Introducción

La macrofauna edáfica se conforma de invertebrados mayores de 2 mm de diámetro (^{Cabrera, 2012}). De estos, las arañas son un grupo ecológicamente importante de depredadores (^{Eggs y Sanders, 2013}); se sitúan en la parte más alta de la cadena alimenticia de los invertebrados (^{Uma y Weiss 2012}); influyen en la densidad y actividad de la fauna de detritívoros y fungívoros, además afectan, de manera indirecta, los procesos de descomposición (^{Willett, 2001}; ^{Ávalos et al., 2007}).

Las arañas son un componente importante de cualquier ecosistema donde habitan (^{Deza y Andía, 2009}). A pesar de ser consideradas entre los entomófagos más abundantes, se conoce poco sobre su papel como depredadoras, su diversidad y abundancia en bosques templados (^{Ruíz y Coronado, 2002}; ^{Ávalos et al., 2007}; ^{Gómez-Rodríguez y Salazar, 2015}). Debido a que su diversidad y densidad responden a cambios en los ecosistemas, han sido consideradas como indicadores de la calidad del hábitat (^{Willett, 2001}; ^{Ávalos et al., 2007}). Entre los rasgos que las justifican como tales, se pueden señalar: la ventaja de su diversificación ecológica, su presencia continua a lo largo del año, y la posibilidad de que sean manipuladas e identificadas, así como el corto periodo que transcurre entre sus generaciones (^{Willett, 2001}).

En México, se han estudiado poco las arañas; sin embargo, existen muy buenos estudios en ambientes naturales como selva (^{Rivera-Quiroz et al., 2016}), bosque de coníferas y plantaciones de eucaliptos (^{Corcuera et al., 2016}), bosque de niebla (^{Campuzano et al., 2016}) y en condiciones urbanas (^{Desales-Lara et al., 2013}; ^{Rodríguez-Rodríguez et al., 2015}). Este estudio tiene como objetivo identificar y establecer variaciones en las comunidades de arañas, en función del disturbio en dos ecosistemas forestales del noreste de México. Además, se plantea la hipótesis de que su diversidad es menor en los sitios con más disturbio.

Materiales y Métodos

La investigación se realizó en el cerro El Potosí, en el municipio Galeana, Nuevo León y en la sierra Peña Nevada que comprende los municipios de Zaragoza, Nuevo León y Miquihuana, Tamaulipas en el noreste de México. Los dos lugares son promontorios que forman parte de la Gran Sierra Plegada, dentro de la provincia Sierra Madre Oriental; se caracterizan por poseer ecosistemas de tipo templado y alcanzar el mayor intervalo altitudinal de la región (^{Cantú et al., 2013}).

La sierra de Peña Nevada se encuentra en la Sierra Madre Oriental y forma parte de la región terrestre prioritaria (RTP) Núm. 86, San Antonio-Peña Nevada (^{Arriaga et al., 2000}). Alcanza una altura de 3 500 msnm, y tiene una superficie de 60 500 hectáreas. Sus coordenadas extremas son 23°33’18’’ a 23°52’28’’ latitud N y 99°38’55’’ a 99°56’45’’ longitud O.

El cerro El Potosí posee una superficie de 989.38 hectáreas; se localiza a 15 km al oeste de Galeana, Nuevo León, entre los 24°50’35’’ y 24°53’16’’ de latitud N y los 100°13’9’’ y 100°15’12’’ de longitud O. Tiene una altura máxima de 3 700 msnm.

Los muestreos se realizaron a lo largo del año, de tal manera que se procuró incorporar la mayor variación estacional. En la medida de lo posible, las salidas al campo se estratificaron para que los dos sitios de muestreo y las altitudes estuvieran distribuidas homogéneamente en las estaciones del año, para evitar sesgos al muestrear. Otros estudios han determinado que la densidad, pero no la diversidad y la actividad de las arañas varía según la época de colecta (^{Campuzano et al., 2016}; ^{Rivera-Quiroz et al., 2016}).

