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Introducción
Los rasgos funcionales son todas aquellas características morfo-fisio-fenológicas que influyen directa o indirectamente en el éxito biológico de la planta, se manifiestan en su crecimiento, reproducción y supervivencia (Lavorel y Garnier, 2002; Violle et al., 2007; Pérez-Harguindeguy et al., 2016). Dentro de un ecosistema las condiciones climáticas, la disponibilidad de recursos y los disturbios, tanto naturales como antrópicos actúan como un filtro natural para las especies; solo aquéllas con un conjunto determinado de atributos superan la barrera ambiental y logran el éxito biológico coexistiendo con otras de características funcionales similares (Keddy, 1992; Zobel, 1997; Díaz et al.,1998; Lortie et al., 2004; Cornwell y Ackerly, 2009).
El cambio climático modificará el régimen hidrológico global a consecuencia de alteraciones tanto en la magnitud de la precipitación, como en la temperatura y su interacción con las condiciones físicas y de vegetación de cada lugar (IPCC, 2007; Imbach et al., 2010); lo anterior representa un gran riesgo para la conservación de las especies, ya que implica cambios en las condiciones naturales que son cruciales para su desarrollo en el ecosistema (Sala et al., 2000; Nicotra et al., 2010).
A partir de las variaciones climáticas que se prevén para Costa Rica, los ecosistemas secos y húmedos serán los más expuestos y sensibles (Locatelli y Imbach, 2010), los cuales son hábitats naturales de Cedrela odorata L., por lo que su permanencia en el espacio y tiempo está comprometida.
Cedrela odorata es una especie arbórea tropical de gran valor para la industria forestal; por lo tanto, su conservación es relevante para Costa Rica y el mundo, en general (Gillies et al., 1997). Su distribución natural comprende desde México hasta el norte de Argentina, habita en una amplia gama de ecosistemas con distintas condiciones ambientales (Pennington y Sarukhán, 2005; Rojas-Rodríguez y Torres-Córdoba, 2013). En Costa Rica, crece en ambientes estacionalmente secos, así como en sitios muy húmedos, en ambos presenta características fenotípicas distintas (Navarro et al., 2002; Cavers et al., 2003).
En respuesta a las condiciones y restricciones del hábitat, los taxa ajustan la magnitud de expresión de sus caracteres funcionales, lo que resulta en fenotipos aptos y capaces de alcanzar el éxito biológico (Bolnick et al., 2003; Jung et al., 2010; Bolnick et al., 2011). Esta divergencia entre individuos de la misma especie se le conoce como variación intraespecífica, y se considera como un proceso microevolutivo (Masuelli y Marfil, 2011). La variabilidad intraespecífica de caracteres/rasgos morfológicos podría ser el origen de la resiliencia de los taxones y por tanto, de los ecosistemas ante las modificaciones climáticas (Garzón et al., 2011; Jung et al., 2014; Moran et al., 2016).
Estudiar la variabilidad intraespecífica permite entender el potencial de respuesta de las especies a factores de alteración, como el cambio climático (Cianciaruso et al., 2009; Salgado, 2016; Des Roches et al., 2018). Sin embargo, a la fecha su correcta medición no es clara, ya que los protocolos para su evaluación se han enfocado, principalmente, en la variación entre especies e ignoran la intraespecífica; es decir, la mayoría de los estudios sobre rasgos funcionales se centran en la variabilidad interespecífica (Albert et al., 2010a; Albert et al., 2011).
El objetivo del presente estudio fue evaluar la variabilidad intraespecífica de los rasgos funcionales que manifiestan las poblaciones de Cedrela odorata en tres tipos de bosques naturales con distintos regímenes de precipitación en la Península de Nicoya, Costa Rica. La selección de los caracteres se basó en su reconocida relación con procesos vitales de la planta, como la adquisición y asignación de recursos, adaptación a factores de cambio y la sobrevivencia a disturbios (Cuadro 1) (Cornelissen, 1999; Poorter y Jong, 1999; Poorter y Garnier, 2001; Hacke et al., 2001; Mediavilla et al., 2001; Wright y Cannon, 2001; Westoby et al., 2002; Wright y Westoby, 2002; King et al., 2006; Poorter y Bongers, 2006; Sterkt et al., 2006; Álvarez‐Clare y Kitajama, 2007; Chao et al., 2008; Curran et al., 2008; Wright et al., 2017). Se espera que los individuos de C. odorata no presenten valores constantes de estos caracteres a lo largo del gradiente ambiental, ya que la manera en que un individuo expresa sus rasgos funcionales tiene una estrecha relación con las condiciones ambientales específicas del hábitat donde cada uno persigue el éxito biológico (Poorter, 2008; Albert et al., 2010b).
