Introducción

En muchos bosques tropicales estacionalmente secos (SDTF, por su acrónimo en inglés) de la zona Neotropical, los huracanes son eventos de disturbio importantes. Se ha documentado cómo afectan la estructura del bosque, las condiciones ambientales y las interacciones bióticas (^{Whigham et al., 1991}; ^{Zimmerman et al., 1994}; ^{Koptur et al., 2002}; ^{Van Bloem et al., 2003}; ^{Angulo-Sandoval et al., 2004}; ^{Bonilla-Moheno, 2012}; ^{Jiménez-Rodríguez et al., 2018}; ^{Stan y Sánchez-Azofeifa, 2019}). Varios autores citan que las tasas de crecimiento de los árboles supervivientes aumentan después de los huracanes (^{Whigham et al., 1991}; ^{Tanner y Bellingham, 2006}; ^{Tanner et al., 2014}). Este incremento en el crecimiento de las plantas, probablemente, se deba a la precipitación extra estacional que caracteriza a dichos fenómenos meterológicos, lo que es importante para los ecosistemas con agua restringida (^{Parker et al., 2018}).

En Jamaica, ^{Tanner y Bellingham (2006)} observaron que las tasas de crecimiento del diámetro del tallo aumentaron durante la década del huracán Gilberto, y que la tasa de crecimiento se duplicó en la década posterior. En Yucatán, ^{Whigham et al. (1991)} también registraron que durante el primer año después de ese huracán, el crecimiento relativo del diámetro de la mayoría de las especies fue mayor que el crecimiento promedio de los años previos a Gilberto. Estos fenómenos también modifican la fenología en los bosques, multiplican la producción de follaje y disminuyen tanto la herbivoría (^{Koptur et al., 2002}; ^{Angulo-Sandoval et al., 2004}), como la disponibilidad de alimentos para los vertebrados (^{Wunderle, 1999}; ^{Schaffner et al., 2012}; ^{Renton et al., 2018}). Además, los patrones de fructificación se desfasan, se reducen o incluso se suprimen por completo después de los huracanes, como se registró en Puerto Rico (^{Wunderle, 1999}); la Península de Yucatán, México (^{Schaffner et al., 2012}); y en la Reserva de la Biosfera Chamela Cuixmala en la costa de Jalisco (^{Renton et al., 2018}).

Las regiones tropicales donde los huracanes solían ser raros están experimentando un incremento de los eventos meteorológicos extremos. El calentamiento global, probablemente, disminuirá la frecuencia de todas las tormentas, pero se prevé que la frecuencia de las tormentas más intensas (huracanes) aumente en el Golfo de México (^{Biasutti et al., 2012}). El 14 y 18 de septiembre de 2010, el huracán Karl (categoría 3) impactó el SDTF del centro de Veracruz, México y provocó intensos desastres en toda la región (^{Stewart, 2011}). Sin embargo, antes de Karl, el último acontecimiento registrado de ese tipo data de 1932, cuando un huracán de categoría 3, sin nombre, azotó la región (^{Gómez, 2006}).

Los objetivos del presente estudio fueron examinar el impacto del huracán Karl en la mortalidad de los árboles y la forma en que estos murieron, así como comparar el crecimiento del diámetro y los patrones fenológicos observados en un bosque tropical estacionalmente seco, antes y después del huracán.

Materiales y Métodos

El estudio se realizó en un bosque tropical estacionalmente seco ubicado en el centro de Veracruz, México (19°16'N, 96°29' O, altitud: 97-117 m, área: 21 ha). La precipitación media anual total es de 932 mm y la mayor parte de la lluvia ocurre entre junio y octubre; la temperatura media anual es de 25 °C. Las especies arbóreas dominantes son Bursera cinerea Engl., B. fagaroides (Kunth) Engl., B. simaruba (L.) Sarg., Calyptranthes schiedeana O. Berg, Heliocarpus donnellsmithii Rose, Stemmadenia pubescens Benth. y Tabebuia chrysantha (Jacq.) G. Nicholson (^{Williams-Linera y Lorea, 2009}). La precipitación y temperaturas mensuales se obtuvieron de la estación meteorológica más cercana, ubicada a 7 km del sitio de estudio.