El muestreo se llevó a cabo entre los años 2013 y 2015. Se visitaron los sitios una sola vez y fueron seleccionados atendiendo una distribución altitudinal que comprendió 10 cotas, con 150 m de incremento, iniciaron en 2 100 m y finalizaron a 3 450 m; en cada una se hicieron dos colectas dirigidas en sitios registrados geográficamente, mediante un geoposicionador satelital (Garmin eTrex 10). En cada sitio se estableció un transecto de 100 m, en el cual se situaron cinco puntos alternados, marcados con banderas. La captura fue directa, las arañas se localizaron de forma visual y se tomaron del suelo sobre y bajo la hojarasca, esta acción se ejecutó alrededor de medio día, para disminuir variables en la actividad de las mismas, con un esfuerzo de muestreo de 75 minutos por sitio; es decir, 15 minutos por metro.

Los ejemplares se capturaron con ayuda de pinzas entomológicas y con un pincel humedecido en alcohol, se depositaron en un frasco pet, rotulado y se conservaron fijadas en alcohol etílico al 70 % (v/v). Los individuos se identificaron inicialmente, como morfoespecies, y posteriormente en familia, género o especie, mediante claves taxonómicas (^{Levi, 1991}; ^{Ubick et al., 2005}), bases de datos (^{Gómez-Rodríguez et al., 2014}; ^{World Spider Catalog 2018}) y con ayuda de especialistas. Los ejemplares se depositaron en la colección de invertebrados del Laboratorio de Ecología del Instituto Tecnológico de Ciudad Victoria, Tamaulipas.

El número de sitios muestreados estuvo limitado por el acceso a las ubicaciones y cada punto corresponde a una repetición por altitud o condición de disturbio. Estas se cuantificaron de manera independiente al muestreo de las arañas; para ello, se estableció un cuadrante de 50 m² donde se cuantificaron las fuentes de perturbación, según el método de ^{Martorell y Peters (2005)}. Lo anterior permitió obtener un índice de perturbación que se basa en el análisis de 13 parámetros, en tres categorías: 1) actividades humanas, 2) cría de ganado y 3) estado de degradación del suelo. No se consideró la compactación de suelo, por consumir mucho tiempo, ni superficies severamente modificadas, pues no fue el caso en las áreas de estudio.

El índice de cada sitio se determinó con la fórmula propuesta por ^{Martorell y Peters (2005)} que obtiene valores de 0 (sin perturbación) a 100 (muy perturbado). Se Utilizó una escala logarítmica base 10 y se categorizaron los 45 sitios muestreados en: Perturbación Alta: (1.4 -1.8), Media (1 - 1.4) y Baja (0.6 - 1).

A partir de las variables de perturbación se construyó una matriz, en la cual cada uno de los sitios obtuvo un índice de perturbación. Después de la designación de los índices de perturbación, se extrajeron las variables de mayor valor (componente 1), que en conjunto con la hojarasca, altitud y perturbación se consideraron como variables dependientes en el análisis de componentes principales.

Se calculó el índice de diversidad de Shannon para cada punto de muestreo; además se hicieron análisis de correlación de Spearman entre la altitud y el índice de perturbación; la diversidad de arañas (índice de Shannon) y perturbación, así como entre la diversidad de arañas y la altitud. Para determinar las diferencias en la diversidad con relación al gradiente de perturbación, se usó un análisis de varianzas de un factor. Se utilizó un análisis de Kruskal-Wallis, cuya variable dependiente fue el índice de perturbación y la altitud la independiente (2 000-2 400 baja, 2 500-2 900 media y 3 000-3 500 alta).

La composición de las especies con respecto a los factores ambientales; es decir, las variables que conforman los componentes principales de mayor importancia (con valores de 0.654 a 0.775), se analizó mediante una correspondencia canónica (ACC) de dos matrices, una con datos de abundancia por especie (matriz de especies) y otra con los factores ambientales (matriz ecológica-ambiental), ambas con clasificación de los 45 sitios muestreados. Los elementos de esta última fueron presencia de heces de bovinos y equinos; número de plantas en el cuadrante con partes o ramificaciones extraídas para combustible; superficie de los senderos dentro del cuadrante (superficie de la intersección); porcentaje del área del cuadrante utilizada para algún tipo de actividad (forrajeo, aprovechamiento y agricultura), pedregosidad, altitud y hojarasca.

