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Revista mexicana de ciencias forestales

versão impressa ISSN 2007-1132

Rev. mex. de cienc. forestales vol.10 no.54 México Jul./Ago. 2019

http://dx.doi.org/10.29298/rmcf.v10i54.502 

Artículos

Insectos agalladores en los encinos (Quercus spp.) del parque estatal Cerro Gordo, Estado de México

Erika J. Zamora-Macorra1  * 

Ro L. Granados-Victorino1 

Eduardo Santiago-Elena1 

Karla G. Elizalde-Gaytán1 

Irene Lobato-Vila2 

Juli Pujade-Villar2 

1Departamento de Preparatoria Agrícola. Universidad Autónoma Chapingo. México.

2Departament de Biologia Evolutiva, Ecologia i Ciències Ambientals, Facultat de Biologia. Universitat de Barcelona. España.

Resumen:

El Parque estatal Cerro Gordo es una reserva constituida por áreas ejidales, comunales y privadas dentro del Valle de México. La vegetación nativa del parque está conformada por diversos taxa de encinos no identificados, y por lo menos dos de ellos están infestados con agallas, sobre todo en brotes y ramas; aunque, se desconoce la identidad del o de sus agentes causales. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo consistió en identificar las especies de encinos, así como los insectos asociados a las agallas. Se eligieron y marcaron tres sitios dentro del parque, se colectaron ejemplares botánicos y mensualmente se recolectaron agallas en el periodo de febrero a julio del 2017. Las muestras vegetales se secaron, identificaron e integraron a la colección del herbario de la División de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma Chapingo. Las agallas se colocaron en cámaras de emergencia bajo condiciones controladas; los insectos se fijaron en etanol para su determinación taxonómica. Los encinos correspondieron a: Quercus laurina (número de registro 69 367), Q. crassipes (69 368), Q. rugosa (69 369) y Q. microphylla (69 370). En las agallas de las ramas de Q. microphylla, se registró la presencia de Andricus carrilloi, la de Synergus mexicanus como su inquilino y la de Synergus sp. en Q. crassipes se observó a Amphibolips hidalgoensis. Estos son los primeros registros tanto de los insectos formadores de agallas en la región del Valle de México, como de sus especies hospederas.

Palabras clave: Amphibolips hidalgoensis Pujade-Villar y Melika 2011; Andricus carrilloi Pujade-Villar 2013; Cynipidae; parasitoide; Quercus spp.; Synergus mexicanus Gillette 1896

Introducción

El parque estatal Cerro Gordo, con una superficie aproximada de 3 027 ha, se decretó como reserva en mayo de 1977 (SEANPEM, 2016; CEPANAF, 2016). Abarca tres municipios del Estado de México: Axapusco, San Martín de las Pirámides y Temascalapa. Está constituido por terrenos ejidales, comunales y particulares, además constituye la máxima elevación del Valle de Teotihuacán (3 000 msnm) (SEANPEM, 2016; CEPANAF, 2016).

La parte más alta del Cerro presenta un clima templado con inviernos secos y lluvias en verano (Cw0 b(e) g), y en las zonas bajas un clima seco con lluvias en verano (BS1K´w(w)(i´)g). La temperatura media anual oscila entre 12 y 18 °C; con una precipitación anual de 600 a 700 mm, aproximadamente (CEPANAF, 2016).

La vegetación nativa en la zona más conservada del parque está compuesta por bosques de encinos, matorrales de encino y pastizales (CEPANAF, 2016). Algunos de los cuales están infestados con abundantes agallas en brotes y ramas.

Los encinos son susceptibles al parasitismo de diversas avispas de la tribu Cynipini (Cynipidae), cuyas larvas provocan el desarrollo de agallas en cualquier órgano del huésped, siempre de forma específica (Pujade-Villar et al., 2009). Actualmente, se citan para México más de 180 especies de cinípidos, las cuales parasitan alrededor de 30 taxones de Quercus (Pujade-Villar et al., 2009; Pujade-Villar y Ferrer-Suay, 2015a). A pesar de las diversas detecciones en el territorio nacional, el estudio de estos insectos es escaso. Por otro lado, la identificación de las agallas sin conocer bien el huésped vegetal, ni los adultos de cinípidos puede ocasionar errores en la determinación (Pujade-Villar et al., 2009).

Además, es factible encontrar especies inquilinas en las agallas inducidas por cinípidos (Ronquist et al., 2015). En general, estas han perdido la capacidad de inducir agallas, pero es posible que modifiquen el sitio de alimentación; y en algunos casos, influyen en el tamaño y la forma de la agalla (Pujade-Villar et al., 2016c).