Cuadro 1 Lista de rasgos funcionales medidos, abreviatura; así como las unidades en las que se evalúan.
| Rasgo funcional | Abreviatura | Unidad |
|---|---|---|
| Foliares | ||
| Área foliar | AF | mm2 |
| Área foliar específica | AFE | mm-2 mg |
| Contenido de materia seca foliar | CMSF | mg-1 g |
| Tallo | ||
| Densidad de madera | DM | g cm-3 |
| Grosor de corteza | GC | cm |
Los resultados contribuyen al conocimiento de este proceso microevolutivo y hacen posible vislumbrar el potencial de respuesta que las especies vegetales expresan ante variaciones ambientales, y lo que esto implica para su conservación.
Materiales y Métodos
Se evaluó la variabilidad intraespecífica de cinco caracteres morfológicos: área foliar (mm2), área foliar específica (mm-2 mg), contenido de matera seca foliar (mg-1 g), densidad de madera (g cm-3) y grosor de corteza (cm) de 90 individuos de C. odorata, en tres bosques naturales bajo distintos regímenes de precipitación anual.
Los escenarios de cambio climático sugieren que los regímenes hidrológicos serán potencialmente afectados (Arnell, 1999; Arnell 2003); sin embargo, el conocimiento sobre cómo las plantas responderán ante esa situación es escaso; por ello, en este trabajo se consideró solo la precipitación media anual como el filtro ambiental con efecto sobre el proceso de ajuste de los valores correspondientes a los rasgos antes citados.
Área de estudio
El estudio se llevó a cabo en la región de la Península de Nicoya, Costa Rica (10°51´5´´-9°34´10´´ LN; 85°42´27.3´´-85°06´41.6´´ LO). La topografía, generalmente, es plana, solo con una elevación en la zona central que alcanza los 900 msnm. De acuerdo a datos climáticos de Worldclim (http://www.worldclim.org/), el área presenta un gradiente de precipitación de N-S; las condiciones de baja precipitación y estacionalidad de las lluvias se ubican hacia la parte norte de la península, en el límite con Nicaragua; mientras que hacia el sur, las condiciones son más húmedas (Figura 1).
Figura 1 Área de estudio, gradiente de precipitación y ubicación de los sitios de muestreo por cada estrato.
Para definir espacialmente el gradiente de precipitación en la península, se utilizó el software Arc Gis versión 10.2 y la capa ráster de la variable bioclimática “precipitación anual” de la base de datos en línea de Worldclim. Se dividió el gradiente de precipitación en tres estratos (Cuadro 2); cada uno asociado a una zona de vida de Holdridge (Holdridge, 1967).
Cuadro 2 Estratificación del gradiente de precipitación en la Península de Nicoya, Costa Rica.
| Estratificación del gradiente | Intervalo de precipitación media anual (mm) | Zona de vida Holdridge |
|---|---|---|
| Estrato 1 | 1 365-1 886 | Bosque seco tropical (BST) |
| Estrato 2 | 1 886-2 329 | Bosque húmedo tropical (BHT) |
| Estrato 3 | 2 329-3 126 | Bosque muy húmedo tropical (BMHT) |
Muestreo y evaluación de caracteres/rasgos morfológicos
Para cada estrato del gradiente se midieron los rasgos funcionales de 30 individuos de Cedrela odorata. Se utilizaron 14 sitios de muestro (Figura 1) dentro de parches de bosque secundario, según la definición de Finegan (1996). Los sitios muestreados eran relativamente planos, pendiente entre 0 y 15 %, y la separación mínima entre individuos fue de 50 m. Únicamente, se midieron árboles de C. odorata con aspecto sano y diámetro normal (DN) de 30 a 100 cm.