Se aplicó un ANOVA de un factor, cuando los datos no cumplieron con los supuestos teóricos, se utilizaron pruebas no paramétricas; todos los análisis se hicieron con el programa IBM SPSS Statistics Ver. 22, excepto el análisis de correspondencia canónica que se utilizó Canoco for Windows 4.5 Software.

Resultados y Discusión

Se obtuvieron 541 arañas pertenecientes a 71 morfoespecies, 42 géneros y 23 familias; de estas las de mayor abundancia fueron Lycosidae (56%), Agelenidae (10%) y Anyphaenidae (9%) (Cuadro 1). Es probable que el número de morfoespecies sobreestime a la de especies taxonómicas, por el riesgo de identificar incorrectamente los individuos juveniles. El total de morfoespecies es comparable con lo citado para México en otros estudios; así, se registraron 91 taxones en un fragmento remanente de bosque tropical (^{Rivera-Quiroz et al., 2016}), 63 morfoespecies en la zona urbana de Chilpancingo (^{Rodríguez-Rodríguez et al., 2015}) y 41 taxa en la de Toluca (^{Desales-Lara et al., 2013}).

Tres componentes explicaron 62.40 % de la varianza de la correlación de las fuentes de perturbación. Al componente 1 le correspondió 32.67 % que se refiere a la presencia y frecuencia de heces de bovinos y equinos, número de plantas en el cuadrante con partes o ramificaciones extraídas para combustible, número de sendas en el cuadrante utilizadas por personas, superficie de los senderos dentro del cuadrante (superficie de la intersección) y porcentaje del área del cuadrante utilizada para forrajeo, aprovechamiento, agricultura, etcétera. El componente 2 explicó 10.71 % de las variables.

Una correlaciona negativa se obtuvo para la cercanía a núcleos de actividades humanas (número de actividades que se ubican hasta 200 m), evidencia de indicios de fuego, porcentaje de erosión del suelo y suelo expuesto. El componente 3 explicó 9.65 % del total de las variables, se asocia a la proximidad de los asentamientos humanos en kilómetros.

El análisis de correspondencia canónica entre grupos mostró un impacto de la perturbación en los ensambles de arañas presentes en las áreas muestreadas bajo algún grado de perturbación. El factor más importante respecto del eje 1 correspondió a la variable hojarasca; en el eje 2 las variables independientes relevantes fueron la perturbación y no perturbación (Figura 1). El índice de diversidad no difirió con el índice de perturbación en el ANOVA (p<0.05).

Eje 1 (19.9 %); Eje 2 (34.6 %); Hecesvac = Frecuencia de heces encontradas en el sitio; Senderos = Senderos pequeños utilizados por animales; Leña = Frecuencia de plantas utilizadas para la extracción de combustible (madera, leña); Hojarasc = Nivel de hojarasca por sitio de muestreo; Elevación = Cota altitudinal; Ramoneo = Número de plantas ramoneadas; Tamasen = Diámetro de la intersección entre las veredas y sendas dentro del cuadrante; NoPerturb = Sitios con índice de perturbación bajo 0.6-1.2; Perturba = Sitios con índice de perturbación alto 1.2-1.8).

Figura 1 Análisis canónico de correspondencia que indica la dinámica de los grupos de arañas con respecto a los factores ambientales y de perturbación 

La hojarasca fue determinante en la distribución y ensamblaje de las arañas, casi la mitad de ellas se asociaron con la presencia de este factor. Hogna sp, Orthonops lapanus, Melpomene sp, y Rabidosa rabida se asociaron a esa variable en bosques de pino. Novalena sp, Neoscona sp. y algunas especies de la familia Corinnidae se ubican en dirección opuesta a la del vector de la hojarasca, por distribuirse en áreas de matorral desértico desprovisto de hojarasca y con un nivel bajo de perturbación. Kukulcania hibernalis y Castianeira sp., se registraron en áreas desprovistas de hojarasca y en las menos perturbadas. La primera se localiza, principalmente, bajo rocas y troncos. La influencia de la hojarasca y la estructura del sotobosque son determinantes en la densidad de arañas cazadoras en bosques de coníferas mexicanos (^{Corcuera et al., 2016}).

