que proyecta violentamente las semillas a una distancia considerable respecto a la planta Madre (^{Calderón et al., 2000}).

b) Anemocoria, regularmente las semillas son pequeñas, livianas, secas, y se dispersan por el viento; poseen estructuras accesorias como alas, pelos o plumas que ayudan a su dispersión e incrementan el área de empuje dentro de las corrientes de aire (^{van der Pijl, 1972}; ^{Howe y Smallwood, 1982}).

Generalmente, este tipo de dispersión se relaciona con pastos (^{Sádlo et al., 2018}) como la pata de gallo mexicana (Chloris submutica Kunth) y la grama (Muhlenbergia rigida (Kunth) Kunth) (^{Sánchez-Ken, 2019}); enredaderas (^{Vázquez y Givnish, 1998}) y herbáceas como el diente de león (Taraxacum officinale F. H. Wigg.) (^{Sádlo et al., 2018}). Pero, si se combina con la dispersión autocora se presenta en algunas especies arbustivas como Larrea sp. (^{Abraham de Noir et al., 2002}).

c) Barocoria es la dispersión de semillas por gravedad, mecanismo de dispersión básico de las comunidades climatófilas (cuando el desarrollo depende de las precipitaciones y condiciones ecológicas generales del territorio) (^{Giménez y González, 2011}). Ocurre en la mayoría de las plantas con frutos dehiscentes que, al madurar la diáspora, cae libremente al suelo por su propio peso o gravedad, como en especies arbustivas (^{Vázquez y Givnish, 1998}), sobre todo fabáceas como huizache (Acacia farnesiana (L.) Will.); hoja de guayabo (Senna ripleyana (H. S. Irwin & Barneby) H. S. Irwin & Barneby); garabatillo o gatuño (Mimosa aculeaticarpa var. biuncifera (Benth.) Barneby) (^{Aguilar et al., 2021}).

d) Hidrocoria, que es la dispersión de semillas por medio de corrientes de agua, se relaciona con especies de ecosistemas acuáticos como Eichhornia crassipes (Mart.) Solms y de zonas riparias como Typha angustifolia L. Sin embargo, por paradójico que parezca, en las regiones secas (áridas y semiáridas) existen especies que poseen semillas adaptadas para la hidrodispersión con cierta morfología como la forma de almeja en mezquite (Prosopis laevigata (Humb. & Bonpl. ex Willd.) M. C. Johnst.) y forma de barco como en la cactácea, bonete de obispo (Astrophytum coahuilense (H. Moeller) Kaufer) y la asparagácea. noa (Agave victoriae-reginae T. Moore) (^{Sánchez-Salas et al., 2012}; ^{Sánchez et al., 2017}).

e) Zoocoria ocurre en semillas de árboles, arbustos y algunas cactáceas con semillas duras; por ejemplo, endozoocoria en semillas de nopal (Opuntia rastrera F. A. C. Weber) (por ingestión); epizoocoria en el fruto del cuerno del diablo (Ibicella lutea (Lindl.) Van Eselt.) (adheridas externamente al cuerpo); y sinzoocoria en la cactácea denominada viejito (Echinocereus longisetus (Engelm) Lem.) (dispersión por aves) (^{Howe y Smallwood, 1982}).

Tipos de bancos de semillas. El primer estudio que involucró un banco de semillas fue realizado por Darwin, quien observó la germinación con muestras de suelo del fondo de un lago. El primer trabajo que se publicó al respecto fue en 1882 por Putersen, en el que se evaluó el efecto de la profundidad de enterramiento en la germinación (^{Roberts, 1981}). Actualmente, los bancos de semillas de plantas herbáceas son los que más se han abordado por su importancia para aspectos agrícolas.