A lo largo de un transecto de <1 m de ancho que cruzaba el fragmento del bosque, y a 30 m del borde de este, se eligió al azar un árbol cerca del transecto, y se marcó el vecino más cercano de cada árbol consecutivo, hasta tener 165 individuos pertenecientes a 16 especies comunes. Se marcaron entre 3 y 19 individuos por especie (Cuadro 1). El estado fenológico se observó en cada árbol desde el suelo con ayuda de binoculares (Swift, SeaHawk 7x50 No. 753). Se estimó, visualmente, tanto el porcentaje de copa sin hojas, como el correspondiente a la presencia de hojas, flores o frutos; y se definieron las siguientes categorías: 0 (0 %) 1 (1 - 25 %), 2 (26 - 50 %), 3 (51 - 75 %) y 4 (76 - 100 %). Estos valores se promediaron sobre los individuos de cada especie por mes y se utilizaron como Índice Fenológico de Intensidad. Se realizaron observaciones fenológicas mensuales desde octubre de 2007, hasta septiembre de 2010, solo unos días antes de que se presentara el huracán Karl (^{Williams-Linera y Álvarez-Aquino, 2016}). A principios de noviembre de 2010, se reanudaron las observaciones fenológicas mensuales por un año más (octubre de 2011).

El diámetro del árbol se midió con una cinta diamétrica (Forestry Suppliers, Inc.) en el periodo de junio - julio de 2007 a 2009; en 2010, después del huracán Karl; junio de 2011 y octubre de 2013. Un mes después, en octubre, los árboles en los cuales se hicieron las observaciones fenológicas fueron clasificados como tronco intacto, desenraizado y doblado o quebrado.

Resultados

Clima

En el año del huracán Karl (2010), la precipitación fue mayor (1 440 mm) que el promedio (932 mm) de la región (Figura 1). Sin embargo, la precipitación (Χ ² = 1.84, P = 0.60), la temperatura máxima (Χ ² = 1.81, P = 0.61) y la temperatura mínima (Χ ² = 0.23, P = 0.97) no difirieron estadísticamente de las variables meteorológicas registradas durante el periodo anterior al huracán (2007 - 2009) y al año posterior (2011) (Figura 1).

Figura 1 Precipitación mensual (barras) y temperatura máxima (línea azul y cuadrados) y mínima (línea verde y círculos) antes del huracán (promedio de tres años), año del huracán (2010) y año posterior al huracán. Datos de la estación meteorológica más cercana ubicada a 7 km del sitio de estudio. 

Crecimiento en diámetro

En general, hubo diferencias significativas entre las tasa de crecimiento anterior (0.68 + 0.09 cm año^-1) y posterior al huracán (0.79 ± 0.10 cm año^-1) (Χ ² = 5.12, P = 0.024) y entre especies (Χ ² = 66.36, P <0.0001, Figura 2). Sin embargo, la interacción entre los taxones y el efecto del huracán no fue significativo (Χ ² = 17.16, P = 0.25). Las tasas de crecimiento del diámetro antes y después del huracán variaron de 0.33 a 1.63 cm año^-1 y de 0.30 a 1.89 cm año^-1, respectivamente (Figura 2). Luehea candida (DC.) Mart. Registró el mayor crecimiento en diámetro, seguida de Guazuma ulmifolia Lam. y Senna atomaria.

Figura 2 Tasa de crecimiento diametral media registrada anualmente durante los tres años anteriores y los dos años posteriores al huracán Karl. Los acrónimos de las especies se indican en el Cuadro 1. 

