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Revista mexicana de ciencias forestales

versión impresa ISSN 2007-1132

Rev. mex. de cienc. forestales vol.10 no.56 México nov./dic. 2019  Epub 30-Abr-2020

https://doi.org/10.29298/rmcf.v10i56.462 

Artículo Científico

Mortalidad y sanidad de procedencias de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. en la costa de Oaxaca

Mario Valerio Velasco-García1  * 

María Luisa Hernández-Hernández2 

Carlos Ramírez-Herrera3 

Martín Enrique Romero-Sánchez1 

Liliana Muñoz-Gutiérrez1 

1Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales, INIFAP. México.

2Universidad del Mar. México.

3Posgrado en Ciencias Forestales, Colegio de Postgraduados. México.


Resumen

En México existe un vacío de conocimiento sobre la mortalidad y sanidad de plantaciones forestales tropicales. Por tanto, un ensayo de procedencias de Enterolobium cyclocarpum se estableció en dos sitios (Pinotepa de Don Luis y Valdeflores) de la región Costa de Oaxaca, México, para conocer los factores y agentes bióticos relacionados con esta especie. La mortalidad y sanidad de las plantas se registró durante 18 meses, y se determinaron diferencias entre sitios y procedencias. Orthogeomys grandis (tuza) en Pinotepa de Don Luis (27.9 %) y la sequía (29.2 %) en Valdeflores causaron mayor mortalidad de individuos. Cenicilla (Oidum), pulgón (Aphis), cochinilla algodonosa (Pseudoccocus longispinus), corta palos (Oncideres), un barrenador (Lepidoptera) y un defoliador (Lepidoptera) se vincularon con la sanidad de E. cyclocarpum. Las cenicillas y los pulgones afectaron el mayor número de ejemplares; en Pinotepa de Don Luis, las cenicillas infectaron 58.8 % de las plantas y los pulgones a 29.2 %; mientras que, en Valdeflores la afectación fue de 3.3 % y 0.8 %, respectivamente. En Pinotepa de Don Luis, Cortijo y Colotepec tuvieron menor infección de cenicilla y la infestación de pulgones no fue significativa entre las procedencias. En Valdeflores, cinco procedencias carecieron de presencia de cenicilla y, únicamente, El Zarzal tuvo evidencia de pulgones. La ubicación y la precipitación de los sitios influyeron en los niveles de mortalidad y sanidad de las plantas de E. cyclocarpum.

Palabras clave Aphis; Oidium; Oncideres; plantaciones tropicales; Pseudococcus longispinus (Targioni Tozzetti; 1867); sequía

Abstract

In Mexico, there is a knowledge gap on plant mortality and health of tropical forest plantations. Therefore, a provenances test of Enterolobium cyclocarpum was established in two sites (Pinotepa de Don Luis and Valdeflores) in the coastal region of Oaxaca, Mexico to determine the mortality factors and biotic agents related to the health of this specie. Mortality and plant health were recorded during 18 months; also, differences between sites and between provenances were determined. Orthogeomys grandis (pocket gopher) in Pinotepa de Don Luis (27.9 %) and drought (29.2 %) in Valdeflores caused higher plant mortality. Powdery mildews (Oidum), aphid (Aphis), cottony cochineal (Pseudoccocus longispinus), twig girdlers (Oncideres), borer (Lepidoptera) and defoliator (Lepidoptera) were the biotic agents related to health of E. cyclocarpum. The powdery mildews and the aphids infected the highest number of plants; in Pinotepa de Don Luis, the powdery mildews and the aphids infected 58.8, 29.2 % of the plants, respectively; whereas, in Valdeflores, the powdery mildews and aphids infected 3.3 % and 0.8 % of the plants, respectively. In Pinotepa de Don Luis, plants from Cortijo and Colotepec had the lowest powdery mildews infection, and the aphid infestation was not different in plants between provenances. In Valdeflores, plants from five provenances were free of powdery mildews infection, and the aphids only infested plant from the El Zarzal provenance. The location and precipitation of the sites influenced the levels mortality and infection of E. cyclocarpum plants.