En ambientes secos o desérticos, los bancos de semillas consisten en agregaciones de semillas de plantas efímeras, anuales (^{Simpson et al., 1989}) y perennes persistentes que sobreviven exitosamente, porque distribuyen el riesgo de la germinación por lotes en varios años; así, esta es la vía principal de recuperación vegetal de especies que en ocasiones difícilmente pueden reproducirse de manera asexual (^{Montenegro et al., 2006}). Estos bancos de semilla son de tipo transitorio, con semillas capaces de germinar en menos de un año, con un solo evento reproductivo y depositadas sobre la superficie o entre restos orgánicos de la vegetación (^{Thompson et al., 1997}); o bien de tipo persistente, caracterizados por tener semillas con viabilidad registrada hasta por siglos, con varios eventos germinativos (^{Walck et al., 1996}), así como semillas enterradas (^{Milberg et al., 2000}) que, por lo general, mantienen la cubierta vegetal aun cuando están sujetos a disturbios, incendios y fluctuaciones hídricas (^{Harper, 1977}; ^{Fenner, 1995}; ^{Odion y Davis, 2000}; ^{Sánchez et al., 2015}).

Dos factores influyen directamente para que las semillas se conserven sin germinar en el banco de semillas: los intrínsecos o propios de la diáspora, como los tipos de latencia e inhibidores químicos; y los extrínsecos: la escasez de agua, luz, escarificación mecánica o cantidad de oxígeno, sobre todo en los bancos de semillas terrestres enterrados (^{Granados y López, 2001}). Esos factores, pueden actuar en la modificación de la estructura de los bancos de semilla, pues se han observado sitios donde las especies dominantes son ruderales (^{Sánchez et al., 2010}).

Importancia ecológica del banco de semillas como estrategia para la conservación de especies. Conocer los bancos de semillas en el suelo es una alternativa para el manejo y recuperación de sitios deforestados, específicamente, con taxa nativos con la finalidad de disminuir el riesgo de que taxones invasores modifiquen la cubierta vegetal (^{Sánchez-Salas et al., 2015}). Es de suma importancia valorar el “pool génico” (reserva genética) de sitios deforestados o abandonados (^{Garza et al., 2010}) para implementar y evaluar programas de restauración con especies propias de las zonas. En la familia Cactaceae, en géneros como Ariocarpus, Coryphantha, Echinocactus, Mammillaria y Obregonia los frutos se quedan en el ápice o entre las espinas, lo que impide su dispersión (^{Zavala-Hurtado y Valverde, 2003}; ^{Rodríguez-Ortega et al., 2006}; ^{Peters et al., 2009}), y se comportan, en cierta medida, como un banco de semillas aéreo (^{De Souza et al., 2006}).

Proceso germinativo. La diáspora es el envoltorio o cobertura donde se resguarda y protege el embrión que derivará en una planta nueva, denominada espermatofita (^{Dimitri y Orfila, 1985}; ^{Carrión y Cabezudo, 2003}). El agua es el factor limitante por naturaleza en los ambientes secos para que la diáspora active el proceso de germinación (^{Evenari, 1985}; ^{Hernández et al., 2015}); por lo que su respuesta es la adaptación a las variaciones pluvio-ambientales (^{Rees, 1994}). Así, este fenómeno es riesgoso, las semillas tienen un tiempo limitado para responder a las pulsaciones pluviales que son cortas (^{Escudero et al., 1997});, por ello, las semillas reaccionan rápidamente para asegurar su supervivencia (^{Gutterman, 1993}).

El proceso de germinación está influenciado por agentes externos como el tiempo para germinar, ausencia o presencia de luz, estructura mineral del suelo y el contenido de reservas (^{Valverde et al., 2004}), que también lo favorece o inhibe (^{Uruç y Demirezen, 2008}). El primer paso en ese sentido es la imbibición (^{Taylor et al., 1992}) y ocurre en tres fases:

