Introducción

Las selvas mantienen más de la mitad de las especies del planeta y se consideran importantes centros de endemismos (^{Dirzo et al., 2009}). Son reguladoras del ciclo hidrológico y de la temperatura ambiental (^{Lawrence et al., 2004}); además de que proporcionan diversos recursos a las comunidades humanas como alimento, madera, vestido, medicina, recreación, entre otros (^{Balvanera, 2012}). Estos ecosistemas se cuentan entre los más afectados por actividades antropogénicas de tipo urbano, agrícola y ganadero; además por la incidencia de fenómenos naturales como huracanes e incendios forestales. Lo anterior ha provocado la pérdida (deforestación), degradación o fragmentación de una gran parte de las selvas (^{FAO, 2016}); lo que ha conducido a la pérdida de biodiversidad y de una gran cantidad de recursos forestales potencialmente útiles para el hombre (^{Sloan y Soyer, 2015}).

En México, se reconoce que la deforestación ha tenido un mayor impacto en las selvas que en los bosques templados, misma que se estima en una reducción de 80 % de su territorio en el país (^{Challenger y Soberón, 2008}). Los procesos de deforestación y fragmentación han sido muy importantes en las selvas del sur de la Península de Yucatán, que albergan una riqueza florística calculada en 161 familias que agrupan a 2 329 especies, de las cuales 8.6 % son endémicas de la región (^{Pérez-Sarabia et al., 2017}).

Una estrategia para salvaguardar los recursos forestales son los jardines botánicos y los arboreta, como centros de conservación ex-situ o in-situ, pues desempeñan una función muy importante en programas de educación ambiental, investigación y entrenamiento en el conocimiento botánico a diversos niveles (^{Arnet et al., 2015}; ^{Dunn, 2017}; ^{Chen y Sun, 2018}). Son particularmente valiosos cuando preservan áreas de bosques o selvas inmersos en matrices agropecuarias o urbanas, pues constituyen hábitats o corredores que coadyuvan en la conservación de la flora y la fauna (^{Dunn, 2017}).

El jardín botánico (JB) del Centro de Investigación y Transferencia de Tecnología Forestal “El Tormento”, ubicado en Campeche, México, fue fundado en 1965 como un jardín natural forestal representativo de la selva mediana subperennifolia, con el objetivo de preservar la diversidad forestal de este ecosistema e introducir especies del trópico mexicano o de otras partes del mundo para enriquecerlo (^{Salaya-Sánchez y Gómez-Gómez, 1981}). El arboretum (A), se estableció en 1963 con la finalidad de representar una plantación forestal comercial mixta de especies nativas y exóticas, así como para conservar parte de la diversidad genética de especies forestales maderables, con fines de investigación y educación (^{Uzcanga-Pérez et al., 2018}). Desafortunadamente, ambas áreas fueron abandonadas por diferentes razones durante más de veinte años. En la actualidad, tanto el JB como el A, están en proceso de reactivación, con el propósito de constituir un espacio para actividades de educación ambiental, investigación científica, así como reserva de especies nativas y exóticas con usos múltiples.

El objetivo del presente estudio consistió en evaluar el estado de conservación actual de la vegetación del jardín botánico y del arboretum del Centro de Investigación y Transferencia de Tecnología Forestal El Tormento, por medio del análisis de la representatividad de las especies arbóreas y la estructura en ambos espacios, respecto a las comunidades vegetales circundantes, la diversidad de especies arbóreas en ambos espacios, y su uso potencial. Esta información documentará las estrategias de reactivación en dichas colecciones vivas y contribuirá en los esfuerzos de conservación de las selvas.

Materiales y Métodos

El Centro de Investigación y Transferencia de Tecnología Forestal El Tormento se encuentra a 7 km de la ciudad de Escárcega, en el kilómetro 292 de la carretera federal 186, entre los 18°16´25” N y los 90°43´55” O en el municipio Escárcega, Campeche (^{Cedeño, 1981}). El clima en la región es tropical, A(w) l’g, según la clasificación de Köppen, modificada por García, con temperaturas medias anuales entre 23 y 25 °C, con máximas de 42 °C y mínimas de 4.5 °C; con una precipitación media anual de 1 145 mm (^{López-Torres y Tamarit-Urías, 2005}).

El JB se ubica en el sureste del Centro de Investigación, a un costado de la zona habitacional; mientras que el A en la entrada principal a las oficinas, ambos frente a la carretera 186 (Villahermosa-Escárcega). El JB ocupa un área de 800 m de largo y 50 m de ancho (4 ha), mientras que el A tiene una superficie de 1.6 ha y está dividido en dos cuadrantes, separados por un camino de acceso a las oficinas, establecidos como una colección de árboles vivos (Figura 1). En ambos casos los suelos predominantes son Rendzina y Vertisol, según el sistema de clasificación de FAO (^{Cuanalo, 1981}).

