Área de estudio

La investigación se realizó en el municipio Santa María Zoquitlán, Oaxaca, en el paraje denominado El Chilar, ubicado en las coordenadas 16°34’ latitud N y 96°2’ longitud O, con una altitud de 1 340 m. Se encuentran en terrenos con pendientes que van de 10 a 50 %, suelos pedregosos y clima cálido seco; con temperatura media anual de 22 °C, y 300-500 mm de precipitación (^{Inegi, 2008}).

Selección de árboles semilleros y recolección de germoplasma

La selección de árboles de Bursera heliae y recolecta de frutos se llevó a cabo durante octubre y noviembre del 2015. En terrenos con 48 % de pendiente y altitud promedio de 1 498 m. En la elección de árboles padre se buscaron individuos sobresalientes en tamaño o en calidad de su fuste (^{Vallejos et al., 2010}). Se privilegió además de su fenotipo, la forma de copa, sanidad, vigor, y que mostraron floración y frutos.

Una vez identificados 17 árboles, se establecieron de manera dirigida 17 sitios circulares de 400 m² que incluyeran los ejemplares semilleros, de acuerdo con lo recomendado en la metodología descrita por ^{Zobel y Talbert (1988)}. Un criterio importante fue que los árboles presentaran frutos y que fueran sobresalientes en comparación con los árboles cercanos de la misma especie. Se determinó su altura (m) con un clinómetro marca (SILVA) y el diámetro del tallo a ras del suelo (cm), diámetro a 1.30 m (cm), altura de fuste limpio (m), número de bifurcaciones, número de ramas, diámetro de copa (DC, m) con una cinta diamétrica marca (STIHL) con la que se obtuvo área de copa (π/4 ×DC² ). Con UN GPS marca GARMIN Drive ^® 40 LM, se tomaron datos generales del sitio: coordenadas, altitud, pendiente (%), y exposición; además se registró: número de arbustos, número de árboles asociados por sitio, distancia promedio entre árboles y arbustos. De cada individuo se recolectaron frutos, a los cuales se eliminaron impurezas y almacenaron en bolsas de papel de estraza por separado e identificándoles el árbol padre. Según procedimiento descrito por ^{Vallejos et al. (2010)}.

Caracterización de los frutos y semillas

Una muestra aleatoria de 50 frutos por cada árbol se usó para medirles el diámetro ecuatorial (DE) y diámetro polar (DP, cm), con un calibrador o vernier caliper marca (TITAN ^®), el peso de fruto (g), se obtuvo con una balanza analítica de precisión. Modelo VE-303 con calibración externa marca (VELAQUIN). Con base con los diámetros, se calculó el coeficiente de forma: DP/DE.

Posteriormente, se procedió al secado de los frutos colocándolos en bolsas de papel, que se identificaron y pusieron a la intemperie durante un periodo de 10 a 15 días expuestas a radiación solar directa (^{Parrotta, 1994}). Una vez abierto el fruto, se obtuvo la semilla, separándolas por cada progenitor en bolsas de papel estraza, y en 50 semillas de cada grupo se cuantificó su peso, DP y de DE.

Análisis estadístico de los datos

Los datos de los frutos y semillas fueron sistematizados en una hoja de Microsoft Excel^®, y todos los análisis se procesaron en el paquete computacional Statistical Analysis System (^{SAS, 2004}). Para conocer si los registros cumplían con los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas, se realizó la prueba de Shapiro y Bartlett a las variables y aquellas que no cumplieron los supuestos como la variable DP se les aplicó la transformación Arcsen(x). Con un modelo estadístico completamente aleatorizado, se hizo análisis de varianza, así mismo se aplicó la prueba de medias por Tukey (α=0.05), cuya variable independiente fue cada árbol del que se colectaron las semillas. Para determinar la relación, se llevó a cabo un análisis de correlación entre variables morfométricas de árboles, frutos, semillas y de sitio, con el procedimiento PROC CORR. Las determinar las similitudes entre variables morfométricas de frutos y semillas, dasométricas del árbol y de sitio, se estimaron con un análisis clúster.