I) Hidratación: consiste en el movimiento del agua dentro de la semilla a través de un gradiente potencial de alta energía a uno bajo (^{Black et al., 2006}) que regula el nivel de humedad interno en la diáspora y la función enzimática de las membranas celulares (^{Brocklehurst y Dearman, 1983}; ^{Martínez-Balbuena et al., 2010}); que permitirán la regulación del nivel de imbibición requerido para un proceso de hidratación óptimo que desencadene el de germinación. Así, los procesos de hidratación o hidratación-deshidratación-rehidratación son los tratamientos pregerminativos que, por excelencia, incrementan la capacidad germinativa en la mayoría de las semillas (^{Henckel, 1982}; ^{Dubrovsky, 1996}; ^{Sánchez-Salas et al., 2012}; ^{Sánchez et al., 2017}); y en las semillas de especies desérticas. lo llaman “memoria de hidratación”.

II) Imbibición/Absorción: esta fase reactiva la actividad metabólica de la diáspora, la cual da inicio al proceso germinativo. El evento de absorción se relaciona directamente con la permeabilidad de la testa (^{Méndez et al., 2008}) y puede afectarse por estructuras accesorias como sobres o envolturas funiculares, como en semillas de Opuntia spp. (^{Monroy-Vázquez et al., 2017}), las cuales presentan un “arilo o tercer integumento” (^{Flores y Engleman, 1976}; ^{Porras-Flórez et al., 2017}) que cubre las semillas y las protege, en particular, en las Fases I y II, en caso de un proceso de hidratación ambiental interrumpido que provoque deshidratación en la diáspora (^{Taylor et al., 1992}). La velocidad de imbibición, generalmente, es intermedia hasta que se completa el proceso (^{Moreno et al., 2006}), pero esto varía en función del tamaño y diáspora de cada especie e induce el inicio de la última fase del proceso.

III) Germinación: es la etapa en la que finalmente se elonga la radícula debido a las estructuras que rodean el embrión, lo que genera un incremento en el proceso de absorción de agua que provoca la expansión de las células embrionarias (^{Contreras et al., 2015}). A la par, se activan proteínas intrínsecas llamadas PIP (^{Nonogaki et al., 2010}) como las acuaporinas que son las encargadas de transportar el agua a través de las membranas (^{Chávez et al., 2014}) durante todo el proceso germinativo: así como, la activación de proteínas tonoplásticas intrínsecas denominadas TIP que regulan el paso del agua a través de las propias membranas (^{Nonogaki et al., 2010}). Esto finaliza con el crecimiento y división celular, y se inicia la emergencia del sistema radicular y la plúmula (^{Vázquez et al., 1997}).

Adaptaciones morfoestructurales en semillas de ambientes secos

El heteromorfismo intra e interespecífico de las semillas se considera una respuesta hacia eventos ambientales favorables para perpetuar las múltiples estrategias reproductivas de las plantas, lo que favorece su permanencia en el sitio (^{Venable, 1985}). En este sentido, las plantas con heteromorfismo son de interés particular para comprender las estrategias no solo reproductivas o evolutivas, sino, sobre todo, el mecanismo de dispersión y germinación (^{Rocha, 1996}); tal es el caso de las semillas de Agave victoriae-reginae, que son de medianas a grandes, con cubierta porosa rodeada de cámaras de aire que facilita la hidrodispersión y captura de agua en periodos cortos de inundación (^{Sánchez-Salas et al., 2017}).

Cuando una morfología específica de la diáspora se asocia con funciones particulares de la misma, es posible realizar un análisis de las estructuras seminales (^{Venable y Brown, 1988}). Por ejemplo, se ha registrado que especies de ambientes secos como Astrophytum coahuilense, A. myriostigma Lem. y palma de moriche (Mauritia flexuosa L. f.) producen semillas de diferentes tamaños que favorecen la germinación (^{Sánchez-Salas et al., 2012}; ^{Sánchez-Salas et al., 2015}); pues se ha determinado que semillas pequeñas poseen capacidades germinativas vertiginosas, o bien mayor efectividad en viabilidad, emergencia, supervivencia e incremento de la habilidad competitiva entre las plántulas (^{Sánchez et al., 2010}). De igual forma, el tamaño de las semillas es también una estrategia para disminuir la pérdida de banco de semillas, como sucede con A. myriostigma (^{Sánchez-Salas et al., 2015}), o bien el tamaño de semillas aumenta o disminuye el desplazamiento en topografías irregulares (^{Chambers et al., 1991}), como las especies de matorrales desérticos xerófilos; por ejemplo, Larrea tridentata (DC.) Coville, Agave lecheguilla Torr. y Atriplex canescens (Pursh) Nutt. (^{Granados-Sánchez y Sánchez-González., 2003}).