El eje 2 define la perturbación como factor determinante en el ensamble de las arañas. Leucauge sp, Mexigonus sp. y Strotarchus sp. estuvieron presentes en sitios con alto grado de perturbación y nunca en sitios no perturbados. Dicha condición se relaciona también con las variables ramoneo y tamaño de sendas; en conjunto incluyen a las familias Salticidae, Dipluridae y Linyphiidae.

Para la variable No perturbación, se observa bien definida la relación con Mexigonus sp., Agyneta sp. y algunas especies de las familias Agelenidae y Lycosidae; que a su vez tienen una estrecha asociación con la variable senderos, muy probablemente debido a que estos estuvieron presentes en prácticamente todas las áreas.

Piabuna sp. y ciertos taxa de la familia Gnaphosidae se correlacionaron con la hojarasca y la altitud. Chrysometa sp. se asoció con la altitud y las áreas donde existía extracción de leña, se observaron únicamente en bosques de pino. Pardosa sp. se ubicó en el centro de los vectores de perturbación y hojarasca; y se localizó principalmente en áreas boscosas (Figura 1).

En el Cuadro 2 se presenta la información de los sitios de muestreo, el número de morfoespecies de arañas y el índice de diversidad de Shannon. No se detectó una correlación entre la altitud y el índice de perturbación (Rho=0.18, P=0.10), ni entre diversidad y perturbación (Rho= 0.92, P=0.39). Tampoco hubo una relación entre la diversidad y la altitud (Cuadro 2) (Rho=0.18, P=0.23). Los sitios de muestreo a lo largo de las montañas no mostraron una relación entre el índice de perturbación y la diversidad (Rho=0.002, P=0.98).

En el eje 1 del análisis canónico de correspondencia se observó que la altitud explica casi por si sola la gráfica, su magnitud refleja la alta correlación que existe entre la altitud y la vegetación. Por ejemplo, Abies vejari Martínez, Lupinus sp. y Geranium crenatifolium H. E. Moore tienden a estar en las zonas más elevadas junto con Chrysometa sp., araña que se registró solo en los bosques de coníferas. Dyssodia pinnata (Cav.) B. L. Rob. es una hierba que se localiza en áreas más desérticas y en partes bajas, Agelenidae es una familia de arañas que ocurrió principalmente en bosques de pino piñonero con elementos de chaparral (Figura 2).

Eje 1 (50.6 %); Eje 2 (41.8 %); Hecesvac = Frecuencia de heces encontradas en el sitio; Leña = Frecuencia de plantas utilizadas para la extracción de combustible (madera, leña); Hojarasc = Nivel de hojarasca por sitio de muestreo; Elevación = Cota altitudinal; SuelDesn = Porcentaje de suelo desnudo encontrado en el área; Pedrego = Porcentaje de pedregosidad en el área).

Figura 2 Gráfico del análisis canónico de correspondencia que indica la dinámica de los grupos de arañas y la vegetación con respecto a las variables ambientales. 

Kukulcania hibernalis, Diguetia sp., Novalena sp. y Neoscona sp. se asocian con Larrea tridentata (Sessé & Moc. ex DC.) Covill del matorral desértico rosetófilo. Hasarius sp. y Castianeira sp. se encontraron bajo troncos, piedras y pequeñas hierbas, en coincidencia con las plantas: Hedeoma palmeri Hemsl., Rhus pachyrachis Hemsl., Chrysactinia sp. y Cercocarpus sp., del chaparral y bosque de encino. Pardosa sp. se ubicó en el centro de los vectores, principalmente en bosques de pino.

El número de familias identificadas en las áreas de estudio corresponde a 30 % de las conocidas en la zona de acuerdo a ^{Ruíz y Coronado (2002)}, quienes documentan 72 familias y 135 especies para los estados de Nuevo León y Tamaulipas. En la presente investigación se obtuvo una alta riqueza de morfoespecies (cuadros 1 y 2), si se considera que el tamaño del área muestreada es menor a 1 % de la superficie total de ambas entidades federativas. Sin embargo, es posible que la falta de identificación a nivel de especie implique una sobreestimación. Los géneros sin identificar fueron poco frecuentes y con baja diversidad, posiblemente se trate de taxones no registradas para la región, aunque podrían ser organismos juveniles.