Key words Aphis; Oidium; Oncideres; tropical plantations; Pseudococcus longispinus (Targioni Tozzetti; 1867); drought

Introducción

En México, durante el periodo de 2000 a 2018 se plantaron 4.708 millones de ha de árboles forestales con fines comerciales y de conservación; sin embargo, el porcentaje de supervivencia varió de 20 a 64 % (GEUM, 2018). Los cuales son similares en plantaciones experimentales, cuyos valores son de 22 a 82 % (Pedraza y Williams-Linera, 2003; Alvarez-Aquino et al., 2004; Muñoz et al., 2013; Sigala et al., 2015). Esta baja supervivencia se debe a factores múltiples, entre ellos la calidad de planta, los sistemas de producción y la procedencia de semillas (Ramírez-Contreras y Rodríguez-Trejo, 2004; Rodríguez-Trejo, 2006; Sigala et al., 2015); además de, las condiciones del sitio de plantación, la depredación, las plagas y enfermedades (Alvarez-Aquino et al., 2004; Ramírez-Contreras y Rodríguez-Trejo, 2004; Cibrián, 2013).

Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. es un árbol multipropósito (Couttolenc-Brenis et al., 2005) de importancia forestal, nativo de México y Centroamérica (Vázquez-Yanes et al., 1999; Pennington y Sarukhán, 2005). En zonas tropicales de México, se utiliza para programas de restauración, sistemas agroforestales y silvopastoriles, así como en plantaciones forestales comerciales (Vázquez-Yanes et al., 1999; Muñoz-Flores et al., 2016). No obstante, la supervivencia varía de 50.8 a 64 % (Foroughbakhch et al., 2006; Muñoz et al., 2013); aunque las causas de la mortalidad se desconocen, pero es de suponer que se debe a factores relacionados con el origen de las semillas, el sitio de plantación (Foroughbakhch et al., 2006; Muñoz et al., 2013), a las plagas y enfermedades (Cibrián, 2013).

En México, existe un gran vacío de conocimiento sobre la depredación y los agentes bióticos relacionados a la sanidad de E. cyclocarpum en plantaciones forestales; sin embargo, retrasan el crecimiento, afectan la productividad y pueden causar la muerte de los árboles (Cibrián, 2013). Respecto a la sanidad de E. cyclocarpum, en el país se han identificado insectos del género Aphis, cochinilla algodonosa y cochinilla rosada, las cuales afectan brotes, hojas, ramas y frutos de individuos adultos (Solares, 2008; López-Arriaga et al., 2010; Sinavef, 2011; Isiordia-Aquino et al., 2012); además, tres especies de barrenadores, entre ellos Xyleborus volvulus (F.), que dañan el tronco (Cibrián et al., 1995; Solares, 2008).

Por otra parte, el conocimiento de la variación geográfica adaptativa permite generar reglas de movimiento de semillas forestales (Zobel y Talbert, 1988; White et al., 2007), las cuales aumentan la probabilidad de éxito de las plantaciones. Elegir la procedencia adecuada para cada sitio en particular es fundamental para disminuir la mortalidad, aumentar la productividad y mejorar la salud del arbolado plantado (White et al., 2007); por tanto, los ensayos de procedencias son necesarios para seleccionar plantas resistentes a la depredación y a los agentes bióticos vinculados a la sanidad (Zobel y Talbert, 1988; White et al., 2007).

En este contexto, se estableció un ensayo de procedencias de E. cyclocarpum en dos sitios de la región Costa de Oaxaca, México con los objetivos siguientes: 1) determinar los factores de mortalidad y evaluar el porcentaje de plantas muertas en procedencias de E. cyclocarpum; 2) identificar agentes bióticos relacionados con la sanidad y evaluar el porcentaje de afectación en procedencias de E. cyclocarpum. La hipótesis planteada fue: las condiciones ecológicas de los sitios de plantación pueden favorecer o afectar la mortalidad y sanidad de las procedencias de E. cyclocarpum.