Variables evaluadas
En cada árbol se midieron los cinco atributos anteriormente mencionados. La medición y estimación de AF, AFE, CMSF y GC se realizó de acuerdo con el protocolo estandarizado de rasgos funcionales de las plantas (Pérez-Harguindeguy et al., 2013). Para la DM se utilizó el método de gravedad específica (Williamson y Wieman, 2010). El valor de este rasgo por individuo correspondió directamente al estimado con el método propuesto. Los rasgos fueron medidos durante el período de muestreo que coincidió con la época en la cual los árboles tenían el follaje completo, en el año de 2017. Solo se consideraron las hojas de la parte expuesta al sol, maduras y sin evidencia de herbivoría o daño por patógenos.
Para la estimación del área foliar se manejó un escáner convencional marca HP modelo HP Scanjet 300 Flatbed y el software Leaf Area Measurement versión 1.3. Además, una balanza analítica OHAUS SCOUT modelo H-5851 para pesar las muestras, y equipo convencional de laboratorio como probetas y vasos de precipitado de la marca Kimax. Para la medición del grosor de corteza se utilizó un calibrador de corteza de la marca Suunto.
El protocolo para el registro de rasgos funcionales indica que para especies leñosas se requieren 10 hojas por taxon y preferiblemente 20 hojas provenientes de 10 individuos (dos hojas de 10 individuos al azar); sin embargo, el procedimiento está diseñado para la realización de estudios a nivel interespecífico, en el cual únicamente se utiliza el valor promedio de los rasgos de la comunidad y se ignora la amplia variabilidad que pueden presentar miembros de la misma especie.
A la fecha, la elección de la mejor estrategia de muestreo para capturar valores medios de caracteres morfológicos de una especie o población, mientras se mantiene la información de la variabilidad de los atributos y se minimiza el tamaño y esfuerzo de muestreo, es un tema abierto para la ecología de rasgos funcionales (Pretuzzellis et al., 2017).
Por tanto, para incluir la mayor variabilidad intraespecífica de caracteres morfológicos posible por individuo, en el presente estudio se recolectaron y midieron 20 hojas por árbol, sin considerar el peciolo de los foliolos, por lo que se retiró antes de procesar las muestras. Así, el valor individual de los rasgos foliares (AF, AFE, CMSF) fue la media de los valores de las 20 hojas consideradas por árbol.
Análisis de datos
Se realizó un modelo lineal de efectos mixtos para conocer el efecto del gradiente de precipitación sobre la variación de los valores de los rasgos funcionales. Los atributos fueron la variable respuesta del modelo, el sitio del muestreo el factor aleatorio y la zona de vida del gradiente el factor fijo. Posteriormente, se hizo una prueba de comparación múltiple por el método LSD (Fisher) con un nivel de significancia de 0.05 (Williams y Abdi, 2010), para conocer qué poblaciones difieren estadísticamente entre sí. Además, se llevó a cabo un análisis de componentes principales (ACP) de los cinco caracteres evaluados, con la finalidad de obtener la agrupación de los 90 individuos evaluados, con relación a la magnitud de expresión de sus rasgos morfológicos. Todos los análisis se efectuaron en la plataforma estadística InfoStat versión 2008 (Di Rienzo et al., 2018).
Resultados y Discusión
Variación intraespecífica de rasgos entre estratos
La variabilidad de un conjunto de rasgos en una población determinada puede deberse a la adaptación local o a la plasticidad fenotípica; es decir, la gama de fenotipos que un mismo genotipo expresa en respuesta a la heterogeneidad ambiental, en el espacio y tiempo (epigenética, microevolución) (Geber y Griffen, 2003; Richards et al., 2010;Violle et al., 2012).
Las plantas muestran gran variabilidad intraespecífica de rasgos en respuesta a las restricciones abióticas o bióticas del ecosistema (Violle et al., 2007; Violle et al., 2012). Dicha habilidad les permite sobrevivir, crecer y reproducirse en nuevas condiciones ambientales (Joshi et al., 2001). Se ha comprobado que, incluso en áreas relativamente pequeñas, muchas poblaciones vegetales presentan gran variación fenotípica sobre un conjunto de caracteres, que comprenden características de formas de vida, resistencia a patógenos y herbivoría, así como de diferenciación de estrategias de adquisición y distribución de nutrientes (Wellstein et al., 2013).