Fenología

A nivel de la comunidad, el estadio sin hojas, la producción de follaje y la floración evidenciaron patrones anuales cíclicos (Figura 3a, b, c). Se presenta la fenología de los 3 años previos al huracán (Figura 3) para determinar, si los datos registrados después del huracán corresponden con la variación de un año a otro. Durante la estación seca se observa la falta de hojas, y la presencia de estas, en todos los árboles, en los meses de julio - septiembre (Figura 3a, b). La caída de las hojas, su producción y la floración fueron estadísticamente similares entre los años anteriores y posterior al huracán, pero el pico de la floración cambió después del huracán al periodo de abril - mayo (Figura 3c). La producción de frutos fue mucho menor al año siguiente del huracán (Figura 3d).

Figura 3 Fenolía a nivel comunidad registrada durante los tres años previos al huracán. El año 4 comienza en noviembre de 2010, justo después de la entrada del huracán a Veracruz, México. 

A nivel de especies, los patrones fenológicos vegetativos se mantuvieron similares antes y después del huracán. En contraste, la intensidad de las fenofases reproductivas sí fueron afectadas por el huracán (Figuras 3 y 4). Para la mayoría de los taxones (12), la intensidad de la floración disminuyó en el año posterior al huracán, y tres especies no florecieron (Calyptranthes schiedeana, Luehea candida y Tabebuia chrysantha); mientras que en, Bursera simaruba y Guazuma ulmifolia (Figura 4a) la intensidad de la floración fue mayor después del huracán. En el año siguiente al huracán, la fructificación fue nula, en cuatro especies y menor para la mayoría de los taxa, o bien el pico de fructificación se desplazó (Leucaena lanceolata y Senna atomaria); solo Gliricidia sepium (Jacq.) Kunth ex Walp. registró una fructificación superior después del huracán (Figura 4b).

Figura 4 Fenología promedio mensual de floración (a) y fructificación (b) registrada en un bosque seco tropical durante tres años antes y un año después del huracán Karl. Los acrónimos de las especies se indican en el Cuadro 1. 

Discusión

Durante el año posterior al huracán, 15 % de los individuos arbóreos perecieron (25 de los 165); cifra superior al intervalo registrado de 7 a 14 % después de un evento de ese tipo en bosques neotropicales (^{Brokaw y Walker, 1991}; ^{Zimmermann et al., 1994}; ^{Bonilla-Moheno, 2012}; ^{Stan y Sánchez-Azofeifa, 2019}). En el área de estudio, la mayoría de los árboles murieron desenraízados, seguidos de aquéllos con el tronco doblado o quebrado, pero la mortalidad no se relacionó con la densidad de la madera. En otros bosques secos donde los huracanes son frecuentes, pocos ejemplares murieron arrancados de raíz, pero los quebrados presentaron la mortalidad más alta (^{Whigham et al., 1991}; Zimmerman et al., 1994; ^{Bonilla-Moheno, 2012}).

Algunos autores señalan que las especies de sucesión temprana son más susceptibles a quebrarse que las de sucesión tardía (^{Zimmermann et al., 1994}; ^{Ross et al., 2001}). En general, el daño a los árboles ocurre en los ejemplares más altos, ya que podrían ser más vulnerables a daños mecánicos (^{Jiménez-Rodríguez et al., 2018}); por ello, los más grandes registraron más muerte por desenraice y quiebre que los pequeños (^{Bonilla-Moheno, 2012}; ^{García y Siliceo-Cantero, 2019}).

La alta mortalidad y el grado de desenraice se relacionaría con el hecho de que Karl fue el primer huracán que llegó a esta región en más de 60 años (^{Gómez, 2006}). Es posible que haya sido el primero en mucho tiempo que dañara los árboles más vulnerables o expuestos. ^{Bonilla-Moheno (2012)} refiere que los impactos de los huracanes subsecuentes son menores, comparados con el primero; lo que sugiere que los bosques secos tienen un alto grado de recuperación, en función del nivel de los huracanes subsiguientes.