Materiales y Métodos

Un ensayo de procedencias de E. cyclocarpum se estableció en dos sitios en la Costa de Oaxaca (Figura 1, Cuadro 1); región en donde, se recolectaron las semillas de 10 procedencias, entre marzo y mayo del 2008. La germinación y la producción de plantas se llevaron a cabo en un sustrato constituido por 35 % de suelo, 35 % de corteza y 30 % de aserrín. Al momento de la plantación, la edad de los individuos fue de seis meses, con altura promedio de 25 cm; dicha actividad se hizo en junio y julio de 2009 en Valdeflores y Pinotepa de Don Luis, respectivamente. En la primera localidad, Colotepec fue la procedencia más cercana, y en la segunda se tuvo una local. En ambos lugares, el diseño experimental correspondió a bloques completamente al azar con 10 tratamientos (procedencias), seis repeticiones y cuatro plantas por unidad experimental.

Figura 1 Distribución espacial de las procedencias de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. y ubicación geográfica de los sitios de ensayo en la costa de Oaxaca. 

Cuadro 1 Características de los sitios y de las procedencias de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. evaluadas en la región Costa de Oaxaca. 

Altitud
(m)
TMA
(°C)
PMA
(mm)
ÍA TS
Sitios
Pinotepa de Don Luis 455 25.9 1645 4.6 Regosol
Valdeflores 90 25.8 910 8.2 Phaeozem
Procedencias
Cortijo 59 26.9 1176 6.7 Luvisol
Pinotepa de Don Luis 420 26.1 1658 4.6 Regosol
El Zarzal 14 26.8 1194 6.6 Phaeozem
La Tuza 15 26.8 1185 6.6 Regosol
Tataltepec 370 26.5 1296 6.0 Regosol
San Francisco 67 26.9 1215 6.5 Phaeozem
Los Limones 23 26.9 1197 6.6 Phaeozem
San Pedro 240 25.9 1102 6.8 Phaeozem
Colotepec 37 26.3 938 8.2 Cambisol
Pochutla 234 25.4 1331 5.5 Cambisol

TMA = Temperatura media anual; PMA = Precipitación media anual; ÍA = Índice de aridez, obtenidos del Moscow Forestry Science Laboratory (Crookston, 2018); TS = Tipo de suelo (INEGI, 2013).

La plantación se inspeccionó quincenalmente durante los primeros 18 meses; en cada visita se registró la causa de la mortalidad y se recolectaron los agentes bióticos presentes (plagas u organismos patógenos). Al final del periodo, se obtuvo el porcentaje de mortalidad, así como el de individuos infectados e infestados. La identificación (a nivel de clase, familia, género o especie) se efectuó comparando el espécimen y su daño con la información citada en libros, manuales, folletos, fichas técnicas y claves taxonómicas especializadas (Cibrián et al., 1995; Cibrián et al., 2007a; Solares, 2008; Barriga, 2009; Monné y Bezark, 2011; Cibrián, 2013); además, se consultó a especialistas de algunos grupos taxonómicos.

Los supuestos de normalidad y de homogeneidad de varianzas de los datos se verificaron con la prueba de Shapiro-Wilks y de Levene, respectivamente. Ninguna variable cumplió con ambos supuestos; por tanto, las diferencias entre sitios y procedencias en cada sitio se determinaron mediante análisis de varianza y comparaciones múltiples de intervalos RT-3 (Conover, 2012).

