Área de estudio

El estado de Hidalgo se ubica en la zona centro de México y tiene una superficie de 20 905.12 km² (^{INEGI, 2016}) (Figura 1). El relieve y el clima propician el desarrollo de ecosistemas tales como bosque de coníferas y encinos, bosque de galería, bosque mesófilo de montaña, matorral, pastizal, selva húmeda y selva seca (^{Inegi, 2017}).

1.- Río Claro, 2.- Río Calnali, 3.- Río Calabozo 4.- Río Beltrán, 5.- Río Blanco, 6.- Río Venados (Río Grande de Tulancingo), 7.- Río Amajaque, 8.- Río Salado, 9.- Río Tula, 10.- Río Acayuca, 11.- Río San Juan, 12.- Río Moctezuma, 13.- Río Amajac.

Figura 1 Registros de Taxodium huegelii C. Lawson y ríos principales en el estado de Hidalgo. 

Base de datos de presencia

Se documentaron registros de presencia para la especie a partir de colectas en campo y una búsqueda en herbarios de instituciones públicas, entre ellas: Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México (FC-UNAM); Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro (FCN-UAQ); Escuela de Biología, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla (EB-BUAP); Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México (IB-UNAM); el Departamento de Botánica, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional (ENCB-IPN) y el Instituto de Ciencias Agropecuarias, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo (ICAp-UAEH). También, se obtuvieron registros en línea (The New York Botanical Garden; The United States National Herbarium; University of South Florida), en bases de datos (SEInet), en la Global Biodiversity Information Facility (^{GBIF, 2020}), iNaturalist (^{Ueda, 2017}); Enciclovida (^{Conabio, 2020a}); además de la Red Mundial de Información sobre Biodiversidad (REMIB) (^{Conabio, 2020b}).

Control de calidad de presencias

La depuración de datos se llevó a cabo por tipo de error, con base en los métodos propuestos por ^{Cobos et al. (2018)}. La búsqueda en las bases de datos se realizó como T. mucronatum y T. huegelii para considerar el cambio del nombre científico. Se analizó la posible existencia de sinonimias, nombres diferentes o nombres antiguos.

Los registros de Naturalista se validaron analizando evidencia fotográfica y por verificación remota mediante Google Earth Pro, se corroboró que la altitud y las coordenadas geográficas registradas correspondieran con la descripción de la localidad.

Modelado de la distribución geográfica

Se obtuvieron las 19 variables bioclimáticas mensuales del algoritmo BIOCLIM (^{Busby, 1991}) (Cuadro 1) de la base de datos de WorldClim versión 2.1 (^{Fick y Hijmans, 2017}), que representan información del periodo del año 1970 al 2000, basadas en la precipitación y temperatura mínima y máxima. También se usó la variable topográfica de elevación, proveniente de la Shuttle Radar Topography Mission (SRTM) (^{Farr et al., 2007}). Las capas anteriores tienen formato digital Grid genérico, conformadas por píxeles con resolución espacial de 30 segundos (equivalente a ~1 km²). Las capas se recortaron y estandarizaron al límite del estado y se convirtieron en formato ASCII Grid, con el software ArcGIS^® versión 10.3. (^{Environmental Systems Research Institute [ESRI], 2016}).

Para modelar la distribución potencial, se utilizó el algoritmo de MaxEnt o Máxima Entropía (Maximum Entropy Distribution Modeling) (^{Phillips et al., 2006}) versión 3.4.1 (^{Phillips et al., 2022}), considerado como el mejor enfoque de modelado, debido a que genera un mayor valor del Area Under the Curve (AUC, por sus siglas en inglés), del análisis de Receiver Operating Characteristic Curve (ROC, por sus siglas en inglés), es decir, indica una mejor discriminación de las áreas propicias frente a las inadecuadas para la especie, aun con pocos registros. Es un estadístico de ajuste que estima la probabilidad de ocurrencia de las especies, basado en requerimientos ambientales y varía entre 0 y -1 (^{Phillips et al., 2006}; ^{Hernández et al., 2006}; ^{Pearson et al., 2007}; ^{Kumar y Stohlgren, 2009}). Valores de AUC≥0.75 representan una buena discriminación del modelo de superficies con y sin presencia del taxón de interés (^{Elith et al., 2006}). Se utilizó el modelo logístico con 500 iteraciones y se desactivó la opción Do Clamping, para evitar extrapolar los valores extremos de las variables.

Del total de los registros, 75 % se utilizaron aleatoriamente para el entrenamiento y 25 % para la prueba (validación); se remuestrearon mediante bootstrap para que las covariables independientes se ajustaran al mayor número de muestras. Esta técnica permite estimar una función de distribución empírica a través del remuestreo de los datos observados, y el modelo seleccionado no es afectado por autocorrelación (^{Austin y Tu, 2004}).