Figura 1 Ubicación del Centro de Investigación y Transferencia de Tecnología Forestal “El Tormento”, el jardín botánico (JB) y el arboretum (A). 

El muestreo en campo se realizó en 15 parcelas cuadradas de 25 × 25 m (625 m²); es decir, en 9 375m² en el JB; en el A se trabajó en los dos cuadrantes del área total y en las selvas circundantes (SM) se establecieron cinco parcelas circulares de 1 000 m² (17.84 m de diámetro). En estas áreas se identificó a los individuos arbóreos presentes hasta nivel de especie, a los que se les midió el diámetro a la altura de 1.30 m a partir de 2.5 cm, con una cinta diamétrica modelo 283D/5m Forestry Suppliers, y la altura con un hipsómetro Vertex IV Hanglöf.

La identificación taxonómica se realizó con el apoyo de parataxónomos (Demetrio Álvarez Montejo, Manuel Arana Cua y Antonio López Carrillo), bibliografía especializada (^{Pennington y Sarukhán, 2005}; ^{Carnevali et al., 2010}) y el apoyo de expertos del herbario de la Universidad Autónoma de Campeche. Para la corroboración y, en su caso, la actualización de los datos taxonómicos se consultó ^{The plant list (2013)}.

Con los datos de campo se hizo un listado florístico de las especies arbóreas, cuyo uso se documentó mediante referencias especializadas y publicadas, así como su estatus de conservación en la NOM-059-SEMARNAT-2010 (^{Semarnat, 2010}), la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (^{IUCN, 2019}) y los apéndices de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestre (^{CITES, 2017}).

Para examinar la representatividad de los taxones del JB y A respecto a las SM, se compararon los listados, se analizó la diferencia en la composición de especies entre JB y SM, así como A y SM mediante un análisis de similitud (ANOSIM), para ello se utilizó la distancia del índice de Bray Curtis (^{Bray y Curtis, 1957}). La estimación de la proporción que aporta cada taxón a la diferencia entre las áreas de estudio, se determinó por el porcentaje de disimilitud entre ellas, se empleó la subrutina SIMPER (^{Clarke, 1993}). Estos análisis se hicieron con el programa PAST 3.25 (^{Hammer et al., 2001}).

Se calcularon la densidad (ind ha^-1), el área basal (m² ha^-1) y el valor de importancia relativa de las especies (VIR). El VIR correspondió a la sumatoria de la abundancia relativa (número de individuos por especies/número total de individuos de todas las especies * 100); la frecuencia relativa (frecuencia de una especie/suma de la frecuencia de todas las especies * 100); y área basal relativa (área basal de cada especie/área basal total de todas las especies * 100) (^{Magurran, 2004}).

En el análisis de la estructura horizontal se emplearon los valores de diámetro a la altura del pecho y para la vertical los datos de la altura total, que se representaron mediante distribuciones de frecuencia agrupadas por clase en histogramas.

Se estimaron para el JB y A la riqueza de familias (número de familias) y la diversidad verdadera mediante la expresión:

Donde:

qD = Diversidad verdadera

p _i = Abundancia relativa (abundancia proporcional) de la iésima especie

S = Número de especies

q = Orden de la diversidad

Esta expresión define la sensibilidad del índice a las abundancias relativas de las especies (^{Jost y González-Oreja, 2012}). Las medidas de diversidad verdadera estimadas fueron las de orden cero (0D), es decir la riqueza específica, y la de orden 1 (1D) que considera a todas las especies en el valor de diversidad. Además, al estimar la riqueza esperada para las áreas de estudio se calculó la eficiencia de muestreo o completitud del inventario, mediante la comparación de los taxones observados y estimados; para ello, se emplearon los estimadores no paramétricos Chao1, ACE (basados en la incidencia de las especies) y Chao 2 (basado en la abundancia de individuos de las especies) con el software Estimates versión 9.1 (^{Colwell, 2017}).

Resultados

Se registraron 11 871 individuos: 10 723 en el JB (11 457 ind ha^-1) y 1 148 en el A (717.5 ind ha^-1). Se documentaron 92 especies pertenecientes a 35 familias, de las cuales 86 se encontraron en el JB y 51 en el A; de ellas, las mejor representadas por el número de especies en los dos sitios fueron Fabaceae (19), Arecaceae (7), Sapotaceae (6) y Rubiaceae (5), que incluyen 40 % de los taxones en ambas áreas de estudio (Cuadro 1). Las familias con mayor número de individuos fueron Sapotaceae (1 369), Arecaceae, Anacardiaceae, Rubiaceae, Lauraceae y Fabaceae (Cuadro 1).