Dado que los encinos del parque estatal Cerro Gordo representan los elementos estructuralmente más relevantes de la vegetación nativa, se considera importante mantenerlos con buenas condiciones de sanidad. Por lo anterior, y ante la falta de información, se hizo la determinación de las especies de Quercus, así como de los insectos asociados a las agallas, y su distribución en dicho parque.

Materiales y Métodos

Se ubicaron tres sitios de recolecta en el suroeste del parque estatal Cerro Gordo (Figura 1), Estado de México: sitio 1 (3 030 msnm, 19°45´13.3” N, 098°49´38.4” O); sitio 2 (2 996 msnm, 19°45´07.8” N, 098°49´42.5” O); y sitio 3 (2 985 msnm, 19°45´00.1” N, 098°49´26.5” O).

Figura 1 Ubicación de la zona de muestreo en el Parque Estatal Cerro Gordo. 

Se recolectaron ejemplares de encinos con incidencia de agallas, presencia de hojas maduras en buen estado y frutos; se herborizaron para su posterior identificación con el apoyo de claves taxonómicas (Zavala, 1995; Romero et al., 2002), y se cotejaron con el material del herbario de la División de Ciencias Forestales (CHAP) de la Universidad Autónoma Chapingo, donde se depositaron.

En los sitios, se establecieron parcelas de 50 × 50 m para el muestreo de árboles, y subparcelas dentro de ellas de 10 × 10 m, para los arbustos. En cada parcela se seleccionaron y marcaron los encinos con un diámetro normal mayor a 20 cm (20 a 40 años de edad), así como aquéllos cuya altura fue superior a 70 cm (arbustos). Se realizaron cinco recolectas mensuales, durante el periodo febrero a julio de 2017, de 40 agallas de brotes en árboles y 20 de ramas de los arbustos.

Las agallas, de brotes y ramas, se separaron y mantuvieron en distintas cámaras de emergencia bajo condiciones controladas (15-22 °C, fotoperiodo 12:12). Se revisaron cada tercer día por dos meses, y los adultos obtenidos se colocaron en frascos con etanol al 75 % para su trasporte a la Universidad de Barcelona, España, donde se hizo su registro fotográfico (microscopio óptico LEICA) e identificación con claves taxonómicas (Melika et al., 2011; Pujade-Villar et al., 2013).

Resultados y Discusión

Los encinos correspondieron a cuatro especies: Quercus laurina Bonpl. (número de registro del herbario CHAP, 69 367), taxón poco abundante en la zona, sin representantes en los sitios de muestreo, ni presencia de agallas; Q. rugosa Née (registro del herbario CHAP, 69 369), con 278 individuos ha-1; y Q. crassipes Humb. & Bonpl (registro del herbario CHAP, 69 368), con 278 individuos ha-1; Q. microphylla Née (registro del herbario CHAP, 69 370) es la planta dominante en lugares abiertos localizados en un intervalo altitudinal de 2 700 a 3 000 m, conforman matorrales de encino de 1 m de altura, con una densidad de 878 individuos ha-1 en los sitios de muestreo. Q. rugosa y Q. crassipes se distribuyen en las zonas de mayor altitud, forman encinares con una altura de dosel entre 7 y 8 m. Las únicas especies con incidencia de agallas en ramas fueron Q. crassipes en brotes y Q. microphylla.

Agallas de Quercus microphylla

Arbusto con agallas de forma globosa y completamente lignificadas que rodean, de manera parcial, a pequeñas ramas (Figura 2a y 2b); su número en cada ejemplar fue de 15 a 27 agallas. En el periodo de mayo a julio de 2017 emergieron tres especies de cinípidos: Andricus carrilloiPujade-Villar 2013, Synergus mexicanus Gillette 1896 y Syrnergus sp., además de otros individuos de la familia Eulophidae.

Figura 2 a) Agallas desarrolladas sobre Quercus microphylla Née y avispas emergidas; b) Agallas de forma globosa; c) y d) Adultos de Andricus carrilloiPujade-Villar 2013 asociados a las agallas. 

El taxón principal fue Andricus carrilloi (Figura 2c y 2d), avispa que se detectó por primera vez en la Ciudad de México en 2013 sobre Q. laeta Liebm. (Pujade-Villar et al., 2013), cuyas agallas son semejantes a las observadas en el presente estudio. Este insecto se caracteriza por tener antenas con 13 flagelómeros, escutelo rugoso, línea del mesoescutelo presente, carenas del propodeo curvadas, alas hialinas y celda radial relativamente corta; antenas y patas de color café a negro, cuerpo oscuro (de rojizo a castaño) y metasoma de rojizo a café (Pujade-Villar et al., 2013). El género Andricus es el más numeroso de la familia Cynipidae, y causan agallas tuberosas en encinos; en México, se citan 43 especies (Pujade-Villar et al., 2016a y 2016b).