Resultados y Discusión

Mortalidad

En ambas plantaciones, la sequía y las tuzas fueron los factores causantes de los mayores porcentajes de mortalidad. Los síntomas de muerte por sequía fueron enrollamiento de los foliolos, seguido de marchitez y muerte de hojas jóvenes; después marchitez y muerte de hojas adultas y tallo, en forma descendente; las raíces no evidenciaron daños por depredación. Los individuos muertos por tuzas presentaron raíz roída y entradas a sus túneles ubicadas en la base del tallo de las plantas. La especie identificada fue Orthogeomys grandis (Thomas, 1893), la cual tiene una amplia distribución en la Costa de Oaxaca (Lira et al., 2005). La mortalidad total aumentó durante el periodo de evaluación (Figura 2) y hubo diferencias significativas entre sitios (p= 0.03312); al igual que la mortalidad por sequía (p˂ 0.0001) y por tuzas (p˂ 0.0001). Tanto en Pinotepa de Don Luis, como en Valdeflores la mortalidad total fue de 38.3 y 45.8 %, la causada por sequía de 8.3 y 29.2 %, y la originada por tuzas de 27.9 y 0.4 %, respectivamente (Figura 2).

Figura 2 Mortalidad acumulada (total, debida a sequía y por tuzas) de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. en tres periodos (6, 12 y 18 meses) en Pinotepa de Don Luis (A) y Valdeflores (B), región Costa de Oaxaca. 

Los factores de mortalidad fueron diferenciados entre plantaciones; mientras que, la sequía fue la principal causa en Valdeflores, el ataque de tuzas lo fue en Pinotepa de Don Luis. La diferencia, entre sitios, de la mortalidad por sequía se debió a la lluvia: en Valdeflores, la precipitación media anual (910 mm) fue menor a la registrada (1 645 mm) en Pinotepa de Don Luis; mientras que, el índice de aridez (ÍA) fue superior en Valdeflores (8.2), con respecto al de Pinotepa de Don Luis (ÍA= 4.6). En esta última localidad, la depredación por tuzas fue más grande, probablemente, debido a que en los primeros seis meses la plantación estuvo mezclada con cultivo de maíz, el cual pudo condicionar a un mayor daño por ser alimento de dichos mamíferos. Viveros-Viveros et al. (2005) registraron mortalidad causada por tuzas en un ensayo de Pinus pseudostrobus Lindl., en el que la población de dicho roedor aumentó en respuesta al historial agrícola del sitio, la disponibilidad de alimento y la eliminación de sus predadores naturales. Además, los suelos de Pinotepa de Don Luis son limosos y profundos, lo que facilita a este animal cavar madrigueras; por el contrario, en Valdeflores el suelo es arcilloso y poco profundo (INEGI, 2013).

La mortalidad total fue significativamente diferente (p≤ 0.0355) entre procedencias en los dos sitios. En Pinotepa de Don Luis, las plantas de la procedencia San Pedro tuvo menor mortalidad total y a las de Colotepec les correspondió la más alta; asimismo, las plantas de San Pedro y Pochutla tuvieron menor afectación por tuzas, y las de Cortijo la mayor; mientras que, los individuos de cuatro procedencias mostraron más tolerancia a la sequía (Cuadro 2). En Valdeflores, las plantas de las procedencias Cortijo y Tataltepec tuvieron menor mortalidad total y mostraron una tolerancia superior a la sequía; a diferencia de las de San Francisco que presentaron la mayor mortalidad total y menos tolerancia a la sequía (Cuadro 2).

Cuadro 2 Porcentaje y comparación de medias de mortalidad de procedencias de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. en Pinotepa de Don Luis y Valdeflores, región Costa de Oaxaca. 

Procedencias Pinotepa de Don Luis Valdeflores
Total Sequía Tuza Total Sequía Tuza
Cortijo 50.0cd 8.3ab 41.7b 29.2a 29.2ab 0.0a
Pinotepa de Don Luis 29.2abcd 4.2a 25.0ab 50.0abc 50.0abcd 0.0a
El Zarzal 37.5abcd 4.2a 33.3ab 37.5ab 37.5abc 0.0a
La Tuza 45.8bcd 8.3ab 37.5ab 45.8abc 45.8abcd 0.0a
Tataltepec 41.7abcd 12.5ab 29.2ab 29.2a 25.0a 4.2b
San Francisco 41.7abcd 4.2a 37.5ab 66.7c 66.7d 0.0a
Los Limones 25.0abc 8.3ab 16.7ab 54.2abc 54.2bcd 0.0a
San Pedro 16.7a 4.2a 12.5a 37.5ab 37.5abc 0.0a
Colotepec 54.2d 20.8b 33.3ab 45.8abc 45.8abcd 0.0a
Pochutla 20.8ab 8.3ab 12.5a 62.5bc 62.5bcd 0.0a

Valores con letras diferentes en la misma columna indican diferencias significativas (p≤ 0.0389).