En este estudio, C. odorata presentó variación intraespecífica en todos los rasgos funcionales evaluados. El intervalo de variación de los caracteres morfológicos fue el siguiente: DM: 0.27-0.48 g cm-3, GC: 0.7-4.34 cm, CMSF: 115-372 mg-1 g, AF: 22 048-68 566 mm2 y el AFE: 15.4-53.6 mm-2 mg. El grosor de la corteza y el área específica foliar fueron los rasgos funcionales con mayor variación a lo largo del gradiente de precipitación (Cuadro 3). El análisis del modelo lineal de efectos mixtos y su prueba de comparación de medias demostraron la existencia de un efecto significativo del estrato sobre la variación en los valores de los caracteres funcionales de cada individuo evaluado (Cuadro 4).
Cuadro 3 Estadística descriptiva de los rasgos funcionales evaluados en Cedrela odorata L. en la Península de Nicoya, Costa Rica.
| Rasgo | Unidad | n | Media | E.E | C.V | Min. | Máx. |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| AF | mm2 | 90 | 40 287 | 872 | 20.53 | 22 048 | 685 666 |
| AFE | mm-2 mg | 90 | 26.2 | 1 | 36.25 | 15.4 | 53.6 |
| CMSF | mg-1 g | 90 | 242.2 | 6.04 | 23.65 | 115 | 372.2 |
| DM | g cm-3 | 90 | 0.4 | 0 | 11.748 | 0.27 | 0.48 |
| GC | cm | 90 | 2.2 | 0.08 | 34.37 | 0.74 | 4.34 |
AF = Área foliar; AFE = Área foliar específica; CMSF = Contenido de materia seca foliar; DM = Densidad de madera; GC = Grosos de corteza; E.E = Error estándar; CV = Coeficiente de variación.
Cuadro 4 Lista de rasgos funcionales analizados, valores medios, y efecto del gradiente para cada estrato.
| Rasgo | Unidad | BST | BHT | BMHT | F | P |
|---|---|---|---|---|---|---|
| AF | mm2 | 35 869±1 712.5 b | 41 936±1 681.1 a | 43 059±17 36.7 a | 4.95 | 0.029* |
| AFE | mm-2 mg | 20.1 ± 2.8 b | 35 ± 2.82 a | 23 ± 3.13 b | 7.59 | 0.009** |
| CMSF | mg-1 g | 274 ±16.87 a | 190 ±16.8 b | 269 ± 18.6 a | 7.63 | 0.008** |
| DM | g cm-3 | 0.41 ±0.1 a | 0.4 ± 0.1 b | 0.41 ±0.1 a | 4 | 0.05* |
| GC | cm | 2.7 ± 0.14 a | 1.7 ± 0.14 b | 2.3 ± 0.15 a | 13.7 | 0.001** |
AF = Área foliar; AFE = Área foliar especifica; CMSF = Contenido de materia seca foliar; DM = Densidad de madera; GC = Grosor de corteza; BST = Bosque seco tropical; BHT = Bosque húmedo tropical; BMHT = Bosque muy húmedo tropical; Valores de medias con letras distintas representan diferencias estadísticamente significativas. El nivel de significancia se expresa en: *P<0.05, **P <0.01.
El BST y el BHT registraron diferencias significativas en todos los rasgos funcionales evaluados (p≤ 0.05);lo cual indicó que las poblaciones de ambos ecosistemas se distinguen significativamente entre sí, ya que cada una de ellas expresó en diferente magnitud los cinco rasgos considerados. La población del BST tuvo una menor lámina foliar, menos área específica foliar, mayor contenido de materia seca por foliolo y de densidad específica de madera y un espesor de corteza superior, con respecto a la población del BHT (Figura 2).
Letras distintas representan diferencias estadísticas significativas (p ≤ 0.05).
Figura 2 Variabilidad intraespecífica de rasgos funcionales de Cedrela odorata L. entre tipos de bosque.