Los adultos del género Synergus tienen hábitos inquilinos, y se asocian con las agallas de Fagaceae (Ronquist et al., 2015).

En total, a nivel mundial, se conocen alrededor de 200 taxa de cinípidos inquilinos, pertenecientes a 10 géneros, clasificados en tres tribus: Synergini, Ceroptresini y Diastrophini (Ronquist et al., 2015). En la región Neártica se han detectado a 87 especies y 15 en la región Neotropical (Pénzes et al., 2012). En México, se han registrado Ceroptres, Synophromorpha y Synergus (Pujade-Villar et al., 2008).

De los 125 taxones de Synergus en el mundo (Pénzes et al., 2012; Schwéger et al., 2015; Lobato-Vila et al., 2017), en México se han identificado 10: S. cibriani Pujade-Villar & Lobato-Vila 2017; S. citriformis Ashmead 1922; S. equihuai Pujade-Villar & Lobato-Vila 2016; S. estradae Pujade-Villar & Lobato-Vila 2016; S. filicornis Cameron 1883; S. gilletti Pujade-Villar & Lobato-Vila 2017; S. longimalaris Pujade-Villar & Lobato-Vila 2017; S. longiscapus Pujade-Villar & Lobato-Vila 2016; S. mexicanus Gillette y S. striatifrons Pujade-Villar & Lobato-Vila 2017 (Ritchie y Shorthouse, 1987; Pujade-Villar y Melika, 2005; Lobato-Vila y Pujade-Villar, 2017). En este estudio se documenta la primera detección en Q. microphylla.

Synergus mexicanus (Figura 3) presenta la celda radial abierta, lo que difiere de la mayoría de los representantes del género y es la única con dicha característica en México (Figura 3a). Las hembras tienen 12 flagelómeros y carenas frontales laterales completas o no, pero siempre existentes (Pujade-Villar et al., 2015). En el 2015, se obtuvo de agallas tumorales de Q. rugosa, producidas por individuo de Andricus spp. (Pujade-Villar et al., 2015).

Figura 3 Adultos de Synergus mexicanus Gillette 1896; a) habitus de la hembra y detalle de la celda radial; b) habitus del macho. 

Otras especies inquilinas detectadas fueron adultos de la familia Eulophidae, subfamilia Tetrastichinae (Figura 4). La familia Eulophidae (Chalcidoidea) es uno de los grupos de parasitoides más comunes en agallas de cinípidos, y en Europa se han detectado en 59 especies de encinos (Csóka et al., 1998). La taxonomía de este grupo está poco estudiada, por lo que la identificación de los géneros es compleja debido a su enorme diversidad y su gran uniformidad morfológica (Gómez et al., 2006).

En la región Paleártica se han identificado 36 taxa pertenecientes a ocho géneros asociados con agallas de cinípidos (Serrano-Muñoz et al., 2015; 2016); en México, se desconocen las especies de Eulophidae desarolladas en agallas de encinos.

Figura 4 a) Ejemplares macho y b) hembra de Eulophidae: Tetrastichinae recolectados en agallas de Quercus microphylla Neé. 

Agallas de Quercus crassipes

Se ubicaron en yemas, de forma redonda (Figura 5a) y con un tamaño entre 7.3 y 8.2 cm, de color verde al inicio de las recolectas y posteriormente se tornaron rojas; su consistencia era suave y al realizarles un corte longitudinal solo se observó una cámara larvaria. En todas las recolectas de los árboles muestreados se obtuvieron agallas. En enero y febrero, solamente se registraron de 25 a 45 agallas momificadas por individuo arbóreo; mientras que, a partir de marzo su número fue superior a 80. Únicamente en el material correspondiente a ese mes, la cámara larval tuvo más de una larva, pertenecientes a especies inquilinas o parásitas; sin embargo, no hubo presencia de adultos. En las agallas recolectadas a partir de abril, rojas y de mayor tamaño (Figura 5b), emergieron adultos del cinípido Amphibolips hidalgoensis Pujade-Villar & Melika 2011, lo cual ocurrió a finales de febrero y en julio (Figura 5c y d).

Figura 5 a) Árbol de Quercus crassipes Humb. & Bonpl. con agallas; b) Agallas encontradas y recolectadas en mayo; c) y d) Adultos de Amphibolips hidalgoensis Pujade-Villar & Melika 2011 asociados a las agallas. 