Se calcularon las curvas de respuesta de cada variable y sus contribuciones al modelo de hábitat de T. huegelii, para ello se utilizó la prueba de Jackknife (^{Phillips et al., 2006}), además del análisis ROC de Maxent para evaluar el modelo.

Mapas

Para elaborar los mapas de distribución actual y potencial, así como el cálculo de la superficie potencial se empleó el software ArcGIS ^® versión 10.3. (^{ESRI, 2016}).

Control de calidad de presencias

Del total de registros, nueve (16.36 %) fueron excluidos del análisis por no cumplir con los criterios de inclusión. Los registros para la especie se localizaron en 23 de los 84 municipios del estado (Figura 1). De acuerdo con los datos recuperados, Taxodium huegelii se distribuye en un intervalo altitudinal de 112-2 472 msnm. Los registros documentados están asociados o próximos a las riberas de los ríos Acayuca, Amajaque, San Juan, Tula y Venados (Río Grande) (Figura 1).

El mapa de distribución potencial (Figura 2) refleja que T. huegelii puede establecerse en 63 municipios del estado (intervalo de idoneidad: 0.11-0.92) que coinciden con las riberas de los ríos Acayuca, Amajaque, Amajac, Moctezuma, San Juan, Tula y Venados (Río Grande).

Figura 2 Mapa de distribución potencial de Taxodium huegelii C. Lawson y provincias biogeográficas del estado de Hidalgo. 

Cálculo de superficie potencial

El mapa de distribución potencial (Figura 2), indicó que probablemente en 1 254.3 km² (6 % de la superficie total del estado de Hidalgo), existen las condiciones de idoneidad para el establecimiento de la especie; mientras que en 8 362 km² (40 %) hay condiciones aceptables (Figura 2).

Provincias biogeográficas

De acuerdo con el mapa de la Figura 2, los registros de presencia, así como la superficie donde se presentan las condiciones de idoneidad para T. huegelii, se localizan en las provincias biogeográficas del Altiplano Sur (Zacatecano-Potosino), Golfo de México y la Sierra Madre Oriental. En la primera se obtuvo la mayor cantidad de registros (29) de presencia. Por el contrario, la provincia biogeográfica del Eje Volcánico careció de registros y condiciones ambientales de idoneidad para el desarrollo de la especie.

Evaluación del modelo

El modelo presentó un valor de AUC de 0.921 para el entrenamiento y 0.902 para la prueba (Figura 3). Las variables ambientales que más contribuyeron en la predicción (Cuadro 3), fueron la precipitación del cuatrimestre más húmedo (Bio_16), con 24.2 %, la precipitación del cuatrimestre más frío (Bio_19), con 20.5 %; y la temperatura mínima del mes más frío (Bio_6), con 20.3 %, seguidas por la precipitación del mes más húmedo (Bio_13), con un 10.4 %. La altitud (Elev) tuvo poca contribución (4.5 %). Los resultados de la prueba de Jackknife indicaron que la temperatura mínima del mes más frío (Bio_6), fue la variable bioclimática que mayor ganancia aporta (>0.4) cuando se usa independientemente, seguida por la precipitación del cuatrimestre más húmedo (Bio_16), la precipitación del mes más húmedo (Bio_13) y la precipitación anual (Bio_12).

La línea roja representa el ajuste del modelo a los datos de entrenamiento. La línea azul, representa el ajuste del modelo a los datos de prueba siendo la prueba real de poder predictivo y la línea negra, es el valor esperado si el modelo no fuese mejor que uno al azar.

Figura 3 Análisis ROC. 

Las curvas de respuesta indicaron que la idoneidad del hábitat de T. huegelii en el estado de Hidalgo es alta en regiones donde la temperatura mínima del mes más frío (Bio_6) no es inferior a 3 °C, y la precipitación del cuatrimestre más húmedo (Bio_16), la precipitación del mes más húmedo (Bio_13) y la precipitación anual (Bio_12), es inferior a 250 mm, 100 mm y 500 mm, respectivamente.

Mapas de registros de presencia

La mayoría de los registros y condiciones de idoneidad para la especie se concentraron en las provincias biogeográficas Altiplano Sur (Zacatecano-Potosino) y Sierra Madre Oriental, principalmente, a lo largo de los cauces de los ríos San Juan y Río Tula. Con escasos registros en la porción norte y nulos al sur del estado, a pesar de la presencia de ríos (provincias biogeográficas Golfo de México y Eje Volcánico).