Se ha determinado que hasta el peso de 1 mg de diferencia entre grupos de semillas (tamaños) producen resultados distintos en la germinación (^{Sánchez-Salas et al., 2006}); como en semillas de Abutilon theophrasti Medik., en las que el grupo de semillas grandes (8.0-8.9 mg y 7.0-7.9 mg) alcanzó un porcentaje de germinación más alto, ya que tienen mayor capacidad de almacenamiento de nutrientes (^{Baloch et al., 2001}); sin embargo, también se puede generar un efecto inverso, pues a mayor tamaño, el tiempo de germinación es prolongado; porque la semilla tarda más tiempo en hidratarse y embeberse (^{Harper et al., 1970}; ^{Hernández-Valencia et al., 2017}). Otra posibilidad, como en Stenocereus beneckei (Ehrenb.) A. Berger & Buxb., las semillas varían en peso y tamaño, lo cual influye en la dispersión y posterior establecimiento de las plántulas (^{Ayala-Cordero et al., 2004}).

No solo el tamaño de la diáspora favorece el proceso de dispersión, sino también la forma. Por ejemplo, Astrophytum posee una diáspora de forma especializada para su dispersión, específicamente por agua (hidrodispersión). Se caracteriza porque cinco de sus seis especies tienen diásporas de forma navicular: Astrophytum asterias (Zucc.) Lem., A. capricorne (A. Dietr.) Britton & Rose, A. coahuilense, A. myriostigma y A. ornatum (DC.) Britton & Rose (^{Bravo-Hollis y Sánchez-Mejorada, 1991}), de balón (^{Henrickson y Johnston, 1997}) o sombrero (^{Barthlott y Hunt, 2000}). Los estudios más relacionados a la morfometría con taxones de ambientes secos evaluaron la forma, tamaño, color y arreglos tegumentarios (^{Elizondo et al., 1994}), ya que todos están estrechamente relacionados con la capacidad germinativa de la diáspora (^{Maiti et al., 1994}).

Adaptaciones macro y microestructurales. ^{Barthlott y Voit (1979)} y ^{Elizondo et al. (1994)} indican que la micromorfología en semillas de la familia Cactaceae es de alta variabilidad en forma, tamaño, color e incluso en arreglos tegumentarios, lo que produce efectos sobre la germinación (^{Maiti et al., 1994}).

Con respecto a estudios que se refieren a las cubiertas tegumentarias se pueden citar los de ^{Glass y Fitz (1992)} en semillas de Aztekium hintonii Glass & Fitz Maurice; ^{Elizondo et al. (1994)} en Astrophytum capricorne, Echinocactus horizonthalonius Lem. y Epithelantha micromeris (Engelm.) F. A. C. Weber ex Britton & Rose. Las semillas de A. myriostigma presentan las microestructuras de mayor complejidad en la familia Cactaceae (^{Barthlott, 1981}), las cuales, de manera tanto interna como externa, podrían ser una adaptación al medio donde se distribuyen (^{Sánchez-Salas et al., 2015}). Los caracteres macro, como la forma de la diáspora, son importantes para la hidrodispersión repentina típica de ambientes secos (^{Sánchez-Salas et al., 2015}). Regularmente, las formas de semillas hidrocóricas poseen caracteres avanzados para su flotabilidad como: embriones ligeros y pequeños, hilo prominente y tegumento delgado que facilitan la permeabilidad (^{Sánchez-Salas et al., 2015}). ^{Sánchez et al. (2017)} realizaron un estudio con semillas de Agave victoriae-reginae en el que suponen que las semillas son permeables debido a que no tienen tegumentos coriosos que dificulten la absorción de agua; caso contrario al de ^{García-Aguilera et al. (2000)}, quienes concluyeron que las semillas de mezquite (Prosopis glandulosa Torr.) y de huizache (Acacia farnesiana) tienen una cubierta dura e impermeable.