En relación con las especies, las más abundantes en el JB fueron Cryosophila stauracantha (Heynh.) R.J.Evans (1 145), Nectandra salicifolia (Kunth) Nees. (1 111), Pouteria reticulata (Engl.) Eyma (946), Metopium brownei (Jacq.) Urb. (672), y Chamaedorea seifrizii Burret (560); mientras que en el A fueron Piscidia piscipula (L.) Sarg. (176), Lysiloma latisiliquum (L.) Benth. (131), Lonchocarpus castilloi Standl. (89), Vitex gaumeri Greenm. y Cedrela odorata L. (77) (Cuadro 1).

Entre los taxa identificados en el JB y el A, se registraron siete especies endémicas; dos en ambas áreas de estudio: Mariosousa dolichostachya (S.F. Blake) Seigler & Ebinger y Alseis yucatanensis Standl.; y cinco presentes solo en el JB: C. stauracantha, Gaussia maya (O.F. Cook) H.J. Quero & Read, Lonchocarpus longistylus Pittier, Platymiscium yucatanum Standl. y Hampea trilobata Standl. Además, se registraron cinco especies introducidas, una compartida en ambas áreas: Myroxylon balsamum (L.) Harms (originaria de Centroamérica), una en el JB Lotus berthelotii Masf. (endémica de Tenerife) y tres en el A; Delonix regia (Hook.) Raf. (endémica de Madagascar), Gmelina arborea Roxb. (nativa del sudeste de Asia y la India) y Eucalyptus sp. (originaria de Australia y Nueva Guinea).

Respecto al estatus de conservación de los taxones registrados en el JB y A: siete especies están en la lista roja de IUCN, en las categorías en peligro (EN: Blepharidium guatemalense Standl.), vulnerable (VU: C. odorata y Swietenia macrophylla King), casi amenazada (NT: Mariosousa dolichostachya) y preocupación menor [LC: Tabebuia rosea (Bertol.) Bertero ex ADC., Lonchocarpus guatemalensis Benth. y Pouteria campechiana (Kunth) Baehni]. En CITES están dos especies en los apéndices II (S. macrophylla) y III (C. odorata); mientras que en la NOM-059-SEMARNAT-2010 se registran ocho especies en las categorías en peligro de extinción [P: Vatairea lundellii (Standl.) Record], amenazada [A: Astronium graveolens Jacq., G. maya, Beaucarnea pliabilis (Baker) Rose, Handroanthus chrysanthus (Jacq.) S.O. Grose, Calophyllum brasiliense Cambess. y Acosmium panamense (Benth.) Yakovlev] y sujeta a protección especial (Pr: C. odorata).

Por otro lado, en cuanto a la representación en el JB y el A del potencial de utilidad de las especies forestales tropicales, se identificaron 15 usos potenciales. Solamente uno de los taxones carece de citas de uso (B. guatemalense); mientras que 77.6 % son especies multiuso (Cuadro 1). Entre los usos destacan el maderable, con 74.5 % (madera para construcción, carpintería o ebanistería); medicinal (52.1 %); melífero, con 36.2 % (provisión de néctar y polen); y combustible, con 34 % (leña y carbón).

Se identificaron 103 especies en las SM, de las cuales 54 (52.43 %) estuvieron presentes en el JB y 38 en el A (36.89 %). El análisis ANOSIM mostró que la composición de especies en ambos casos fue estadísticamente diferente (R=0.769, p=0.0086). El análisis SIMPER permitió identificar una disimilitud promedio en este concepto de 83.96 % entre las SM y el JB; y de 89.91 % entre las SM y el A. Las especies que contribuyeron en mayor medida a esas diferencias se presentan en el Cuadro 2.

En el análisis de la estructura, el área basal promedio del A fue de 39.08 m² ±0.71, la del JB de 14.12 m² ± 2.98 y la de las SM de 38.93 m² ± 9.37. Las especies con mayor VIR para cada una de las áreas se muestran en el Cuadro 3. Se observa que en el JB y el A el valor de VIR está asociado con cifras altas de abundancia relativa o del área basal relativa; mientras que, en las SM hay especies en las que la frecuencia relativa es responsable del alto valor de VIR.