El crecimiento en diámetro de los árboles después de Karl fue mayor al promedio registrado previamente; esto coincide con lo citado en la literatura (^{Tanner y Bellingham, 2006}; ^{Tanner et al., 2014}). Sin embargo, en el presente estudio la gran precipitación observada durante los dos meses anteriores al huracán, también tendría un efecto positivo en el crecimiento del diámetro. Aparentemente, el cambio en la tasa de crecimiento depende de la especie; lo cual se corroboró con la obtención de diferencias significativas entre los taxones evaluados. ^{Tanner et al. (2014)} indicaron una variación entre especies, y que el aumento fue superior en algunas que son demandantes de luz (por ejemplo, Alchornea latifolia Sw.). ^{Whigham et al. (1991)} afirmaron que las altas tasas de crecimiento relativo pueden reflejar una mayor disponibilidad de nutrientes, ya que la tormenta depositó grandes cantidades de P, K, Ca, Mg y Mn en el suelo del bosque.

La fenología del bosque se estudió durante los tres años previos al huracán (^{Williams-Linera y Álvarez-Aquino, 2016}). Los patrones de producción de hojas se mantuvieron similares antes y después del huracán; pero a nivel de la comunidad, la defoliación causada por Karl afectó el tiempo de estacionalidad de la caída de las hojas y la comunidad permaneció sin hojas durante un mes. La floración fue afectada, porque antes del huracán se apreciaban picos importantes en todos los niveles, pero después de este no hubo estacionalidad. Se han documentado cambios en los picos de floración en el sur de Florida, donde el huracán Andrew la retrasó en un arbusto tropical durante dos meses, aunque una fuerte defoliación también podría relacionarse con una alta floración (^{Pascarella, 1998}).

La fructificación fue la fase fenológica más afectada en el año siguiente al huracán. En Puerto Rico, ^{Wunderle (1999)} documentó que el efecto del huracán Hugo se tradujo en una menor producción de frutos y en una asincronía, ya que los árboles tardaron cuatro meses en que el número de especies en fructificación alcanzara un nivel equivalente al mínimo anual normal. La producción de frutos en la Península de Yucatán fue cuatro veces mayor durante la estación seca antes que después de los huracanes (^{Schaffner et al., 2012}). En la Reserva de la Biosfera Chamela-Cuixmala, las flores y frutos se redujeron durante el primer año después de los huracanes Jova y Patricia, y el bosque recuperó los ciclos fenológicos en el segundo año posterior a esos eventos (^{Renton et al., 2018}).

El impacto de los huracanes en la fenología puede tener un fuerte efecto en las relaciones tróficas. En algunos estudios se consigna que el bosque compensa el daño aumentando la producción de hojas, además hay niveles más bajos de herbivoría, probablemente porque el disturbio elimina las poblaciones de insectos herbívoros; lo cual permite que las plantas se recuperen (^{Koptur et al., 2002}; ^{Angulo-Sandoval et al., 2004}). Asimismo, la escasez de frutos afecta el comportamiento de otros herbívoros, como los monos araña (^{Schaffner et al., 2012}) y de especies amenazadas como los loros (^{Wunderle, 1999}; ^{Renton et al., 2018}).

Los efectos de los huracanes a largo plazo provocan cambios en la composición de las especies (^{Tanner et al., 2014}); en el bosque estudiado la composición puede afectarse, ya que dos especies que no florecieron ni fructificaron fueron Calyptranthes schiedeana y Tabebuia chrysantha, la primer endémica de Veracruz; y la segunda amenazada, según la norma oficial mexicana, NOM-059-SEMARNAT, (^{Semarnat, 2010}).

Conclusiones

Debido a los daños causados por el huracán Karl, la mortalidad de los árboles fue alta, pero muchos ejemplares se recuperaron, probablemente, porque este bosque no había sido muy afectado por huracanes recientes y a su alta resiliencia. Se necesita realizar más investigación para comprender mejor cómo el aumento previsto de huracanes intensos podría influir en la estructura forestal y la fenología en SDTF de la región. Los resultados sugieren que aunque los patrones fenológicos vegetativos pre y poshuracán fueron similares, Karl claramente tuvo un efecto negativo en la intensidad de la fenología reproductiva; lo que a su vez, puede cambiar la composición de las especies y tener un impacto en las relaciones tróficas y el funcionamiento de la comunidad forestal.