El BST y el BMHT no registraron diferencias significativas (p≤ 0.05) con respecto a DM, GC, CMSF, y AFE, pero sí para el caso del AF. Para este atributo, el BHT y el BMHT se distinguieron significativamente del BST, el cual evidenció la lámina foliar más pequeña de los tres (Figura 2).
La variación de AF fue gradual, de acuerdo a las condiciones de humedad del gradiente de precipitación (Figura 2). El valor medio fue superior en el BHT y BMHT, con 41 936 ± 1 681.1 mm2 y 43 059 ± 1 736.7 mm2 respectivamente, ecosistemas que presentaban mayor precipitación dentro del área de estudio; mientras que, en el BST el AF fue de 35 869 mm2, cuya diferencia fue significativa (p≤0.05).
La reducción en el tamaño de la lámina foliar, generalmente, se interpreta como una adaptación a la sequía y al alto grado de radiación (Givnish, 1987; Cornelissen et al., 2003). Se ha observado que este rasgo tiene una relación positiva con la precipitación (Hamann, 1979; Mencuccini y Grace, 1995; Yates et al., 2010; Wright et al., 2017). Xu et al. (2009), argumentan que la variación en el tamaño de la lámina foliar a lo largo de un gradiente climático puede deberse a las distintas demandas de evapotranspiración.
Resulta poco apropiado interpretar por separado la variación de cada carácter, ya que los órganos de las plantas cumplen con más de una función, como es el caso del grosor de la corteza; la que además de tener funciones protectoras ante factores bióticos y abióticos, también se relaciona con la asignación y distribución de los nutrientes y el agua al interior de la planta; con la respiración y la fotosíntesis a nivel del tallo (Roth, 1981; Pfanz et al., 2002; Paine et al., 2010; Cernusak y Hutley, 2011; Lawes et al., 2011; Poorter et al., 2014; Pausas, 2015; Rosell et al., 2015; Rosell, 2016). La compensación podría ser en toda la planta y no solo en un órgano, en particular. El ajuste de los valores de los rasgos funcionales, posiblemente, es el resultado de la compensación coordinada dentro de cada individuo (Rosell, 2014).
Estrategias funcionales en el uso de recursos
En respuesta a la disponibilidad heterogénea de recursos en el ambiente y para aprovecharlos de manera eficiente, la ecología funcional sugiere que las especies vegetales pueden desplazarse dentro de un espectro de variación funcional a lo largo de ejes específicos de especialización (Wright et al., 2004; Freschet et al., 2010; Freschet et al., 2012; Reich, 2014), y alternar entre estrategias conservativas en ambientes donde las condiciones naturales acentúan la barrera ambiental (especies conservativas) y estrategias adquisitivas, en las que se persigue una rápida adquisición y renovación de recursos (especies adquisitivas). Esa compensación se basa en la inversión de recursos en los distintos órganos y tejidos de la planta, con respecto a su durabilidad y grado de tolerancia a distintos tipos de condiciones ambientales.
Las especies conservativas se caracterizan por invertir en tejidos más densos, duraderos y protectores; mientras que, las adquisitivas optan por tejidos blandos y de rápido crecimiento (Díaz et al., 2004; Chave et al., 2009; Baraloto et al., 2010; de la Riva et al., 2014; Díaz et al., 2016).
El análisis de componentes principales (Figura 3) muestra un eje principal que explica la mayor parte de la variabilidad (51.7 %), en el cual se distribuyen los rasgos funcionales y los individuos a lo largo de este primer eje de especialización de estrategias adquisitivas y conservativas del uso de recursos. Así, en el extremo negativo se ubicaron los individuos asociados con estrategias conservativas (altos contenidos de materia seca foliar, mayor densidad de madera y mayor grosor de corteza); en el lado opuesto, se agruparon los individuos asociados con estrategias más adquisitivas (valores elevados para las áreas específicas de sus hojas).
Círculos blancos = Individuos del BST; Círculos grises = Individuos del BHT; Círculos negros = Individuos del BMHT. (Ver abreviaturas en Cuadros 1 y 2).
Figura 3 Análisis de componentes principales para los 5 rasgos funcionales y los 90 individuos Cedrela odorata L. considerados en este estudio.