Características de árboles

Los 17 árboles de los que se recolectaron frutos, tenían alturas que variaron de 2.5 a 7 m; diámetros del tallo a ras del suelo desde 55 a 149 cm; el diámetro a 1.30 m, de 30 a 156 cm; de 1 a 3 bifurcaciones; de 2 a 12 ramas; diámetro de copa (DC) de 2 a 8.5 m, y áreas de copa de 3.14 a 56.74 m². Las grandes diferencias en tamaños podrían atribuirse a: 1) genotipos con diferentes capacidades de crecimiento; 2) las edades que se desconocen; y 3) diferencias de ambientes en que crecieron. Cabe señalar la falta de antecedentes publicados sobre el particular para el género Bursera. Sin embargo, está reconocida la influencia del genotipo y el ambiente en la manifestación fenotípica de todo ser vivo (^{Torres y Magaña 2001}).

En los sitios de 400 m² se contabilizaron entre 23 a 179 arbustos, principalmente, de garabatillos (matorral inerme), y candelilla (Euphorbia antisyphilitica Zucc.); con una densidad de 3 900 arbustos por hectárea. De 3 a 21 árboles de diferentes especies; por ejemplo: bursera (Bursera bipinnata (DC.) Engl.) y el copal santo (B. copallifera (Sessé ex Moc.) Bullock, cuachalala (Amphipterygium adstringens (Schltdl.) Schiede ex Standl.), pitallos (Stenocereus thurberi (Engelm.) Buxb.), pochotes (Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f.), piñón (Stenocereus sp.), cazahuate (Ipomoea murucoides Roem. & Schult.), shuego (Cereus spp), huizache (Acacia farnesiana (L.) Willd.), entre otras; con una densidad de 450 árboles por hectárea. La distancia promedio entre árboles y arbustos fue de 4 a 8.5 m (Cuadro 1). Los sitios en que se encontraron los árboles se localizan en un intervalo altitudinal de 1 310 a 1 664 m; en terrenos con pendientes de 24 a 70 %; y de los 17 sitios, 11 presentaron exposición sureste, tres suroeste, dos oeste y un sitio con exposición noroeste.

D = Diámetro; Alt = Altura; Bifur = Bifurcaciones; Dc = Diámetro de copa; Acop = Área de copa; Dpb = Diámetro a primera bifurcación; Arbu = Arbustos; Dp arbu = Densidad promedio de arbustos; Arb = Árboles; Dp arb = Densidad promedio árboles; Mín = Mínimo; Máx = Máximo

Cuadro 1 Características de los árboles de Bursera heliae Rzed. & Calderón y de la vegetación asociada 

Características de frutos y semillas Bursera heliae desarrolla frutos tipo drupa y en los diversos árboles seleccionados su cantidad fue variable, entre 1 000 a 3 000. El análisis de varianza para cuatro características de frutos y semillas (Cuadro 2) evidenció que, únicamente, el peso, y el diámetro ecuatorial, de los frutos, tuvieron diferencias significativas (P ≤ 0.05). Para el caso de las variables de semillas, el peso, diámetro ecuatorial y coeficiente de forma presentaron diferencias significativas (P ≤ 0.05); en ambos casos la respuesta fue en función de los árboles que se recolectaron.

f.v = Fuentes de variación; gl = Grados de libertad; dp = Diámetro polar; de = Diámetro ecuatorial; cf= Coeficiente de forma; ^* = Probabilidad de F≤ 0.05 ^** = Valor de F; ns = No significativo

Cuadro 2 Resumen de análisis de varianza de varias características de frutos y semillas de Bursera heliae Rzed. & Calderón considerando como variable independiente el árbol del que se recolectaron los frutos. 

Los frutos tuvieron diferencias de tamaño y peso promedio, así aquellos colectados del árbol 10 y los del árbol 4 tuvieron 0.94 y 0.75 cm de diámetro polar, 0.83 y 0.67 cm de diámetro ecuatorial, los que pesaron 0.44 y 0.25 g, respectivamente, que en cada caso fueron magnitudes significativamente diferentes (Tukey, 0.05) (Cuadro 3).