La variable que mejor explicó la presencia de arañas fue la hojarasca, lo cual coincide con ^{Podgaiski y Rodrigues (2017)}, quienes indican que su existencia y complejidad son de gran importancia para la diversidad de dicho grupo de invetebrados. La perturbación en menor grado no influyó en la presencia de arañas. Lo anterior concuerda con lo registrado para otros ambientes (^{Bonte et al., 2004}; ^{Langlands et al., 2011}). Destaca en particular lo señalado para Michoacán, en donde la composición de especies difiere con la perturbación, pero no el índice de diversidad (^{Maldonado-Carrizales y Ponce-Saavedra, 2017}).

La diversidad de arañas y la hojarasca están vinculadas con la cobertura vegetal, ya que esta relación refleja mayor cantidad y diversidad de nichos (^{Ávalos et al., 2007}). La distribución de las arañas sobre la hojarasca evidencia la dependencia a una permanente cobertura en el suelo, la cual provee refugio, disponibilidad de presas, aireación y la regulación de la temperatura ambiente, por lo que dichas áreas son más propicias para el desarrollo de las arañas (^{Ávalos et al., 2007}).

Los ecosistemas perturbados, por sus características, pueden dar lugar a una mayor productividad, y propician una alta abundancia de arañas, aunque no necesariamente aumenta su diversidad (^{Nyffeler y Benz, 1988}; ^{Maelfait et al., 2004}; ^{Ávalos et al., 2007}; ^{Arana et al., 2014}). Lo anterior coincide con lo observado en el presente trabajo, en el cual algunos grupos de arañas fueron más frecuentes en las áreas perturbadas. Pardosa sp. se localizó en todo el gradiente altitudinal y de perturbación, quizá como resultado de su dinámica para colonizar prácticamente todas las áreas (^{Nyffeler y Benz, 1988}; ^{Major et al. 2006}; ^{Arana et al., 2014}). La familia Lycosidae y el género Pardosa, en particular, son de las depredadoras más comunes en los ecosistemas modificados o con algún grado de perturbación, lo que responde a su condición generalista en el uso de los recursos. Ello les permite tener una mayor tolerancia a condiciones desfavorables (^{Major et al., 2006} y ^{Cabrera, 2012}).

^{Ávalos et al. (2007)} indican que Lycosidae y Linyphiidae no superan juntas 45 % de los individuos en áreas sin perturbación, pero alcanzan hasta 85 % en áreas deterioradas. Por lo anterior, se considera a Pardosa sp. como indicadora de áreas con disturbio; aseveración que comparten ^{Urones y Majadas (2002)}, quienes señalan a este grupo como pionero en bosques incendiados y durante las primeras etapas de sucesión. Sin embargo, para el cerro El Potosí también se observaron en zonas con un índice de perturbación bajo, en donde habitan de forma independiente y dominante, quizás desplazando a otras especies.

Contrario a lo esperado no se detectó una relación entre la altitud y la diversidad de arañas, lo cual coincide con ^{Gobbi et al. (2006)} quienes tampoco la registran ni con la riqueza, ni con la densidad en un gradiente altitudinal.

Contrario a la hipótesis planteada, no se detectó mayor diversidad de arañas en los sitios con menor perturbación. La hojarasca fue un factor que se asoció con la distribución del grupo de invertebrados bajo estudio. Asimismo, se obtuvo un alto número de familias de arañas, si se considera que el área muestreada es inferior a 1% de territorio de Nuevo León y Tamaulipas.

Conclusiones

La influencia del gradiente altitudinal no es determinante en la distribución de las arañas, ya que no hay una relación entre la altitud, su diversidad y su riqueza.

La hojarasca influye en la distribución y ensamblaje de las arañas.

Pardosa sp. se registró lo largo del gradiente altitudinal y fue abundante en las áreas con disturbio.