Mapas de distribución potencial

Según el mapa de distribución potencial (Figura 2), 23 municipios tienen registros de presencia de la especie y 31 municipios tienen zonas de alta idoneidad para su distribución potencial (0.59-0.92); de estos, 12 carecen de registros previos. A lo largo del Río Amajaque y otras localidades, también hay condiciones de idoneidad para el desarrollo de la especie; sin embargo, no existen registros, por lo que es crucial realizar más trabajo de campo que permita verificar la veracidad del modelado. En los ríos Beltrán, Blanco y Claro, no se ha documentado la presencia de T. huegelii, lo cual es consistente con los resultados obtenidos, ya que están ubicados en lugares sin las condiciones ambientales de idoneidad para la especie, a pesar de la presencia de cuerpos de agua (Figura 2).

La distribución potencial de T. huegelii está dentro de los límites de las provincias biogeográficas Sierra Madre Oriental, Altiplano Sur (Zacatecano-Potosino) y Golfo de México. Los tipos de clima que prevalecen corresponden al Cálido húmedo, Seco cálido semiseco, Seco templado, Semifrío semiseco y Templado subhúmedo. Previamente, se ha señalado que es un árbol propio de lugares bajos y semicálidos, poco común en lugares muy cálidos, de 300 m o menos de altitud y con temperaturas iguales o superiores a 25 °C (^{Martínez, 1963}); lo cual es congruente con los resultados del presente estudio.

Al norte de su distribución en el estado, forma franjas verdes a lo largo de corrientes de ríos en regiones secas con un paisaje árido a semiárido (^{Farjon, 2017}). Además de las condiciones ambientales evaluadas en esta investigación, es posible que factores bióticos adicionales asociados a los tipos de climas en los que la especie está ausente, restrinjan su distribución geográfica.

Evaluación del modelo AUC

El modelo es satisfactorio de acuerdo al conjunto de datos de entrenamiento y prueba (Figura 3), ya que se obtuvieron valores de ajuste de 0.921 y 0.902, respectivamente; ello implica que mientras más cerca se sitúen las curvas, el error de omisión es menor y se cumple con el ajuste más apropiado (^{Elith et al., 2006}; ^{Phillips, 2006}). En el trabajo de ^{Yi et al. (2016)} se citan valores de AUC de 0.899 para el entrenamiento y 0.840 para la prueba en Homonoia riparia Lour., especie riparia.

Contribución independiente de las variables al modelo

Tres de las variables ambientales que más contribuyeron en la predicción se relacionan con la precipitación (Bio_16, 24.2 %; Bio_19, 20.5 % y Bio_13, 10.4 %). Asimismo, las curvas de respuesta indican que la idoneidad del hábitat de T. huegelii en el estado de Hidalgo es alta en regiones donde la precipitación del cuatrimestre más húmedo (Bio_16), la precipitación del mes más húmedo (Bio_13) y la precipitación anual (Bio_12) es inferior a 250, 100 y 500 mm, respectivamente.

De acuerdo con los resultados de esta investigación, la mayor parte de los registros documentados se ubican en las riberas de ríos y las localidades asociadas a manantiales en los municipios Chapantongo en el balneario El Tanque, Epazoyucan en Xolostitla de Morelos, Metztitlán en Zoquizoquipan, Santiago Tulantepec de Lugo Guerrero en Ventoquipa, y Tecozautla en los manantiales de Taxhido. Lo anterior evidencia la estrecha relación del desarrollo de la especie con fuentes de agua. La presencia de pocos o únicamente un individuo alejado de los cuerpos de agua es el resultado de plantaciones con fines ornamentales.

T. huegelii desde tiempos prehispánicos se ha introducido y plantado en muchas localidades alejadas de fuentes de agua en México y Guatemala; sin embargo, todos esos lugares tienen (o tenían) capas freáticas a las que llega el profundo sistema de raíces de los árboles. La mayoría de los ejemplares más corresponden a los árboles plantados (^{Farjon, 2017}).

^{Villanueva et al. (2010)} señalan que los ahuehuetes de Barranca de Amealco, en Querétaro, son muy sensibles a la precipitación que ocurre en verano, y esto tiene relación con el aumento de los caudales que causan un incremento en la oxigenación y finalmente mayor crecimiento. Además, los cambios estacionales de entre 80 y 90 cm de la profundidad del nivel freático, ocasionan reducciones temporales del potencial hídrico y la tasa de fotosíntesis neta máxima del follaje (^{Campos-Ángeles et al., 2005}).