La forma del embrión influye en la dispersión, si se parte del supuesto de que por algún tipo de agente dispersante se pudiera eliminar la testa. Si el embrión es de tipo ovoide o almeja (^{Sánchez-Salas et al., 2015}) incrementará las probabilidades de germinar, ya que no solo la semilla presenta forma navicular, sino que al embrión se le facilitará el proceso de dispersión, lo cua le otorga una doble capacidad dispersora.

En lo que respecta a las microestructuras, las semillas xerófilas pudieran presentar algún tipo de espacio poroso, además de una forma navicular, almeja o lacriforme semiplana que rodea por completo la testa, pues la función principal es proporcionar flotabilidad inmediata al entrar en contacto con el agua (^{Barthlott et al., 1997}; ^{Sánchez et al., 2017}). Las cámaras de aire están formadas por tejido protector hipodérmico de colénquima que protege al embrión (^{Maiti y Perdome, 2003}) durante la hidrodispersión.

El funículo en algunas semillas de especies semiáridas es persistente (A. myriostigma) y facilita la toma de nutrientes durante el proceso embrionario (^{Sánchez-Salas et al., 2015}). Otros ejemplos de semillas hidrocóricas son las bromelias: Pitcairnia aphelandriflora Lem. y Pepinia punicea (Scheidw.) Brongn. & André (^{Rommel y Beutelspacher, 1999}). El funículo actúa como una estrategia hidrodispersora, aunque cuando no hay agua, al mantenerlo pueden tener mecanismos zoocoros (^{Sánchez-Salas et al., 2015}). Semillas con mecanismos de hidrodispersión que mantienen el funículo son dispersadas por camaleones u hormigas; posiblemente, porque el funículo tiene oleo (sustancias odoríferas que los atraen) (^{Escala y Xena de Enrech, 1991}; ^{Sánchez-Salas et al., 2015}). Pareciera que existe una resistencia a la sequía, a la salinidad y a las altas temperaturas de las semillas que habitan en ambientes extremos, la cual obtienen a través de la planta Madre, como en Campanula americana L. (^{Galloway, 2001}); por lo que es factible considerar que la temperatura es un factor que no afecta la imbibición mediante la cubierta seminal; sin embargo, si interviene en el proceso de germinación.

Cuando una especie presenta combinaciones de varias estrategias dispersoras se le conoce como policórica (^{Lindorf et al., 1986}), lo cual es un proceso activo y común en especies xerófilas (^{Wunderle, 1997}); ejemplos de ello son chilca blanca (Baccharis spicata Hieron.) y tala (Celtis tala Gillies ex Planch.) (^{González y Cadenazzi, 2015}).

En la familia Cactaceae, el micrópilo en las semillas es la estructura más complicada de observar, su función es absorber el agua para iniciar el proceso germinativo y es por donde emerge el sistema radicular (^{Sánchez-Salas et al., 2015}).

Viabilidad en semillas (longevidad). Se estima que las semillas con testa (cubierta seminal o cascara de la semilla) son más longevas (^{Granados y López, 2001}), en comparación con las semillas desnudas. No obstante, las bajas temperaturas y bajo porcentaje de humedad favorecen un metabolismo lento, lo que permite una mayor longevidad (^{Doria, 2010}). Por lo tanto, un aspecto negativo en las regiones áridas y semiáridas son las altas temperaturas que disminuyen esta condición.