Las estructuras vertical y horizontal en el JB se caracterizaron por una distribución en forma de “J invertida”, con más de 70 % de individuos en las dos primeras categorías. En A y en las SM la distribución es en forma de campana, en la que las categorías intermedias (2 a 4) concentran alrededor de 75 % de los individuos (Figuras 2 y 3).

Figura 2 Estructura horizontal (diámetros) en el arboretum (A), jardín botánico (JB) y selvas (SM) de El Tormento. 

Figura 3 Estructura vertical (altura) en las áreas del arboretum (A), jardín botánico (JB) y selvas (SM) de El Tormento. 

El número de especies efectivas evidenció que el JB (1D = 32.82) es 1.6 veces más diverso que el A (1D = 20.8). En cuanto a la completitud del inventario, ambos sitios tuvieron valores altos; en el JB los números estimados se distribuyeron entre 80.69 % (Chao 2: 109.05), 92.09 % (ACE: 95.56) y 94.48 % (Chao 1: 93.14); mientras que para el A las estimaciones variaron de 79.27 % (ACE: 64.33), 88.81 % (Chao 1: 57.42) a 92.12 % (Chao 2: 55.36). Todos los estimadores predijeron una mayor riqueza en el JB (cinco a 21 nuevas especies), respecto al A (cuatro a 13 nuevas especies).

Discusión

El número de especies y familias registradas en este estudio para el JB y el A, concuerda con las 10 familias más frecuentes y con mayor número de especies reconocidas para la Península de Yucatán (^{Carnevali et al., 2010}); y, parcialmente. con los resultados del trabajo de ^{Salaya-Sánchez y Gómez-Gómez (1981)}, quienes registraron que en el JB de El Tormento las familias mejor representadas, en cuanto a especies, eran Fabaceae (14), Euphorbiaceae (6), Rubiaceae, Moraceae y Sapotaceae (5). Mientras que, las más abundantes eran Rubiaceae (839), Fabaceae (582), Lauraceae (500) y Anacardiaceae (437). Todas las especies en ambas áreas se han recolectado en selvas medianas subperennifolias y algunas de ellas, como Pouteria reticulata, se consideran características de selvas maduras; otras como Nectandra salicifolia pueden presentarse desde las etapas tempranas de la sucesión.

Los resultados indican la importancia del JB y del A como reservorios de especies forestales representativas de selvas medianas subperennifolias, útiles desde muy diversas perspectivas y como espacios de conservación de especies amenazadas. Lo anterior coincide con lo consignado por ^{Chen et al. (2009)}, ^{Oldfield (2009)}, ^{Miller et al. (2016)}, ^{Gaio-Oliveira et al. (2017)}, ^{Volis (2017)}, así como ^{Chen y Sun (2018)} quienes destacan el valor de estos espacios como centros de diversidad, diseño de estrategias de conservación, manejo e investigación de los recursos forestales, además para salvaguardar la biodiversidad asociada a los diferentes ecosistemas representados.

En los dos sitios sobresale el alto porcentaje de especies con múltiples usos, lo que evidencia la enorme riqueza de componentes bióticos y, en consecuencia, de servicios ambientales que ofrecen los taxa arbóreos de las selvas. En este contexto, se pueden mencionar: el abastecimiento de madera, medicinas, alimentos, forraje y cercos vivos; pero también, la presencia de especies melíferas que favorecen la polinización y la de aquellas con un alto valor cultural y religioso. Al respecto, ^{Hardwick et al. (2011)} enfatizan el papel de los jardines botánicos como custodios de taxa importantes para las comunidades locales por los servicios ecosistémicos que proporcionan.

^{Chen et al. (2009)} subrayan la trascendencia de documentar los usos de especies nativas, desarrollar estrategias de manejo en los jardines botánicos tropicales y difundir ambos entre los diferentes usuarios del bosque, para favorecer su conservación. Otros autores se enfocan en las especies amenazadas o endémicas con utilidad y relevancia para atender las necesidades de las comunidades, en relación con salud, nutrición, silvicultura, combustibles y agricultura, particularmente en el contexto del cambio climático (^{Hardwick et al., 2011}; ^{Heywood, 2011}; ^{Chen y Sun, 2018}). ^{Cannon y Kua (2017)}, así como ^{Dunn (2017)} destacan la necesidad de incorporar perspectivas socioeconómicas en los planes de conservación de los jardines botánicos, que integren los usos locales, tradicionales y el valor cultural, es decir con un contexto biocultural.