En Pinotepa de Don Luis, las plantas que se produjeron con semilla de la misma localidad evidenciaron mayor tolerancia a la sequía, lo que demostró que la procedencia local está mejor adaptada; sin embargo, los ejemplares de San Pedro fueron tolerantes a la sequía y a la depredación de la tuza; respuesta que puede deberse a que es una localidad con altitud cercana al sitio de plantación, y un ÍA alto (6.8), lo cual le provee ventajas al ser plantada en Pinotepa de Don Luis, donde la humedad es mayor (ÍA= 4.6). En Valdeflores, la procedencia Colotepec, por ser la más cercana y tener igual ÍA (8.2) que el sitio de plantación, se esperaría que tuviera la menor mortalidad de plantas; no obstante, registró un valor intermedio, estadísticamente igual a todas. El resultado de Colotepec en Valdeflores, posiblemente, se debe a la diferencia en el tipo de suelo, ya que es Cambisol en Colotepec y Phaeozem en el lugar de establecimiento (INEGI, 2013).

Sanidad

Se identificaron seis agentes bióticos relacionados a la sanidad de E. cyclocarpum (Cuadro 3, figuras 3 y 4); de estos, cenicillas del género Oidium Link y pulgones (Aphis L.) tuvieron mayor presencia en los ensayos. En México, existen pocos registros del ataque de cenicillas en especies forestales, particularmente en tropicales. García y Cibrián (2007) citan infecciones en brinzales de Acacia spp., Erythrina spp. y Quercus spp. producidas en vivero; y Cibrián et al. (2007b) documentan infección de cenicillas (Podosphara Kunze, Micrisphaera Lév. y Phyllactina Lév.) en plantas adultas de Acacia spp., Fraxinus spp., Quercus spp., Ulmus spp., Acer negundo L., Erythrina coralloides DC. y Platanus occidentalis L.

Cuadro 3 Agentes bióticos asociados a la sanidad y descripción de daños en procedencias de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. en la Costa de Oaxaca. 

Agente biótico Descripción del daño
Cenicilla: Oidium sp. (Erysiphales: Erysiphaceae) Afectó yemas apicales y tallos tiernos: se observaron polvos de coloración blanca (Figura 3A). El crecimiento del tallo principal se detuvo y se generaron múltiples yemas (Figura 3B).
Pulgón: Aphis sp. (Homoptera: Aphididae) Succionó savia en yemas apicales, brotes y hojas tiernas: ocasionó amarillamiento de las hojas y el crecimiento en altura se detuvo (Figura 3C).
Cochinilla algodonosa: Pseudoccocus longispinus (Targioni Tozzetti, 1867) (Hemiptera: Pseudococcidae) Afectó brotes y yemas apicales: succionó la savia y limitó el crecimiento en altura (Figura 3D).
Corta palos: Oncideres sp. (Coleoptera: Cerambycidae) Atacó el tallo y ramas principales: realizó un corte circular (anillado) hasta provocar el derribo de la parte superior del anillado. El tallo en pie (debajo del corte) rebrotó y se generaron bifurcaciones (Figura 4A, 4B).
Barrenador: (Lepidóptera) Atacó el tallo principal: la larva barrenó la médula, primero se observó una perforación cerca de la yema apical (esta muere), después hubo presencia de varios grumos de exudado en el tallo (Figura 4C, 4D).
Defoliador: (Lepidóptera) Atacó hojas jóvenes: la larva (Figura 4E) se alimentó de ellas; generó seda, con la cual enrolló las ramas y hojas ocasionándoles la muerte (Figura 4F).