Pesof = Peso del fruto; dpf = Diámetro polar del fruto; def = Diámetro ecuatorial fruto; cff = Coeficiente de forma; Frutos kg^-1 = Frutos por kilogramo.

Cuadro 3 Características de frutos recolectados de diferentes árboles padres (media ± desviación estándar) 

Los frutos más grandes en peso, diámetro ecuatorial y diámetro polar correspondieron a los de los árboles 9, 10, 11, 12 y 17. En comparación con los recolectados en los árboles 3, 4, 6 y 7, que fueron más pequeños.

Cada fruto contiene solo una semilla (Figura 1), cuyo peso fue variable en el intervalo de 0.074 a 0.135 g en función del árbol. Las semillas provenientes de los árboles 10 y 24 resultaron las de mayor tamaño promedio en comparación con las semillas de menos promedio, que se obtuvieron de los árboles 3 y 8. Respecto al diámetro polar se distinguieron dos grupos, en los cuales las semillas provenientes del árbol 9 fueron significativamente más grandes en comparación a las de los árboles 3 y 4.

Figura 1 Semillas extraídas de frutos de Bursera heliae Rzed. & Calderón. 

Las semillas recolectadas de los árboles 10 y 7 registraron diámetros ecuatoriales promedios de 0.54 y 0.544 cm, significativamente (Tukey, 0.05) mayores a los 0.448 cm de diámetro ecuatorial de las obtenidas de los árboles 3 y 24. Asimismo, las de los árboles 5 y 7 presentaron coeficientes de forma de 0.953 a 0.957, casi esféricas; mientras que las semillas provenientes de los individuos 11 y 24 fueron 0.779 a 0.760, más alargadas (Cuadro 4).

Arb = Árbol; Pesos = Peso de la semilla; Dps = Diámetro polar semilla; Des = Diámetro ecuatorial semilla; Cff = coeficiente de forma; Semillas kg^-1 = Semillas por kilogramo.

Cuadro 4 Características de semillas colectadas de diferentes árboles padres (media ± desviación estándar) 

Cabe señalar que las semillas de tamaño mayor en peso, diámetro ecuatorial y diámetro polar, fueron de los árboles 7, 9, 10 y 24, en comparación a las semillas provenientes de los árboles 3, 8 y 11.

Relación de frutos -semillas con características del sitio y árboles padre

El análisis de correlación lineal efectuado para las características de sitio y dasométricas del árbol, contra características de frutos y semillas muestran que la altura sobre el nivel del mar del sitio tuvo correlaciones bajas negativas, pero significativas con el peso seco (p= 0.0002), diámetro ecuatorial (p= 0.004), coeficiente de forma de las semillas (p= 0.0008); peso (p= 0.0001) y diámetro ecuatorial del fruto (p= 0.0001). Lo anterior indica que conforme los árboles se ubicaron en sitios a mayor altura, desarrollaron frutos y semillas más pequeños. La exposición del sitio, también evidenció correlaciones bajas positivas, aunque significativas con el peso seco de la semilla (p= 0.0045), peso (p= 0.0001) y diámetro ecuatorial del fruto (p= 0.0001).

El análisis de correlación lineal mostró un valor negativo, indicativo de que al aumentar la altura sobre el nivel del mar los frutos son más pequeños y menos pesados.

Adicionalmente, el análisis de conglomerados permitió distinguir cuatro grupos (A, B, C y D) en las 17 muestras de árboles de Bursera heliae, según su origen geográfico y las características del árbol y del fruto.

El grupo A se caracterizó por distancias euclidianas de 4 000; en él se desglosaron subgrupos A1 y A2 con diferente número de árboles y sus distancias euclidianas variaron de 1 500 a 3 000. En el subgrupo A1, solo presentaron dos árboles con características muy semejantes a las del subgrupo A2 con pequeños defectos de altura. En el subgrupo A2 están los árboles de mayores dimensiones y desarrollaron los frutos y semillas más grandes en peso, diámetro polar y ecuatorial. Lo anterior implica que las semillas grandes en B. heliae corresponden a un árbol grande; además en otras especies, se tiene el antecedente de que el tamaño de semilla tiene relación positiva con el vigor del árbol al que da origen (^{Khurana y Singh, 2001}). Sin embargo, es importante mencionar que tanto el diámetro como el peso de los frutos son características que varían de manera significativa entre individuos, que a su vez son afectados por las condiciones ambientales.