Tanto el arboretum como el jardín botánico cumplen con la función de resguardar especies con algún grado de amenaza, asimismo constituyen reservorios y fuentes potenciales de germoplasma para la conservación de las especies. En ese sentido, ^{Oldfield (2009)} resalta la importancia que tienen los jardines botánicos en la conservación de especies arbóreas y enfatiza la necesidad de espacios que representen el hábitat natural. ^{Chen et al. (2009)} señalan la relevancia de tener jardines botánicos tropicales in-situ, que promuevan iniciativas, no solo para la conservación de taxones arbóreos nativos y su reintroducción, sino también por la gran biodiversidad que pueden albergar y conservar. Otros autores (^{Heywood, 2017}; ^{Volis, 2017}) documentan la importancia de estos espacios para priorizar la conservación de especies a nivel regional, a partir de su vulnerabilidad a los efectos del cambio climático y la posibilidad de comprobar sus impactos en los procesos de floración, hibridación, polinización, colonización de especies invasoras o bien en la plasticidad que algunas de ellas pueden mostrar.

Por otro lado, ^{Miller et al. (2016)} consideraron que las colecciones vivas aquí estudiadas tienen una gran repercusión en la generación y el monitoreo de estrategias de restauración, puesto que son áreas que reúnen información relacionada con la sucesión, la composición de especies de ecosistemas de referencia, la correcta propagación de las especies forestales; a la par que son espacios que contribuyen a divulgar la importancia de cuidar y hacer un manejo sustentable de los recursos forestales.

A pesar del alto valor en el porcentaje de disimilitud entre la composición de las SM vs el JB y el A, es innegable la conveniencia de que el JB alberge más especies de las presentes en las SM, particularmente, aquellas con algún estatus de amenaza o y un alto potencial de uso.

Los valores del AB de las SM y el A son semejantes a los consignados por diversos autores para selvas medianas subperennifolias del sur de México, como ^{Reed y Lawrence (2003)}, ^{García-Licona et al. (2014)}, ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero (2018)}; mientras que en JB, las AB son comparables con las de vegetación secundaria (^{Reed y Lawrence, 2003}; ^{Van Breugel et al., 2006}; ^{Vester et al., 2007}; ^{García-Licona et al. 2014}; ^{Esparza-Olguín et al., 2019}). En el JB y en el A sobresalen especies registradas para las selvas medianas subperennifolias y vegetación secundaria derivada de estas con altos valores de VIR (^{Díaz et al., 2002}; Read y Lawrence, 2003; ^{Pennington y Sarukhán, 2005}; ^{Vester et al., 2007}; ^{Zamora-Crescencio et al., 2012}; ^{García-Licona et al., 2014}; ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero, 2018}).

En relación con el comportamiento de las estructuras horizontal y vertical, tanto el JB (J invertida) como el A y las SM (en forma de campana) coinciden con el argumento de que ambos patrones indican que las áreas mantienen procesos de recuperación a través de la sucesión, y así garantizan el reemplazo de árboles eliminados por diversas causas (^{Díaz et al., 2002}; ^{Zamora-Crescencio et al., 2012}; ^{García-Licona et al., 2014}; ^{Báez-Vargas et al., 2017}; ^{Chiquini-Heredia et al., 2017}).

Las diferencias en la diversidad entre el JB y el A, probablemente, estén asociadas con el hecho de que el JB es un espacio que no recibió manejo o mantenimiento por más de 35 años, por lo que su vegetación siguió el proceso de sucesión ecológica, con el consecuente recambio de especies, lo que originó una mayor diversidad (^{Poorter, 2007}; ^{Norden et al., 2009}; ^{Chazdon et al., 2010}; ^{Lebrija et al., 2010}). En el A se hicieron acciones esporádicas de mantenimiento que contribuyeron a que se conservara como una colección de árboles vivos con el arreglo de una plantación.

Los estimadores de riqueza de especies utilizados señalan un esfuerzo de muestro suficiente que permite una buena representación de la composición de especies tanto para el JB, como para el A, dados los valores relativamente altos de completitud (^{Álvarez et al., 2012}; ^{Vite et al., 2014}).

Conclusiones

Los resultados del presente estudio en su conjunto confirman la importancia del Jardín Botánico y el Arboretum como reservorios de la diversidad arbórea asociada a las selvas medianas subperennifolias y su uso potencial; constituyen espacios para la formulación de estrategias de conservación, manejo y conocimiento de los recursos forestales. Al formar parte de un centro de investigación y transferencia de tecnología, la información vertida en este trabajo coadyuvará en la generación y desarrollo de líneas de investigación y propagación de las especies arbóreas y de la biodiversidad asociada a las selvas a nivel local y regional. Así mismo, los datos aquí reunidos podrán fundamentar el diseño de planes de educación y divulgación vinculados a las diferentes temáticas que se trabajen en ambas colecciones vivas.