Figura 3 Cenicilla del género Oidium (A) con su efecto (B), pulgones del género Aphis (C) y Pseudococcus longispinus (Targioni Tozzetti, 1867) (D) en procedencias de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. en la Costa de Oaxaca. 

Figura 4 Corta palos del género Oncideres (A), larva del barrenador de tallo (C) y larva del insecto defoliador (E), con sus daños respectivos (B, D, F) en procedencias de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. en la Costa de Oaxaca. 

En México, pulgones del género Aphis dañan el raquis de hojas y tallos tiernos de plantas adultas y brinzales de E. cyclocarpum cultivados en vivero (Solares, 2008; Robles, 2010); en Venezuela Aphis spiraecola Pach afecta a plantas adultas de la misma especie (Evelin y Marcos-García, 2004). En la Ciudad de México y Estado de México, Aphis nerii Boyer de Fonscolombe dañan las hojas de Nerium oleander L. (Cibrián et al., 1995). En otros países como Costa Rica, Cuba, Colombia y Venezuela, Aphis sp. ataca a Eucalyptus deglupta Blume (Arguedas, 2008), A. gossypii Glover afecta a Tectona grandis L. Fil, A. spiraecola Patch a Cordia alliodora (Ruiz & Pav.) (Cibrián, 2013) y A. craccivora Coch a Gliricidia sepium (Jacq.) Steud y Cordia alba (Jacq.) Roem & Schult (Evelin y Marcos-García, 2004).

La incidencia de Oidium sp. y Aphis sp. fue significativamente diferente entre sitios (p˂ 0.0001). En Pinotepa de Don Luis, en promedio 58.8 % y 29.2 % de las plantas presentaron infecciones por Oidium y Aphis, respectivamente; mientras que en Valdeflores el promedio fue de 3.3 % y 0.8 %, respectivamente. Lo anterior es posible que responda a la diferencia en ubicación y precipitación de los sitios. Pinotepa de Don Luis se localiza a más altitud y en ella ocurre mayor precipitación que en Valdeflores (Cuadro 1). Acorde con lo anterior, el riesgo de ataque de Oidium mangiferae Berthet aumenta con la altitud de los sitios (Arias et al., 2004). Asimismo, la infección del hongo Cercospora coffeicola Berk & Cooke se relaciona con la alta precipitación (Montes et al., 2012).

En cada una de las plantaciones, la incidencia de Oidium sp. fue significativamente diferente entre procedencias (p≤ 0.0389). En Pinotepa de Don Luis, las de Cortijo y Colotepec presentaron menor porcentaje de plantas infectadas por Oidium sp. (41.7 %); en cambio, a Los Limones le correspondió la más alta infección (70.8 %) (Cuadro 3). En Valdeflores, las procedencias Cortijo, El Zarzal, La Tuza, Tataltepec y San Francisco registraron infección (4.2 a 8.3 %); mientras que, en las otras fue nula. Dado que en las procedencias Cortijo, El Zarzal y La Tuza se determinaron porcentajes más bajos de infección de Oidium sp. en Pinotepa de Don Luis; se esperaba que en Valdeflores no se observara, pero se obtuvo lo contrario como resultado de la interacción genotipo x ambiente (p= 0.049) para Oidium sp. en E. cyclocarpum.

En cuanto a la incidencia de Aphis, no hubo diferencias significativas entre las procedencias en Pinotepa de Don Luis (p= 0.0603), pero sí en Valdeflores (p= 0.0012); sin embargo, el efecto de la interacción genotipo x ambiente no fue significativo (p= 0.5300). En Pinotepa de Don Luis, la infección de Aphis varió de 16.7 a 41.7 % entre las procedencias; en cambio, en Valdeflores únicamente en 8.3 % de las plantas de El Zarzal se observó infección (Cuadro 4).

Cuadro 4 Porcentaje y comparación de medias de plantas afectadas por dos agentes bióticos relacionados a la sanidad de las procedencias de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb., en la Costa de Oaxaca. 