Los estudios de ^{Cámara-Cabrales y Snook (2005)}, ^{Grogan (2001)} y ^{Gullison et al. (1996)} demostraron que la producción de semillas en Bursera es diferenciada por otras variables como la altura y la categoría diamétrica. Según otros autores (^{Balcorta-Martínez y Vargas-Hernández, 2004}; ^{Niembro y Ramírez-García, 2006}) dentro de la masa arbórea, los ejemplares dominantes con mayores volúmenes de copa presentan la tendencia a producir más frutos y mejores semillas, a diferencia de los árboles codominantes o intermedios, los cuales muestran una reducción en su fecundidad.

Se ha observado en Quercus oleoides Schltdl. & Cham. que el nivel de variación en peso y talla tanto de frutos como semillas es distinto en poblaciones que difieren en altitud (^{Márquez-Ramírez et al., 2005}). Es decir, que la variación en los frutos colectados de diversos individuos de una especie es afectada por la situación ambiental a la que está sometida cada planta.

Hasta el momento se conoce el importante efecto del peso de los frutos en la emergencia, crecimiento y supervivencia de las plántulas como lo demuestran ^{Longe y Jones (1996)}, ^{Bonfil (1998)}, ^{Bonfil y Soberón, (1999)}, ^{Seiwa (2000)} en estudios de encino, pero en estas especies se desconoce la manera cómo se produce el efecto del genotipo y del ambiente en que crece el árbol, así como el peso de su semilla (^{Rice et al., 1993}).

^{Villanueva (1993)}, ^{Alvarado-Vázquez et al. (2008)} comentan que el análisis de los patrones geográficos de la variación morfológica de las poblaciones puede contribuir a identificar taxa localmente adaptados; la identificación de estos grupos sería de utilidad para incrementar la probabilidad de éxito de los programas de reforestación, para introducir genotipos adecuados a cada ambiente (^{González-Rodríguez y Oyama, 2005}).

El papel ecológico de la semilla, como fuente de reservas, y el de los frutos como unidad de dispersión debe investigarse más ampliamente, mediante la correlación del peso del fruto y la semilla, así como el grosor, estructura y función del pericarpio, con la viabilidad, germinación, emergencia y el establecimiento de las plántulas (^{Zavala, 2004}).

Además, de considerarse, también, la necesidad de evaluar la variación en un mismo individuo, entre individuos y entre poblaciones de cada especie. Lo anterior para corroborar lo descrito para otros taxa: “existen semillas de igual tamaño que difieren en su gravedad específica y a la inversa, del mismo modo semillas que difieren en tamaño y en gravedad específica tendrán una diferente germinación al igual que un tamaño y vigor de plántulas” (^{Garrido et al., 2005}).

Dado que se cuenta con semillas que muestran diferencias en tamaño, en relación con los diferentes árboles seleccionados, es conveniente realizar trabajos de vivero y plantaciones en ambientes diferentes, para determinar efectos genéticos y ambientales.

En el grupo B, solo se integraron dos árboles que tienen características de altura y diámetro, similares a los del grupo A, pero que produjeron frutos de menor tamaño en peso y longitud. Los grupos restantes C y D tienen un árbol cada uno, y son ejemplares de diámetros pequeños, alturas pronunciadas, la copa menos espesa; estos produjeron frutos pequeños tanto en tamaño, como en peso, cabe destacar la separación de dichos grupos, en los que existen diferencias fenotípicas de los árboles, de frutos y semillas (Figura 2).

Las letras muestran los grupos formados: A, B variables positivas; B, C variables negativas en características de frutos y semillas, variables dasométricas y de sitio.

Figura 2 Dendrograma de 17 recolectas de fruto de Bursera heliae Rzed. & Calderón; análisis de agrupamiento de mínima varianza de Ward, basado en 24 características dasonómicas, de sitio y morfológicas.