La distribución de T. huegelii a orillas de ríos es indicativo de vegetación riparia o bosque de galería, la cual es importante para mantener la biodiversidad (^{Naiman y Décamps, 1997}). Durante las inundaciones atrapa nutrientes y contaminantes, además de estabilizar los sedimentos, lo que evita la erosión del suelo y mejora la calidad del agua, lo cual es de crucial importancia si se considera que el Río Tula es uno de los más contaminados a nivel nacional (^{Ramírez et al., 2017}). También reduce la velocidad del flujo de agua manteniendo un curso sinuoso que favorece la recarga de agua en los mantos freáticos a un nivel alto (^{Patten, 1998}); sin embargo, cuando el flujo se incrementa debido a inundaciones prolongadas, puede afectar la regeneración por semillas y brotes (^{Gecy y Wilson, 1990}). Otros factores clave en la disminución de la vegetación ribereña son la compactación del suelo (^{Kozlowski, 1985}), la falta de agua, infertilidad del suelo, contaminación (^{Kozlowski y Pallardy, 1997}), construcción de terrazas fluviales (^{Enríquez-Peña y Suzán-Azpiri, 2011}) y el cambio climático.

La idoneidad del hábitat de T. huegelii en Hidalgo es alta en regiones donde la temperatura mínima del mes más frío (Bio_6) no es menor a 3 °C, lo cual coincide con lo citado en la literatura con respecto a que es una especie sensible a las heladas, a diferencia de T. distichum (L.) Rich. que soporta temperaturas extremadamente bajas (^{Farjon, 2017}) y su intervalo óptimo de desarrollo es de entre 16 y 22 °C (^{Conafor y Conabio, 2019}). En el norte y centro de México, las temperaturas altas al final del invierno favorecen su crecimiento durante la primavera (^{Villanueva et al., 2013}). Las variables climáticas de precipitación y temperatura están estrechamente relacionadas con la ecofisiología de T. huegelii (^{Fritts, 1976}; ^{Correa et al., 2014)}.

La altitud (Elev) contribuye con 4.5 % a la predicción. En esta investigación se determinó que el intervalo altitudinal para T. huegelii en el estado de Hidalgo es de 112 a 2 472 m, lo cual es consistente con los registros previamente citados (^{Martínez, 1963}; ^{Eckenwalder, 2009}; ^{Villanueva et al., 2010}; ^{Farjon, 2017}, ^{Martínez-Sifuentes et al., 2021}).

De acuerdo con ^{Martínez-Sifuentes et al. (2021)}, para escenarios futuros de cambio climático (2050, 2070) bajo el criterio de ecosistema ripario, se prevé una reducción en la distribución de T. huegelii en México. En Hidalgo no existe ninguna área natural protegida que garantice la conservación de la diversidad genética para la especie; por ello, con base en futuros estudios de diversidad genotípica y fenotípica, debe considerarse la creación de al menos una Zona Sujeta a Conservación Ecológica para la entidad.

El ahuehuete como especie riparia mantiene una estrecha relación con cuerpos de agua, ello implica que su dispersión puede ser mucho más difícil bajo escenarios de cambio climático en comparación con especies arbóreas cuya supervivencia no depende estrictamente de la presencia de masas de agua, por lo que la conservación in situ es particularmente importante para esta especie.

La ubicación de organismos longevos es primordial y sustenta la continuación de los esfuerzos para la protección, restauración, formulación de proyectos ecoturísticos y conservación de la gran extensión de ecosistemas riparios únicos de México en los que se distribuye T. huegelii (^{Villanueva et al., 2010}; ^{Villanueva et al., 2012}). En la Ciudad de México, se utiliza como indicador de mantos acuíferos superficiales (^{Martínez y Chacalo, 1994}). Basado en la dendrocronología, los registros históricos en los ahuehuetes hacen factible determinar la variación estacional de la precipitación (^{Cortés et al., 2010}; ^{Correa-Díaz et al., 2014}); tal es el caso de las condiciones climáticas predominantes durante el establecimiento, florecimiento y decadencia de las civilizaciones Prehispánicas (^{Villanueva et al., 2010}).

Las edades de los ahuehuetes en los bosques de galería en Hidalgo, han sido poco estudiadas (^{Correa-Díaz et al., 2014}) y permanecen prácticamente desconocidas. Entre los estados para los cuales están disponibles ese tipo de datos para individuos de T. huegelii, se pueden citar: Aguascalientes, Chiapas, Coahuila, Guanajuato, Jalisco, Michoacán, Nuevo León, Oaxaca, Querétaro, Tamaulipas y Zacatecas (^{Suzán-Azpiri et al., 2007}; ^{Villanueva et al., 2010}).