Procedencias Pinotepa de Don Luis Valdeflores
Oidium Aphis Oidium Aphis
Cortijo 41.7a 20.8a 8.3ab 0.0a
Pinotepa de Don Luis 62.5ab 33.3a 0.0a 0.0a
El Zarzal 54.2ab 41.7a 4.2ab 8.3b
La Tuza 54.2ab 25.0a 4.2ab 0.0a
Tataltepec 62.5ab 25.0a 12.5b 0.0a
San Francisco 58.3ab 29.2a 4.2ab 0.0a
Los Limones 70.8b 41.7a 0.0a 0.0a
San Pedro 70.8b 16.7a 0.0a 0.0a
Colotepec 41.7a 20.8a 0.0a 0.0a
Pochutla 70.8b 37.5a 0.0a 0.0a

Valores con letras diferentes en la misma columna indican diferencias significativas (p≤ 0.0389).

La diferencia de la incidencia de Oidium sp. y Aphis sp. en E. cyclocarpum permite seleccionar procedencias adecuadas para cada sitio de plantación. Sin embargo, la existencia de la interacción genotipo x ambiente en plantas juveniles dificulta su selección temprana para varios sitios; aunque, la inestabilidad de ciertas características en ambientes distintos es común en árboles o procedencias silvestres (Salaya-Domínguez et al., 2012). Por otra parte, se requiere la realización de evaluaciones posteriores, ya que el efecto de la interacción puede variar con la edad (Salaya-Domínguez et al., 2012).

Durante el periodo de estudio, las cochinillas algodonosas solo afectaron tres plantas en Pinotepa de Don Luis. En México, se cita que estos insectos dañan hojas y tallos de árboles adultos de E. cyclocarpum, causándoles amarillamiento, reducción del crecimiento y muerte de ramas (Solares, 2008); asimismo, la cochinilla rosada (Maconellicoccus hirsutus (Green)) también causa deformaciones en los brotes, hojas, ramas y frutos de E. cyclocarpum (López-Arriaga et al., 2010; Sinavef, 2011; Isiordia-Aquino et al., 2012). Se carece de registros sobre el ataque de cochinillas algodonosas en otras especies forestales; únicamente, la cochinilla rosada se documenta en Tectona grandis, Artocarpus hererophyllus Lam. y Acacia spp. (SINAVEF, 2011).

En México se han registrado 20 especies del género Oncideres Lacordaire (Monné y Bezark, 2011), las cuales tienen el hábito de anillar ramas de árboles adultos o tallos principales de individuos jóvenes para depositar sus huevecillos (Villaverde y Acosta, 2013), como se observó en una y tres plantas de E. cyclocarpum en Valdeflores y Pinotepa de Don Luis, respectivamente. Aunque no se logró identificar la especie de Oncideres que ataca a E. cyclocarpum, en Huatulco (región Costa de Oaxaca), a 108 y 57 km lineales de Pinotepa de Don Luis y Valdeflores, respectivamente, se consigna la presencia de Oncideres pallifasciata Noguera (Noguera et al., 2018). Sin embargo, en el país no hay información documental referente a la infestación de Oncideres spp. en plantas de E. cyclocarpum; por lo que, este estudio constituye su primer registro. Cabe señalar que en Costa Rica, Oncideres punctata Dillon & Dillon causa el mismo daño en el tallo de E. cyclocarpum (Hilje y Arguedas, 1996).