Con el paso del tiempo, las células de los embriones mueren y se reduce su capacidad germinativa, por lo que el lapso de almacenamiento está determinado tanto genética como ambientalmente; por lo tanto, las semillas de uso agrícola son viables por menos tiempo en comparación con las especies de ambientes secos (^{Escobar-Álvarez et al., 2021}).

Para definir el tiempo de viabilidad existen diferentes técnicas: 1) visual: se observa la calidad de la diáspora (p. ej. fisuras, malformaciones); 2) evaluación germinativa de una muestra poblacional de semillas para determinar la viabilidad (^{Araiza et al., 2011}); y 3) prueba bioquímica (prueba de tetrazolio): consiste en evaluar el proceso de reducción de las células vivas al tomar el hidrógeno liberado por las enzimas deshidrogenasas, las cuales forman una tonalidad roja que indica el potencial de viabilidad en la semilla (^{Victoria et al., 2006}).

Vigor germinativo. La pérdida del vigor es la disminución en la capacidad germinativa conocido como envejecimiento fisiológico. Desde un punto de vista bioquímico, involucra la capacidad que tiene un organismo para la biosíntesis de energía y compuestos metabólicos como proteínas, ácidos nucleicos, carbohidratos y lípidos; lo que se asocia a la actividad celular, la integridad de la membrana celular y la utilización de sustancias de reserva (^{Navarro et al., 2015}). El deterioro final de la diáspora es la muerte, cuando ya no presenta actividad. No obstante, las semillas pierden vigor germinativo antes que la capacidad germinativa, por eso es común que lotes de semillas presenten valores germinativos similares, pero con edad fisiológica distinta (grado de deterioro), y responden con vigor germinativo distinto (^{ISTA, 2022}). La permeabilidad al agua y al oxígeno es un factor que afecta (positiva o negativamente) la germinación de la semilla, pues con ella es posible que entre en funcionamiento (^{Chandra et al., 2017}).

Latencia y tipos de latencia. Es un fenómeno de adaptación ecofisiológico que asegura la supervivencia de un futuro individuo por restringir la germinación en momentos desfavorables (^{Varela y Arana, 2011}) y que interactúa directamente con la memoria de hidratación de la diáspora (^{Dubrovsky, 1996}). Existe un amplio intervalo de intensidad de latencia; desde absoluta, en la que la diáspora no germine en ninguna circunstancia; la intermedia, cuando la germinación solo es de una cantidad determinada del lote total de semillas; y la ausente, que consiste en que las semillas germinan bajo cualquier condición (^{Varela y Arana, 2011}). De acuerdo con ^{Baskin y Baskin (1989)} se conocen varios tipos de latencia en función de la causa y sus características embrionarias. ^{ISTA (2022)} reconoce los siguientes tipos de latencia en semillas:

1) Latencia por la cubierta de semillas o exógena. Latencia física: testa o partes endurecidas que son impermeables. Latencia mecánica: cubierta seminal endurecida que impide la expansión del embrión en la germinación. Latencia química: producción y acumulación de sustancias que inhiben la germinación.

2) Latencia morfológica o endógena. Presente en embriones de semillas con desarrollo incompleto en época de maduración. Embriones rudimentarios: semillas con embriones apenas embebidos de un endosperma. Embriones no desarrollados: semillas subdesarrolladas con forma de torpedos, que pueden alcanzar un tamaño de hasta la mitad de la cavidad de la semilla.

3) Latencia interna. En muchas especies, la latencia es controlada internamente en los tejidos. Fisiológica: la germinación es impedida por un mecanismo fisiológico inhibidor. Interno intermedio: la latencia es inducida por las cubiertas seminales y tejidos de almacenamiento circundante. Del embrión: para germinar se requiere un periodo de enfriamiento en húmedo, y por la incapacidad del embrión de germinar de manera normal.

4) Latencia combinada morfofisiológica. Consiste en la combinación del subdesarrollo del embrión con mecanismos inhibidores.

5) Latencia combinada exógena-endógena. Diversas combinaciones de latencia en la cubierta o el pericarpio.