Amphibolips hidalgoensis se detectó por primera vez en el estado de Hidalgo, en agallas de Q. candicans, Q. crassifolia y Q. candicans (Melika et al., 2011). Su presencia en Q. crassipes representa un nuevo registro de hospedante. Esta especie tiene una emarginación posterior del mesoescutelo y una línea obscura a lo largo del margen anterior de las alas, la cual se interrumpe por una banda clara que cruza en la celda delimitada por R1+Sc y Rs+M. Su cabeza es negra, excepto los palpos maxilares y labiales que son de color café claro. Las antenas, el mesosoma, el metasoma y las patas son negras, aunque los tarsómeros 2-5 son de color café oscuro (Melika et al., 2011).

Las avispas del género Amphibolips de las regiones Neártica y Neotropical producen agallas en encinos de la sección Lobatae; hasta el momento, se han descrito 50 especies; de ellas, 19 son exclusivas de México (Pujade-Villar y Ferrer-Suay, 2015b).

Dentro del género, se distinguen dos grupos morfológicos (Nieves-Aldrey et al., 2012): niger con adultos provistos de antenas con 14-15 flagelómeros y agallas extremadamente pubescentes, con una agalla central muy dura; y el nassa, caracterizado por la presencia de 11-12 antenómeros y agallas ni pubescentes, ni duras. Las hembras adultas de Amphibolips obtenidas en este trabajo pertenecen al nassa. Ambos grupos tienen un cuerpo robusto, con la cabeza y el mesosoma rugosos y obscuros (Melika et al., 2011). Tanto la generación sexual, como la asexual de las especies de Amphibolips inducen agallas en hojas, yemas o brotes de encinos rojos. El grupo nassa produce agallas semejantes a una manzana globosa y esponjosa, o piriforme, con una sola cámara larvaria localizada en el centro de su parénquima esponjoso, o sujeta con filamentos irradiantes (Melika y Abrahamson, 2002; Nieves-Aldrey et al., 2012).

La sanidad de los encinos del parque Cerro Gordo es un tema relevante que debiese abordarse en futuros trabajos. Con base en la literatura conocida, se menciona que las agallas tumorales en ramas producidas por A. carrilloi ocasionan un aparente daño estético. Sin embargo, se conoce que Andricus quercuslaurinusMelika y Pujade-Villar 2009 afecta severamente a Quercus laurina Humb y Bonpl. y Q. affinis Scheidw, en Hidalgo (Melika et al., 2009; Pujade-Villar, 2013). Además, existen otros taxones dañinos de este género que se han descrito en México sobre Q. laeta (Pujade-Villar et al., 2014). En el caso de A. hidalgoensis, se reconoce su daño en las yemas (Melika et al., 2011). En el parque estatal se observaron agallas en todos los ejemplares de Q. crassipes.

Conclusiones

En el parque estatal Cerro Gordo se localizan los encinos: Quercus laurina, Q. crassipes, Q. rugosa y Q. microphylla. Q. crassipes y Q. microphylla son nuevos registros de hospedantes para las avispas endoparasíticas: A. hidalgoensis y A. carrilloi, respectivamente. Ambas especies son las primeras detecciones de cinípidos agalladores en este parque. Asociados a esos insectos se identificaron parasitoides de la subfamilia Tetrastichinae (Eulophidae) e inquilinos del género Synergus. El desarrollo de agallas globosas de A. hidalgoensis dañan las yemas de Q. crassipes, mientras que las agallas tuberosas producidas por A. carrilloi, al parecer solo afectan estéticamente a su hospedante, Q. microphylla, de acuerdo con la literatura.

Agradecimientos

Se agradece al departamento de Preparatoria Agrícola de la Universidad Autónoma Chapingo por el apoyo de transporte; a los representantes municipales y ejidatarios de San Martín de las Pirámides, por su apoyo durante las salidas a campo.

Referencias

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Recibido: 20 de Febrero de 2019; Aprobado: 26 de Junio de 2019

*Autor por correspondencia; correo-e: erikazam@gmail.com

Conflicto de intereses Los autores declaran la inexistencia de conflictos de interés en el desarrollo de la presente investigación.

Contribución por autor Erika J. Zamora-Macorra: recolecta en campo, elaboración, redacción y corrección del documento; Ro L. Granados-Victorino: recolecta de encinos e identificación; Eduardo Santiago-Elena: recolecta de agallas y corrección del documento; Karla G. Elizalde-Gaytán: toma de fotografías y revisión del documento; Irene Lobato-Vila: identificación de insectos; Juli Pujade-Villar: identificación de insectos, redacción y corrección del documento.

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