Se aprecia que los árboles del BST y 66 % de la población del BMHT se encuentran en la región conservativa del eje. Con base en los valores de AFE, CMSF, DM y GC se infiere que esta población de C. odorata tiene una tasa fotosintética y un crecimiento relativo bajo, ya que invierten sus recursos en tejidos foliares y de tallo más densos y fuertes, lo que les provee de una mayor resistencia a los agentes patógenos, a la herbivoría y a daños físicos por factores abióticos; por tanto, la esperanza de vida de esos individuos es mayor, mientras que en el extremo opuesto se hallan todos los individuos del BHT y el resto de la población del BMHT. De acuerdo con los valores de los rasgos de esta población, se deriva que sus árboles tienen una tasa fotosintética más alta respecto a la población conservativa, por lo que su crecimiento relativo es mayor. Sin embargo, sus tejidos foliares y de tallo son menos resistentes a los factores bióticos y abióticos, por lo que su esperanza de vida es menor.
El AF no tuvo relación con estos rasgos debido a que su varianza está asociada al eje dos (19.5 %) y es independiente de los otros rasgos; probablemente la variación de dicho carácter morfológico está asociada a otro eje de especialización.
Las poblaciones de los extremos del gradiente (BST y BMHT) presentaron similitud en los valores de sus rasgos funcionales, lo que sugiere que la precipitación no es el filtro con el efecto mayor sobre el proceso de ajuste de sus rasgos funcionales. Es probable que exista otro factor o la sinergia de varios que influyen sobre la variación intraespecífica en C. odorata en el área de estudio (Bergholz et al., 2017). Lohbeck et al. (2013) sugieren que cuando el efecto de la disponibilidad de agua decrece, otros elementos ambientales, como la disponibilidad de luz por competencia inter e intraespecífica adquieren mayor fuerza, por lo que los individuos conducen sus estrategias funcionales a tolerar la baja disponibilidad de luz, debido a la presencia de un dosel más cerrado.
De acuerdo con diferentes escenarios de cambio climático, para el área de estudio, Fung et al. (2017) estiman que en el año 2060 el bosque seco de la Península de Nicoya desplazará al bosque húmedo. Este cambio, aparentemente, será rápido ya que el terreno plano característico de la zona favorecerá el proceso. En ese sentido, los resultados del presente trabajo sugieren que las poblaciones de C. odorata existentes en la Península de Nicoya tienen el potencial para modular la expresión de sus rasgos funcionales y adecuarse a las nuevas condiciones ambientales que el cambio climático supone para esta zona del planeta. Sin embargo, se desconoce la rapidez con la cual la especie podría ajustar sus caracteres y, por lo tanto, si dichos ajustes permitirían su supervivencia.
Los resultados señalan que las plantas tienen una gran variabilidad entre fenotipos y resaltan la importancia de considerar la variabilidad intraespecífica de atributos cuando se pretende entender las respuestas adaptativas de las especies a las alteraciones ambientales. El estudio de la variación de los rasgos funcionales es necesario para conocer cómo los organismos vivos podrían responder ante los cambios globales (McGill et al., 2006). Tales respuestas dependerán del tipo de carácter y su heredabilidad (Lloyd-Smith et al., 2005).
Conclusiones
El estudio sobre variación de rasgos funcionales de Cedrela odorata prueba que existe un grado de divergencia entre fenotipos a lo largo de un gradiente de precipitación en la Península de Nicoya, Costa Rica. Además, se aprecia que el área foliar es mayor generalmente en los individuos pertenecientes a los ecosistemas húmedos.
Se demuestra que, en esta área geográfica, Cederla odorata evidencia sus caracteres morfológicos dentro de un eje de especialización adquisitivo-conservativo para el uso de los recursos. Al respecto, los resultados sugieren que esta especie tiene el potencial de adaptarse a las nuevas condiciones ambientales que se prevén para la zona Nicoya, sin embargo, el cambio climático es un escenario complejo en el que la respuesta de las especies puede estar fuertemente condicionada por la geografía del área de estudio, la escala espacio-temporal considerada, la naturaleza y amplitud del gradiente ambiental muestreado o incluso el genotipo de los individuos. Por lo que se requiere mayor investigación sobre la variabilidad intraespecífica de los rasgos morfológicos para determinar cómo el cambio climático afectará el rendimiento y distribución de los taxones.