En Oaxaca, México, se citan Oncideres ocellaris Bates, O. scitula Bates; O. senilis Bates y O. albomarginata chamela (Noguera, 1993; Toledo et al., 2007; MacRae et al., 2012; Nearns et al., 2014); este último afecta a los árboles de Amphipterygium adstringens Schide ex Schlecht, Bursera Jacq. ex L. spp. y Ceiba pentandra (L.) Gaertn (Calderón-Cortés et al., 2011). En Tamaulipas, México, O. pustulata LeConte se hospeda en individuos de Acacia farnesiana (L.) Willd. y Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit (Rodríguez-del-Bosque y Garza-Cedillo, 2008; Rodríguez-del-Bosque, 2013); en el Desierto de Chihuahua, México, O. rhodosticta ataca a Prosopis glandulosa var. torreyana (L. Benson) M.C. Johnston (Martínez et al., 2009); mientras que, en Nuevo León y Tamaulipas, México, O. cingulata texana Horn y O. pustulatus infestan a individuos de Acacia farnesiana (L.) Willd., Acacia spp., Citrus spp., Leucaena spp., Pithecellobium spp. y Prosopis spp. (Cibrián et al., 1995).

El barrenador de tallo de E. cyclocarpum (Lepidoptera) afectó a 22 plantas en Pinotepa de Don Luis y a cinco en Valdeflores. Aunque no se identificó, por fala de individuos adultos, este es el primer registro del daño de un barrenador en plantas jóvenes de E. cyclocarpum en México. Contrario a lo anterior, en árboles adultos se observó un barrenador no identificado que realiza galerías superficiales en los tallos y otro que hace numerosas galerías dañando el cambium vascular, xilema y floema (Solares, 2008). Xyleborus volvulus (F.) (Coleoptera) forma galerías en diferentes planos del tronco (Cibrián et al., 1995). El daño de X. volvulus (Cibrián et al., 1995) y de los barrenadores señalados por Solares (2018) no corresponden al del presente trabajo, ya que en este caso, el brote principal es el afectado (Cuadro 3, Figura 4C y 4D).

En ambos sitios de plantación, en cuatro plantas de E. cyclocarpum se observó un defoliador del orden Lepidoptera.En el ámbito nacional, tampoco existen documentos que consignen la presencia de defoliadores en E. cyclocarpum; por tanto, el presente es un primer registro, pero se requieren más estudios que permitan identificar la especie, su ciclo de vida y su efecto en las plantas de E. cyclocarpum. Al respecto, en Costa Rica Coenipita bibitrix Huebner (Noctunidae), Mocis latipes Guenée (Noctunidae), Hylesia lineata (Saturniidae) y una especie no identificada de la familia Meloidae defolian el follaje de E. cyclocarpum (Janzen, 1981; Arguedas, 2008).

Conclusiones

La sequía y el daño por tuzas son las causas principales de mortalidad de plantas de E. cyclocarpum. Existe afectación diferenciada de los factores de mortalidad, lo cual está relacionado con la humedad y tipo de suelo de los sitios de plantación

Los seis agentes relacionados a la sanidad descritos constituyen el primer registro en México de afectación en plantaciones jóvenes de E. cyclocarpum. Las diferencias entre sitios en la incidencia de Oidium y Aphis están relacionadas con la ubicación y la precipitación de los sitios de plantación.

La existencia de la interacción genotipo x ambiente dificulta la selección de procedencias tolerantes para todos los sitios de plantación; sin embargo, la respuesta diferencial de las procedencias, ante los factores de mortalidad y agentes bióticos relacionados a la sanidad de E. cyclocarpum permite seleccionar procedencias adecuadas para cada sitio de plantación.

Agradecimientos

Los autores agradecen a René Robles Silva por la recolecta de semillas, así como a Rolando Galán Larrea y Justino Ríos Altamirano por proporcionar los terrenos para los ensayos.

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Recibido: 22 de Noviembre de 2018; Aprobado: 02 de Abril de 2019

*Autor para correspondencia: taxodium01@hotmail.com

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Contribución por autor

Mario Valerio Velasco-García: director y responsable del proyecto, establecimiento de los ensayos en campo, toma y análisis de datos y redacción del manuscrito; María Luisa Hernández-Hernández: producción de plantas, establecimiento de los ensayos, toma de datos y primera versión del manuscrito; Carlos Ramírez-Herrera, Martín Enrique Romero-Sánchez y Liliana Muñoz-Gutiérrez: redacción y correcciones del manuscrito.

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